INTRODUCCION A LA BIOLOGIA DE LAS MARIPOSAS NOCTURNASASTRID GISELA ACOSTA VELA 114597 MONOGRAFÍA UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA FACULTAD DE CIENCIAS DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA ASIGNATURA BIOLOGIA ANIMAL BOGOTÁ 2012 TABLA DE CONTENIDO INTRODUCCION ........................................................................................................... 3 1. TAXONOMIA Y CLASIFICACIÓN .......................................................................... 4 Historia de la Clasificación ...................................................................................... 5 2. FILOGENIA Y EVOLUCIÓN ................................................................................... 7 3. ANATOMIA EXTERNA ........................................................................................... 8 3.1 CABEZA ............................................................................................................ 8 3.2 TORAX ............................................................................................................ 11 3.2.1 Patrones de Coloración ...................................................................... 13 3.1.2. Termorregulación ................................................................................ 15 3.3 ABDOMEN ...................................................................................................... 15 4 ANATOMIA INTERNA........................................................................................... 16 4.1 RESPIRACIÓN ............................................................................................... 16 4.2 CIRCULACION ............................................................................................... 16 4.3 EXCRECIÓN Y OSMOREGULACIÓN........................................................... 17 4.4 SISTEMA DIGESTIVO ................................................................................... 18 4.5 SISTEMA NERVIOSO .................................................................................... 18 4.6 SISTEMA REPRODUCTOR.......................................................................... 18 5 6 REPRODUCCIÓN ................................................................................................. 21 CICLO DE VIDA .................................................................................................... 24 Huevo, Larva y Pupa ............................................................................................. 24 7.ECOLOGIA Y COMPORTAMIENTO ...................................................................... 30 7.1 ALIMENTACIÓN .................................................................................................... 30 7.2 DISTRIBUCIÓN Y HÁBITAT ........................................................................... 32 7.3 LOS SENTIDOS ............................................................................................. 32 7.3.1 Producción de sonidos y Audición ..................................................... 32 7.3.2 Aromas y sentido del olfato ................................................................ 34 7.3.3 Atracción a la luz ................................................................................ 34 7.4 MIGRACION Y VUELO ................................................................................... 36 7.5 MIMETISMO, CAMUFLAJE Y EFECTO SORPRESA .................................... 37 7.4 RELACION CON EL HOMBRE ...................................................................... 38 BIBLIOGRAFIA...…………………………………………...………………………………40 2 INTRODUCCIÓN A LA BIOLOGÍA DE LAS MARIPOSAS NOCTURNAS Cuando hablamos de mariposas nocturnas encontraremos que la literatura nos refiere de forma genérica a las polillas, o como veremos en seguida al suborden Heterocera que en el presente no se acepta como la clasificación más adecuada del grupo, considerando que es un grupo parafilético. Aunque las mariposas nocturnas en el idioma español se han entendido como sinónimo de las polillas, vale la pena precisar que esto hace parte de una confusión con la traducción de la palabra inglesa “moth” que etimológicamente tiene sus orígenes en el inglés antiguo y hacía referencia únicamente a las larvas de insectos que comían ropa (Bartlett, 2004). Hoy día los entomólogos reconocen especialmente a los Tineidos, dentro de unas pocas familias, que sus larvas comen tejido animal (Godayol 1996; Klots & Klots, 1966) y según la Real Academia de la Lengua Española las polillas hacen parte de las mariposas nocturnas de las cuales sus larvas se alimentan de lana, tejidos y papel. Pero hay que tener en cuenta, que en algunas fuentes bibliográficas el término “polilla” se aplica para la interpretación general de las mariposas nocturnas por la traducción del inglés, aunque en el sentido estricto de la lengua castellana ésta palabra sería incorrecta para referirse a las mariposas nocturnas porque no representa todo el amplio número de familias que las conforman. Las mariposas nocturnas hacen parte del phylum de los Artrópodos y del orden de los Lepidópteros, abarcan aproximadamente entre 160.000 y 165.000 especies conocidas, en su mayoría de países tropicales (Bartlett, 2004; Leraut, 1992 & Encyclopedia Smithsonian, 2012). El termino lepidóptero proviene de las palabras griegas lepis, que significa escama, y pteron que significa ala, de modo que estos insectos tienen las alas recubiertas de minúsculas escamas parcialmente sobrepuestas (Godayol, 1996). Inicialmente se pensaría que estos insectos solo tienen hábitos nocturnos, en realidad la mayoría si los tiene, pero hay algunos grupos que vuelan durante el día o en el crepúsculo, de modo que hay una contradicción con el termino nocturnas, sin embargo por efecto de simplicidad de ahora en adelante haremos referencia a las mariposas nocturnas o polillas (moth), entendiendo anticipadamente que más que sus hábitos nocturnos lo que las diferencia de las mariposas o butterflies, son características anatómicas y comportamientales. 3 1. TAXONOMÍA Y CLASIFICACIÓN Existe desconcierto sobre la clasificación interna de los lepidópteros, ya que unos grupos son más estudiados que otros y las subdivisiones que se han propuestos no han sido muy descriptivas puesto que no siempre representan grupos monofileticos (Godayol, 1996). Este trabajo adoptó el sistema descrito en Scoble, (1992) y García (1999) que ordena a los Lepidópteros más antiguos en 3 subórdenes cada uno con una sola familia con pocas especies Micropterigidae, Agathiphagidae y Heterobathmiidae y el mayor número de familias y subfamilias se encuentra dentro del cuarto orden: Glosatta, ver fig. 1. Fig. 1. Esquema de clasificación de Lepidóptera (Holloway et al., 2001) Aunque las clasificaciones antiguas ya no sean validas porque nuevos estudios han propuesto nuevos modelos de clasificación, no significan que son totalmente incorrectas, puesto que han contribuido en la organización actual que son modificaciones y extensiones de las anteriores; debido a que por lo menos la mitad de las subfamilias no tienen evidencia de grupos monofileticos, cada vez mas surgen nuevas propuestas y evidencias 4 morfológicas y genéticas que generan nuevos modelos de clasificación para establecer relaciones filogenéticas (García, 1999). Historia de la clasificación. La gran diversidad de Lepidópteros ha generado el desarrollo de una clasificación natural que ha favorecido a identificar y organizar de las numerosas especies que componen a este orden. Varios autores han contribuido a explicar una clasificación natural para toda la diversidad de Lepidópteros, Aristóteles 384 322 a.C. los menciono en su libro Historia de los animales, mas adelante diferentes personajes hicieron significativas apreciaciones del grupo como Alberto Magno, Marcel Malpighius, Jan Swammerdam, Reamur y De Geer. Linneo fue quien proveyó una clasificación formal en la 10 edición de su libro Sistema naturae (1758), en donde se baso en las características de las antenas, la posición de las alas en reposo, el vuelo de día o de noche, las partes bucales y las características desde la larva hasta el adulto en la metamorfosis. Y determinó 3 grupos: Papilo, Sphinx and Phlaena esta ultima estaba dividida en 7 grupos que actualmente hacen parte de 9 superfamilias (Scoble, 1992). Después de Linneo se describieron muchas otras especies adicionando nuevos grupos a su propuesta original, entre ellos Denis & Schifermuller (1775), Fabricus (1775) y Latreille (1796) basándose en características comparadas de larvas y adultos. Durante la primera mitad del siglo XIX los trabajos de Schrank (1802), Jacob Hubner, Ochsenheimer y Treitsche caracterizaron e introdujeron muchos de los géneros que actualmente son aceptados por el Código Internacional de Nomenclatura Zoológica (Scoble, 1992). La caracterización de los Lepidópteros en Europa con el trabajo de Herrich Shaffer (1843-1856), basada en la venación de las alas, contribuyo notablemente en la reorganización de varios taxones reconocidos en la actualidad. Posteriormente los estudios en Lepidópteros se extendieron más allá de las fronteras de Europa. Al igual que él, muchos autores durante la segunda mitad del siglo XIX, propusieron una clasificación considerando patrones que no estuvieran relacionados con caracteres adaptativos, para disminuir las probabilidades de ser afectados por factores externos (Scoble, 1992). 5 Iniciando el siglo XX se hicieron varias modificaciones y ampliaciones de la clasificación que para su momento era vigentes, por nombrar uno de los diversos trabajos más sobresalientes, durante 1925 y 1939 C. Borner dividió el orden en dos superfamilias teniendo en cuenta las características genitales de la hembra, en Monotrysia y en Dytrisia, según si tienen una o dos aberturas genitales respectivamente (Ford, 1977; Scoble, 1992). Los estudios de N.P. Kristensen (1984), describieron las familias de polillas monotrysia, según caracteres morfológicos en adultos principalmente y algunos en larvas. En síntesis, vemos que hay numerosas clasificaciones, dentro del orden de Lepidópteros, algunas no formales y algunos no representan grupos monofileticos. Hablamos de Homoneura y Heteroneura (Tillyard et al., 1918), si la nervadura de las alas posteriores y anteriores es similar o difiere entre posteriores y anteriores, respectivamente; que es equivalente a las denominaciones Jugatae y Frenatae propuesta por (Comstock, 1893); según sus hábitos nocturnos o diurnos, se reconocen a los Heterocera como polillas y Rophalocera como mariposas (García, 1999; Ford, 1977; Scoble, 1992). Considerando que muchas de estas clasificaciones no se ajustan totalmente a las características de todos los organismos porque eventualmente encontremos excepciones, por poner un ejemplo, no es preciso considerar al grupo de las mariposas nocturnas dentro del suborden Heterocera solo por sus hábitos nocturnos, por que como se describirá más adelante hay diversas familias que presentan hábitos diurnos (Hulse, 1942; Klots & Klots, 1966). En este sentido, podemos considerar la siguiente clasificación (Fig.1) propuesta por los datos de Kristensen (1984), Nielsen & Kristensen (1966), y Minet (1991) que explica las relaciones filogenéticas entre el grupo de una forma más aproximada, intentando en la medida de lo posible establecer grupos monofileticos; en donde se consideran 4 grandes subórdenes: Micropterigidae, Agathiphagidae, Heterobathmiidae, y Glossata (García, 1999; Holloway et al., 2001; Scoble, 1992). Hay que resaltar que estas posibles hipótesis no están exentas de presentan algunas politomias, y aunque no sean totalmente explicativas, la evolución de un sistema de clasificación desde siglos anteriores, a través de numerosas observaciones, descripciones y pruebas experimentales nos ha facilitado una herramienta de organización dentro del orden, permitiéndonos profundizar cada vez en el entendimiento de la sistemática del grupo. 6 2. FILOGENIA Y EVOLUCIÓN Los fósiles de las mariposas y polillas son poco comunes, sin embargo con estudios de mariposas que se han fosilizado en ámbar o entre granos finos de rocas los expertos han concluido que las mariposas nocturnas aparecieron entre el periodo de 150 y 75 millones de años atrás aproximadamente (González, 2011), es decir durante el periodo Cretácico aunque los fósiles más antiguos de Lepidóptera datan de 190 m.a (Hoyt, 2012) y según (García, 1999) de 110 a 130 m.a, igualmente se han encontrado registros de los macrolepidópteros que datan de 70 a 80 m.a ; en cambio, las mariposas diurnas aparecieron durante el periodo Terciario del Cuaternario hace 60 m.a, al parecer evolucionaron de las nocturnas, la radiación de Lepidoptera puedo estar influenciada por la expansión durante el Mesozoico medio de las angiospermas a tierras de zonas de latitudes medias, ya que su biomasa constituye el alimentos para sus larvas y el néctar de las flores para la mayoría de adultos (Shields, 1976) De acuerdo con Kristensen (1975) Lepidóptera y Tricoptera son ordenes emparentados que poseen características biológicas comunes que comparten con un ancestro común, pudiendo formar un superorden monofiletico, aunque los registros fósiles de Tricoptera son más antiguos entre 290 y 220 m.a de antigüedad (García, 1999). En cuanto a los caracteres sinapomorficos entre los dos ordenes, se encuentra la venación de las alas anteriores emparentada con familias primitivas del orden Tricoptera, la presencia de una espesa capa de escamas especialmente en las alas, la fusión del 9 tergo y esternito en el abdomen del macho para formar las estructuras genitales, el numero de tubos de Malpigio (seis), la presencia de cromosomas XY en las hembras, entre otros. Pese a esto también afirma que Lepidóptera no se desarrollo de Tricoptera debido a que sus larvas poseen características muy diferentes (García, 1999). Al parecer el ancestro de ambos órdenes tenía una larva que se mantenía en el suelo húmedo, pero posteriormente Tricoptera desarrollo una larva acuática (Holloway et al., 2001; Shields, 1976). Hay caracteres como la presencia de los dos ocelos en la cabeza, y la presencia del órganos de Rath que son homólogos en todo el orden de Lepidóptera, sin embrago las familias más ancestrales no tienen espiritrompa, en ellos se exhiben partes bucales mordedoras, de modo que la estructura succionadora en la boca, no representa un carácter homologo en el grupo (García, 1999). 7 3. ANATOMIA EXTERNA Dentro de las polillas encontramos una variedad de tamaños, la familia Nepticulidae llega a tener solo 3mm de envergadura, mientras que las polillas gigantes en el Trópico que alcanzan una envergadura de 27 a 30 cm (Klots & Klots, 1966 & Leraut, 1992). El cuerpo está dividido en tres tagmas: cabeza, tórax y abdomen. 3.1 CABEZA La cabeza en las mariposas nocturnas no es muy prominente pero está bien diferenciada del tórax, se compone en gran parte por el cerebro, las partes bucales, los músculos asociados y las estructuras sensoriales que son los ojos, las antenas y los ocelos. La cabeza está cubierta de escamas a veces ásperas que forman un penacho o en toras ocasiones son lisas, se ha encontrado que en los especímenes más ancestrales las escamas tienden a ser ásperas, sin embargo no ha sido un carácter de valor sistemático muy importante (Hulse, 1942; Scoble, 1992). El par de ojos compuestos tienen una forma oval o casi esférica ubicados a cada lado de la cabeza, que son capaces de distinguir la noche y el día, los colores en un rango estrecho del espectro de luz, típicamente UV pero no infrarrojo, además de que consiguen percibir el movimiento y las diferentes formas del entorno (The Lepidopterists' Society, 2012). Su tamaño varía de acuerdo a la proporción de la cabeza, se han descrito diferentes índices para medir la distancia ocular en diferentes taxones, Powell y Davis (1975) de forma independiente propusieron una medida del radio vertical entre la base de las antenas y el clípeo, mientras que Kristensen y Nielsen (1979) describieron la proporción del ojo en los Lepidópteros menores (Scoble, 1992). En las polillas de hábitos diurnos predominan los colores amarillos, verdes o castaños a diferencia de las polillas nocturnas que son generalmente blancos y reflejan la luz incidente. Asimismo con el trabajo de Yagi & Koyama (1963) en 84 especies de Lepidópteros, distribuidas en 25 familias, se determino una mayor área superficial en individuos nocturnos comparada con los de hábitos diurnos, y con pocas excepciones dentro de las mismas especies los ojos de los machos tienden a ser más grandes que los de las hembras (Godayol, 1996 & Scoble, 1992). Cada ojo está cubierto por una capa quitinosa dividida en facetas hexagonales que componen los numerosos omatidios, cada uno de ellos está rodeado por células de pigmento. Los omatidios tienen dos partes destacadas, la parte distal denominadas dióptrica que se compone por la cornea y un cono cristalino, y la parte proximal o receptiva que contiene fotorreceptores, la retinula, células pigmentadas sensoriales y fibras nerviosas (ver fig. 2). Es característico que en polillas que vuelan durante el crepúsculo o en la noche se presenten conos usualmente largos y la cornea delgada (Scoble, 1992). 8 Además, el tipo de ojo compuesto forma la imagen por superposición, esto significa que cada omatidio no está aislado de su vecino porque las células pigmentarias se han confinado a una pequeña porción alrededor de la retinula y los rayos de luz que ingresan por el cristalino se refractan por todos los omitidos, no todos contribuyen a formar la imagen pero con esto se logra aumentar la intensidad de la luz recibida aunque con menos definición (Torralba & Perez, 1997). El par de ocelos u ojos simples ubicado encima de las antenas los cubre una capa quitinosa sencilla que no está dividida, tienen un lente biconvexo y las células pigmentadas en menor cantidad que en los omatidios. En las larvas los ocelos están bien enfocados mientras que en los adultos más que vara enfocar la luz sirven de orientación. No en todas las especies se presentan ocelos (Hulse, 1942; Scoble, 1992). Fig.2. Omatidas. Mariposa izq. Polilla der. (Scoble, 1992) Tienen un par de antenas conformadas por un flagelo que esta dividió en segmentos individuales o flagelomeros, el movimiento de las antenas depende de los músculos en la base o el scape que es donde se inserta el flagelo. Su tamaño y forma es muy variada entre las especies y más aun entre familias. Encontramos antenas filiformes, unipectinadas, bipectinadas, plumosas (ver fig. 3) pero es poco común que se encuentren antenas claviformes (punta en forma de maza) ya que esto es característico solo de las mariposas (Zamora et al, 2009; Scoble, 1992). 9 Las antenas proveen una sensación de equilibrio durante el vuelo, además cumplen una función olfatoria y táctil, están recubiertas por cerdas sensoriales y escamas, sin embargo en polillas las escamas se limitan solo a la parte dorsal del flagelo. Las antenas pueden presentar características diferentes dentro de una misma especie según sea el sexo (dimorfismo sexual), es más frecuente encontrar antenas pectinadas o dentadas en machos que en hembras ya que esto aumenta el área superficial y les permite a los machos oler a gran distancia las feromonas emitidas por las hembras y encontrarlas en la oscuridad, en general los machos pueden oler a las hembras desde una distancia de 2 km pero hay Fig. 3. Diferentes tipos de antenas: filiforme, bipectinada, claviforme, especies muy sensibles que logran unipectinada y fasciculada (Scoble, 1992) percibir las feromonas de las hembras desde casi 5 km de distancia. En el caso de las hembras el sentido del olfato en las antenas está encaminado para seleccionar las plantas en las cuales depositaran sus huevos (Klots & Klots, 1966; Scoble, 1992; The Lepidopterists' Society, 2012). Las partes bucales de las mariposas nocturnas se caracterizan por tener una probóscide enrollable, una estructura que proviene de la fusión de dos maxilas, con forma tubular denominada espiritrompa, que se compone de dos estructuras denominadas gáleas que dejan un espacio entre ellas que permite succionar líquidos. Se mantiene enrollada debajo de la cabeza y puede alcanzar longitudes en algunos individuos más largas que el propio cuerpo, sin embargo el tamaño puede variar según los hábitos alimenticios o incluso en individuos adultos puede estar muy reducida, sí no se alimentan (Godayol, 1996; Klots & Klots, 1966; Zamora et al., 2009). Cabe resaltar que el movimiento de la espiritrompa está asociado a la irrigación sanguínea desde la cabeza y de la contracción de los músculos oblicuos. La bomba de succión está atribuida con la parte posterior de la 10 hipofaringe, que con ayuda de la contracción muscular, la membrana que cubre la bomba succionadora cambia de volumen, generando la fuerza de succión para el paso de los fluidos (Scoble, 1992). Esta estructura es característica de los adultos ya que las larvas conservan mandíbulas funcionales para alimentarse especialmente de tejidos de plantas, es muy raro que los adultos presenten mandíbulas denticuladas sin embargo en las familias mas ancestral como en Micropterigidae y Heterobathmiidae en Suramérica, la espiritrompa no se desarrolló y suelen presentar bocas masticadoras en vez de chupadoras, ver fig. 4. Las mandíbulas en estas familias están asociadas a la hipofaringe y a la epifaringe (dentro del labrum) que tienen espinas fuertes para triturar esporas o granos de polen, de la familia Agathiphagidae están ausentes las espinas pero el labrum está muy desarrollado (Klots & Klots, 1966; Zamora et al., 2009). Fig 4. Partes bucales entre dos especies de mariposas nocturnas. A la izq. La cabeza de una especie primitiva Micropterix calthella con mandíbulas. A la der. Dyseriocrania griseocapitella con probóscide (The Natural History Museum, 2012) En las polillas más recientes pertenecientes al orden Glossata el labrum está poco desarrollado y con la evolución de los lepidópteros la epifaringe se perdió. Los palpos maxilares y labiales tienen un tamaño diverso y varían en el número de segmentos que los componen, están cubiertos generalmente de escamas. En familias antiguas los palpos proveen el sentido del gusto, mientras que en las familias recientes el sentido del gusto se desarrollo en la punta de las patas, en donde las secreciones dulces como las del néctar generan un reflejo que activa que la espiritrompa se desenrolle. En macrolepidópteros, los palpos labiales están muy desarrollados a diferencia de los maxilares que son reducidos y las mandíbulas están atrofiadas (Klots & Klots, 1966; Scoble, 1992). 3.2 TORAX El tórax posee los apéndices locomotores formado por tres pares de patas, cada uno de los cuales está en el protórax, mesotórax y metatórax, por dos pares de alas anterior y posterior ubicadas en el meso y metatórax. En 11 general el protórax es el más pequeño y menos desarrollado de todos los segmentos y el mesotórax es habitualmente más desarrollado y largo que el metatórax, aunque en grupos ancestrales esta diferencia no está muy contrastada. Las placas del tórax presentan una estructura particular, debido a una segunda esclerotización, en donde los escleritos intersegmentales se asocian a los tergos de los segmentos torácicos (Scoble, 1992). En la sección anteriolateral del mesonotum, se forma una estructura conocida como tegula que está asociada en el acoplamiento de las alas, la producción de sonido, la protección de las bases de las alas y como detector del aire especialmente en las alas anteriores. Las patas son largas y delgadas y están divididas en los siguientes segmentos: coxa, la cual esta fija a la pared del tórax, la cual está dividida en una región posterior, la basicoxa y una anterior la eucoxa, trocánter posterior a la coxa, fémur que es el principal elemento para caminar, tibia y el tarso que está conformado por 5 segmentos o tarsomeros, los cuales están fusionados en las familias más antiguas y terminan en garras o uñas (Hulse, 1942; Scoble, 1992). El primer par de patas anteriores tienen una estructura similar a una escobilla, que utilizan para limpiarse la espiritrompa y las antenas. Además las patas en los machos también están asociadas a órganos olfativos y tanto en machos como en hembras poseen mecanorreceptores y quimiorreceptores, estos últimos son especialmente importantes para la hembra en la selección del lugar para la ovoposición (Godayol, 1996 & Scoble, 1992). Las alas de las polillas tienen formas y tamaños muy diversos, en general las más estrechas como las de la familia de los esfíngidos están asociadas a una mayor eficiencia aerodinámica y un vuelo más rápido por distancia más largas, en Saturniidae las alas posteriores terminan en forma de cola. En unas cuantas especies, las hembras tienen alas reducidas o son ápteras, especialmente si habitan en países fríos, o durante el invierno en zonas templadas (Godayol, 1996 & Scoble, 1992). La base de las alas está articulada al tórax y les permite moverlas hacia arriba o hacia abajo, el plegamiento de las mismas se logra por los escleritos articulados en la base de las alas y por la cutícula flexible (Scoble, 1992). Están estructuradas por venas o tubos huecos donde llega la hemolinfa y numerosas tráqueas, en su mayoría están cubiertas por membranas escamosas, aunque algunos grupos carecen total o parcialmente de escamas, la disposición de las venas es un carácter taxonómico para la identificación de especies. En algunos grupos, los órganos timpánicos se encuentran ubicados en la base de algunas venas abultadas. En las polillas 12 con una venación homoneura las alas posteriores son del mismo tamaño que las anteriores la venación en ambas es similar, mientras que en las polillas heteroneuras la venación de las alas es diferente (Klots & Klots, 1966; Ford, 1967). Durante el vuelo las polillas mantienen las alas posteriores unidas a las anteriores formando una única superficie, a través de mecanismos de acoplamiento de las alas, ver fig. 5; en las familias Micropterigidae y Hepialidae las alas anteriores tienen un lóbulo o extensión conocido como el yugo que se apoya sobre el ala posterior en la parte dorsal cuando las alas esta extendidas. Pero la gran mayoría de de polillas mantienen unidas sus alas con el frenúlo, que es una cerda sencilla o un conjunto de cerdas o espinas que salen del ala posterior y se enganchan a una estructura sobre la superficie de las alas anteriores, denominada retináculo (Klots & Klots, 1966; Scoble, 1992) . En el caso de los machos es una membrana en forma de gancho que emerge desde el ala anterior, mientras que en las hembras es una serie de pelos endurecidos o escamas que se encuentran en el centro de las alas anteriores. El paso de tener un sistema yugal al de frenúlo-retináculo tiene relación con el patrón heteroneuro de las alas, además supone que con el incremento de tamaño corporal, resulta más beneficioso tener una coordinación durante el vuelo para aumentar la frecuencia del batido de las alas (García, 1999; Godayol, 1996; Ford, 1967). Fig. 5. Sistema de acoplamiento de las alas. 63, 63 yugo de Micropterigidae. 64 macho, 65 hembra, 66 hembra. (Scoble, 1992) 3.2.1 Patrones de coloración Las escamas que cubren el cuerpo de las mariposas nocturnas están formadas por dos capas dividida en por trabéculas o columnas, son pelos 13 modificados derivados de la epidermis que están sujetos por un pedúnculo a una célula interna, en donde están asociados los pigmentos responsables de los colores del organismo. Sin embargo no solo los pigmentos asociados proveen color, también existen los denominados colores estructurales que se originan por fenómenos de refracción de la luz, responsables de las coloraciones azules, purpuras, plata, doradas y colores brillantes y metalizados en general. Los colores esquemocrómaticos o estructurales pueden ser originados por varios fenómenos que dependen de las propiedades físicas de las membranas de las laminas de las escamas, cuando hay dispersión de luz se forman colores como azul de Tyndall, esto es cuando la luz se dispersa por partículas del aire y emiten una longitud de onda azul que pasa por las escamas sin ser enmascarado por otros colores porque no es reflejado por la superficie del cuerpo, otro color como el blanco opaco también es proporcionado por la dispersión de la luz en todas las direcciones al ser reflejado por las estriaciones y corrugaciones de las escamas. Debido también a la forma de las escamas, puede presentarse un fenómeno de interferencia cuando la luz que llega es reflejada en diferentes longitudes de onda, este fenómeno genera efectos brillantes, colores como el dorado y el plata, porque se forman capas separadas por las trabéculas de las escamas en donde la luz llega a dos medios con índice refracción diferente de modo que el color va cambiando según el ángulo desde donde se vea. Y finalmente hay fenómenos de difracción que dispersa la luz blanca en diferentes espectros de luz y forma colores como los verdes aunque este fenómeno no es tan común (Klots & Klots, 1966; Scoble, 1992). Otros colores son formados por pigmentos del metabolismo del insecto o indirectamente tomados indirectamente de plantas, el color se forma por el resultado de la acción de la luz cuando incide a los cromatóforos y el color que se forma es por la longitud de onda que no es absorbida, con esto se consiguen colores amarillos, rojos, naranjas, marones y negros pero también encontramos una mezcla de carotenoides combinados con pigmentos biliares para formar colores verdes, muchos de estos cromatóforos permanecen desde estados inmaduros. Los patrones de coloración dependen entonces de la distribución de las escamas, cada escama está asociada a un pigmento determinado en general Lepidóptera presente básicamente tres colores, la acción de los colores estructurales está determinada por las diferencias en el gradiente de concentración de los pigmentos particulares de las escamas o a veces puede generarse una mezcla de ambos tipos de coloraciones (Klots & Klots, 1966; Scoble, 1992). 14 3.2.2 Termorregulación En el caso de las mariposas nocturnas, estos individuos no dependen de los cambios de temperatura ambiental para calentar su cuerpo, son endotérmicas, es decir tienen procesos bioquímicos por los cuales ganan calor dentro de su cuerpo, pero en condiciones de hibernación o cuando se enfrentan a temperaturas extremas, las escamas en la región torácica y en la base de las alas reducen la perdida de calor y además incrementan la absorción de energía térmica. Las escamas de las familias más primitivas son macizas, pero todo el suborden Glossata tiene escamas huecas que les permite conservar la temperatura en el tórax durante el movimiento de lo músculos en el vuelo, de modo que actúan como un aislante térmico (García, 1999; Scoble, 1992). 3.3 ABDOMEN De forma cilíndrica, cubierto de escamas, de pelos y glándulas secretoras, está dividido de 8 a 10 segmentos, donde están alojados la mayor parte de órganos que cumplen funciones digestivas, respiratorias, circulatorias y excretoras, además los últimos metámeros están fusionados y forman los genitales externos. Se distingue en cada segmento escleritos dorsales, ventrales y laterales, conocidos como tergos, esternos y dos pleuras respectivamente, que en el caso de la hembra los dos laterales están ampliamente ensanchados para permitir el alojamiento y crecimiento de los huevos (González, 2011; Scoble, 1992). El ano está ubicado en el extremo del abdomen y es poco visibles, también se encuentran estructuras como los espiráculos, que son orificios por donde ingresa el oxigeno que comunica con las tráqueas y por donde sale el dióxido de carbono. El corazón que bombea la sangre hacia los tejidos y hacia la región anterior se ubica en el abdomen. En la región ventral, se pueden presentar en algunos grupos los órganos timpánicos (Scoble, 1992; The Lepidopterists' Society, 2012). 15 4. ANATOMIA INTERNA 4.1 RESPIRACION Las mariposas nocturnas son todas terrestres de modo que han desarrollado un sistema de tráqueas que son tubos internos recubiertos de quitina y ramificados por todo el cuerpo del animal, las tráqueas llegan hasta los tejidos del animal por unas divisiones más pequeñas denominadas traqueolas, en sus terminaciones se produce el intercambio gaseoso porque es un área húmeda (Audesirk et al, 2008) Las aberturas o espiráculos que ingresan el aire al cuerpo se encuentran en la zona abdominal en las regiones laterales, la ventilación del aire ocurre solo en las tráqueas mayores a través de movimientos musculares o de sacos aéreos que acompañan a la tráquea y actúan como una bomba que aspira y expulsa aire a través de ella, cuando el aire llega a las traqueolas se desplaza por difusión (Hill, 1980; The Lepidopterists' Society, 2012). La disposición de las traqueolas puede variar de acuerdo a las especies o a las necesidad metabólicas del animal, en el caso de los adultos se espera una mayor densidad de ellas en la base de las alas, en las células de los músculos del tórax y en la superficie alar, sin embargo se ha estimado solo la larva del gusano de seda Bombyx mori tiene un millón y medio de traqueolas en todo su cuerpo (Hill,1980). 4.2 CIRCULACION El sistema circulatorio es abierto, es decir que la sangre fluye parcialmente en vasos sanguíneos y luego se mezcla con el líquido extracelular o hemolinfa y se distribuye por todo el cuerpo. Comprende un vaso dorsal que se extiende de la región posterior a la anterior, el corazón se ubica en el abdomen y está acompañado de arterias, puede estar unido al vaso dorsal directamente o por tejido conectivo. La sangre entra al corazón cuando éste se contrae y se estiran las arterias que están unida a él, generando una fuerza como un resorte, de modo que la fuerza de succión se hace cuando se alargan las arterias y el corazón 16 se contrae, luego cuando el corazón se relaja hay un rebote de estas estructuras y un gran flujo de sangre ingresa; posteriormente el corazón envía la sangre a través del vaso dorsal a través de una onda peristáltica que el impulsa (Hill, 1980; Weisz, 1971). Las mariposas nocturnas también pueden tener órganos pulsátiles en la base de las antenas para mejorar el fluido de sangre o en las alas en donde fluye a través del interior de las venas (Hill, 1980). La circulación se limita solo a transportar materiales, iones y sustancias nutritivas dentro del organismo y no cumple funciones de transporte de gases. 4.3 EXCRECION Y OSMOREGULACION Las mariposas nocturnas se han adaptado al medio terrestre con mecanismo que regulan sus líquidos corporales a pesar de las perdidas por evaporación o excrementos, o en ocasiones complementan el contenido de sales del cuerpo con la dieta. En primer lugar como poseen un exoesqueleto, éste es poco permeable al agua por una capa grasa que esta debajo o en el caso de las larvas que tienen un cuerpo blando pero una cutícula lipidia externa que impide la perdida de agua por evaporación. Principalmente los desechos nitrogenados que expulsan son acido úrico pero otras especies excretan alantoína o acido alantóico, de todas formas todas estas sustancias son poco solubles, se excretan en forma solida por lo que reducen la perdida de agua en ambientes terrestres, aunque el estadio de pupa no excreta y acumula sus desechos nitrogenados en el intestino u otro lugar hasta que completa la metamorfosis (Ruppert & Barnes, 1996; Hill, 1980). Los órganos excretores de las mariposas nocturnas como el de los demás insectos son tubos de Malpighi que son pequeños ductos que se extienden desde el intestino hasta la hemolinfa en donde reciben por osmosis el agua que transporta la sangre y los desechos y las sales se mueven por transporte activo, durante la filtración de la sangre en general hay poco reingreso de sales y hay mayor reabsorción de agua, de modo que se produce una orina hipertónica (Audesirk et al., 2008; Weisz, 1971). Tubos de Malpighi (Hill, 1980) 17 4.4 SISTEMA DIGESTIVO Esta dividió en tres regiones, el estomodeo o región anterior: como ya se menciono anteriormente los órganos de ingestión en las familias menos ancestrales son chupadoras a través de la espiritrompa por la dilatación muscular de la faringe o del estomago, pero en el caso de las familias ancestrales que conservan mandíbulas o las larvas la toma de alimento se hace generalmente mordiendo y triturando el alimento. Las mariposas nocturnas, en estado de larva se presentan unas glándulas salivares que segregan seda para formar los capullos, o contribuyen a la predigestion con la secreción de enzimas como lipasas, proteasas y carbohidrasas, esta última función si está presente en los adultos; además pueden tener estructuras accesorias en la faringe como buche o molleja para triturar el alimento, en el caso de que sea alimento sólido, en la región media o mesenterón: el alimento pasa al estomago en donde termina la digestión mecánica del alimento. Posteriormente el proceso de absorción se realiza en la mucosa del intestino, y se realiza la digestión química con ayuda de secreciones enzimáticas, finalmente la parte posterior del tubo digestivo o proctodeo: está recubierta de quitina y posee glándulas rectales que le permiten absorber agua de las heces para mantener el equilibrio osmótico (Weisz, 1971; Ruppert & Barnes, 1996). 4.5 SISTEMA NERVIOSO Está formado por un cerebro en la región anterior y un ganglio subesofagico que controla los órganos bucales, el cordón nervioso ventral que se extiende por el tórax y el abdomen y además poseen una serie de ganglios conectados entre sí en cada segmento, de modo que forma una especie de escalera. Asociado al sistema nervioso se encuentran los órganos sensoriales, que reciben estímulos mecánicos, visuales, olfatorios y auditivos y están conectados a los ganglios por medio de nervios, que subsiguientemente serán comunicados al cerebro donde se generará la respuesta en forma de un impulso hacia los músculos (Weisz, 1971; Ruppert & Barnes, 1996; Universidad Nacional Agraria, 2012). 4.6 SISTEMA REPRODUCTOR Las mariposas nocturnas son dioicas. Los genitales masculinos entre especies presentan diferencias muy sutiles, de modo que han sido 18 significativos para la identificación taxonómica. La organización de los genitales externos en el macho, ver fig. 6, ha sido formada por la modificación de de los esternitos, en el segmento 9 se forma una estructura como un saco en forma de “U” denominada el tegumen, el esternito en el 10 segmento esta modificado en un elemento incorporado al tegumen conocido como uncus. Pero la más prominente transformación del esternito es la formación del gnatos, que une a las valvas de cada lado; las valvas pueden ser cortas o largas, simples o complejas y sirven principalmente para abrazar a la hembra durante el apareamiento (Scoble, 1992). Fig. 6. Vista ventral del aparato reproductor del macho (Scoble, 1992) En general, los machos tienen dos testículos con conductos deferentes que se vinculan en un conducto eyaculador común, los espermatozoides maduran en vesículas seminales y van hacia el conducto eyaculador en el apareamiento. Tanto las valvas como el pene derivan de un lóbulo fálico primario, que se desarrolla durante el estado temprano de pupa. El pene esta dividió en segmentos uno de ellos es la vesica que puede tener espinas u otras estructuras denominadas cornuti que ayuda a adherirse a la bolsa copuladora de la hembra. El pene facilita la fecundación interna y está asociado con las glándulas anejas que se mezclan con los espermatozoides para formar el semen (González & Goula, 1997; Scoble, 1992). Fig. 6. Vista lateral del aparato reproductor del macho (Scoble, 1992) 19 En las hembras los dos ovarios están comunicados con un oviducto que se extiende posteriormente hasta el interior de la cámara genital o vagina, que comunica con el exterior ventralmente. Los espermatozoides son almacenados en una especie de saco llamada bolsa copuladora y son transferidos por los conductos seminales a la espermateca, los cuales son recolectados allí, antes de la fertilización. En los apéndices ventrales de los segmentos 8 y 9 se forma el ovopositor en donde los huevos llegan y se facilita la ovoposición a través del oviporo, ver la fig. 7. (Godayol, 1996; González & Goula, 1997; Scoble, 1992). 20 En los Monotrysios, la abertura genital sirve tanto para la copula como de oviporo, no hay conductos seminales, la hembra se encarga de romper la bolsa copuladora y los espermatozoides son transferidos por el receptáculo seminal hasta la spermatheca antes de la fertilización. En el suborden Exoporia y en los Ditrysios existen dos aberturas una para la copula y otra para la ovoposición, pudiendo aceptar nuevas cupular o neutralizar el esperma adquirido. Sin embargo en el primero no hay estructuras especializadas como conductos seminales para transportar los espermatozoides a la spermatheca. Ahora bien Fig. 7. Aparato reproductor de una hembra 94. en los Ditrysios el oviporo Monotrysia, 95. Exporia y 96. Ditrysia. (Scoble, 1992). se abre por el segmento 9 mientras que el poro copulador entre el 7 y el 8 a diferencia de Exoporia que se abren ambos en el segmento 9 (García, 1999; Scoble, 1992). 5. REPRODUCCIÓN Entre machos ya hembras hay un marcado dimorfismo sexual, la hembras tienen una mayor tamaño y su abdomen es más ancho porque está asociado al transporte de los huevos, adema de ello en los machos se presentan unas antenas más prominentes que aumentan el área superficial para captar con mayor eficiencia las señales olfativas de las hembras. El sistema de 21 apareamiento es generalmente poliginico en donde los machos compiten por acceder a la mayor cantidad de hembras que para el periodo reproductivo hay alta receptividad, sin embargo las hembras también pueden aceptar el esperma de diferentes machos mientras no esté limitada por otros. Por ser especies de un ciclo de vida corto tienen estrategia R, de modo que no hay cuidado parental y se busca fertilizar gran cantidad de huevos durante la ovoposición. La reproducción es generalmente sexual sin embargo hay casos excepcionales como en la familia del gusano de seda Psychidae en especies del genero Dahlica, en donde se puede presentar partenogénesis automictica, y después del proceso de meiosis 1 las células haploides se fusionan para terminar la meiosis para generar descendencia diploide y además con variabilidad, esta forma de reproducción ha evolucionado varias veces y es común que ambas estrategias reproductivas coexistan en el mismo hábitat (Kumpulainen et al., 2004). En el caso de las mariposas nocturnas que se reproducen sexualmente, la identificación sexual se basa fundamentalmente en señales químicas producidas por la hembra, las conocidas feromonas sirven para atraer al macho aun a grandes distancias. A través de las escamas las hembras liberan feromonas producidas por glándulas odoríferas, de modo que es la hembra la que determina el momento de apareamiento, las feromonas tienen componentes exclusivos para ser reconocidos solo por el sexo opuesto de la misma especie (Butterfly Conservation, 2012; Hulse, 1942) Cuando el macho encuentra a la hembra para inseminar, hay un reconocimiento físico y el apareamiento ocurre casi de inmediato. Sin embargo, en algunas especies los machos realizan un tipo de cortejo por estimulación química, en donde sueltan su única feromona exclusiva para el cortejo que la avientan a lo largo de las alas de la hembra; la aprobación por parte de ésta será determinada según la calidad y cantidad de las feromonas. Se ha comprobado que los compuestos de los aromas de las flores son en gran medida los mismos que se han identificado en las feromonas que lanza el macho (Raguso &Willis, 2012). Una vez que la hembra acepta el macho introduce el pene en el poro genital femenino depositando el esperma por medio de un espermatoforo en la bolsa copuladora de la hembra y después serán conducidos hacia la espermateca; para la fecundación dentro de la vagina, los espermatozoides deben atravesar los ductos espermáticos hasta alcanzar el ovulo, que está recubierto por envolturas que producen las glándulas anejas asociadas a las gónadas. Se ha 22 estudiado que la longitud del esperma nucleado, que está en un rango de 110 a 12675 micrómetros, varía según la longitud del conducto espermático de la hembra, ya que si el conducto de la hembra es largo, para alcanzar el ovulo se verá favorecido por el esperma que más largo sea (Morrow & Gage, 2000). No obstante hay que considerar que el esperma que pasa a la hembra no es solo nucleado, también pasan espermatozoides aun no diferenciados que “engañara” a la hembra y limitaran la receptividad al esperma de otro macho, es característico que los machos introduzcan su esperma en masa conocidas como espermatoforos, que es una masa que no solo lleva los gametos sino algunos nutrientes para la hembra, sin embargo el tamaño del espermatoforo influye en el intervalo de apareamiento de la hembra. De modo que si ingresa una cantidad y volumen considerable de esperma, esto retrasa la receptividad a un próximo apareamiento, existe una relación positiva para disminuir la competencia con el esperma de otros machos, considerando que en las mariposas nocturnas se presenta poliginandria. También se ha demostrado que la coexistencia de esperma nucleado, más corto y móvil, ha tenido una influencia indirecta en las longitudes de los espermatozoides no nucleados, por la competencia que se genera entre ellos al desplazarse y ocupar la espermateca (Morrow & Gage, 2000). Una vez ocurre el apareamiento, la fecundación sucede justo unos momentos antes de que se depositen los huevos y determinará su sexo, la hembra seleccionará una planta en donde poner sus huevos, en ocasiones son colocados en lugares donde no hay suministros alimenticios para la oruga y ésta debe buscar el alimento. Sin embargo el hecho de que la hembra decida en qué momento fecundarse, supone el hecho de que le permite buscar un lugar favorable para sus descendientes, antes de la ovoposición. Algunas especies se reúnen solo para la época de reproducción, en el caso de las hembras para poner sus huevos, de aproximadamente 100 o más huevos que pone la hembra, el 2% se convierte en adulto, el resto de queda en el proceso de la metamorfosis por factores como depredación, las condiciones climáticas y enfermedades, La reproducción en países estacionales es generalmente durante la primavera, y en países tropicales en los periodos de clima cálido (Butterfly Conservation; The Lepidopterists' Society, 2012). 23 6. CICLO DE VIDA Las mariposas nocturnas tienen metamorfosis completa, es decir pasa por cuatro etapas: huevo, larva, pupa y adulto. Muchas especies tienen una generación por año, aunque hay algunas que tienen dos o más generaciones en un mismo año, pero unas pocas pueden demorarse más del año antes de que se forme el adulto. Dependiendo de la especie, pueden pasar en países con estaciones, el invierno como un huevo, larva, pupa o adulto. La mayoría de las polillas en estado adulto tiene una vida muy corta que dura solo semanas o a veces meses, de modo que el periodo reproductivo está muy limitado (Bartlett, 2004). Huevo: Está compuesto por citoplasma que se divide a su vez periplasma y retículo, y por el núcleo que se encuentra en la parte posterior del huevo, alrededor del periplasma se encuentra la membrana vitelina que está a su vez rodeada por el corion, éste puede presentar diversos ornamentos como pelos y protuberancias, se cree que primero aparecieron los huevos lisos y después se fueron ornamentando, en el corion hay un canal denominado micrópilo que permite el paso de los espermatozoides que normalmente se encuentra en la región anterior rodeado por el corion que a veces forma como un tipo de roseta. Además hay uno orificios denominados aeropilas que permiten la entrada del oxigeno al interior del huevo, ver fig. 9. (Leraut; Scoble, 1992). El huevo tiene diferentes formas los hay esféricos, en forma de bastoncillos o de huso, planos, elipsoides o cuboides, por sus diversas formas que adquieren dentro de las especies, su caracterización morfológica ha Fig. 8. Ejemplos de Huevos de 18 especies de polillas.(Reg Fry, 2011). ayudado a la identificación de muchas especies, ver fig. 9 (Andaur & Olivares, 2009). Aunque raramente están sobre el agua, tienen una tendencia a flotar. Dependiendo de la especie los huevos pueden ser puestos de forma sencilla o en agrupaciones, en algunas familias las hembras los van dispersando durante el vuelo. Puesto que los huevos son una fuente de alimento para 24 muchos depredadores, sus madres los ponen en lugares ocultos, pero en otros casos los huevos tienen estructuras para no ser distinguidos del sustrato como por ejemplo huevos de la familia Geometridae que se asemejan a zarcillos de la plantas, en el caso de Notodontidae se parecen a las agallas de las hojas y a veces a semillas en el caso de Cossidae (Leraut; Scoble, 1992). Fig. 9. Ultraestructura de huevos de 5 especies de macrolepidópteros. Fila 1: Bertholdia griseopalpis (Arctiidae), Fila 2: Chilecomadia valdiviana (Cossidae), Fila 3: Mallomus mutabilis (Geometridae), Fila 4: Bryoptera paulinae (Geometridae), Fila 5: Copitarsia naenoides (Noctuidae). Columna 1: morfología del huevo, Columna 2: Área micropilar, Columna 3: Ornamentación del corion, Columna 4: Aeropilas. Adaptado de (Andaur & Olivares, 2009) 25 Larva: El segundo estado de la metamorfosis incluye el mayor tiempo de alimentación durante la vida del individuo ya que acumulará muchas de las reservas que se utilizaran cuando sea adulto, incluso en algunas especies los adultos no comen y sobreviven de las reservas de alimento que acumularon durante el estado de larva, por eso la fase larvaria de las mariposas nocturnas está relacionada especialmente con la fase de alimentación y crecimiento. La fase de huevo puede variar entre días y meses según las condiciones climáticas, normalmente las larvas tienen un apetito voraz y tan pronto emergen del huevo se comen su corion para inmediatamente seguir alimentándose de la planta en donde la hembra deposito los huevos. Debido a que la larva tiene dos funciones buscar alimento y evitar ser depredada, han desarrollado mecanismos de defensa estructurales y comportamentales que se han adaptado al modo de vida de cada individuo, y a medida que crecen pueden cambiar significativamente su aspecto (González; Fry, 2011 & Leraut; Scoble, 1992). La duración de un larva promedio varía según las condiciones ambientales y la disposición de alimento, en países intertropicales se ha reportado una duración de tres a cuatro semanas en condiciones óptimas. La forma del cuerpo es casi siempre cilíndrica y globulosas, aunque hay especies es donde puede ser aplanada. El cuerpo de la oruga está formado por cabeza, tórax y abdomen, aunque solo la cabeza que está fuertemente esclerotizada es totalmente distinguible, se pueden identificar tres segmentos torácicos y 10 segmentos abdominales, ver fig. 10. Fig. 10. Morfología externa de una larva de mariposa nocturna. (Reg Fry, 2012). 26 En la cabeza se encuentran estructuras que normalmente son confundidas con ocelos y se denominan stemmatas que están rodeando la boca, aunque dependiendo de la forma de la larva se pueden encontrar en la parte ventral o en la región dorsal más allá de distinguir la luz de la oscuridad no tienen otra función. Las antenas que están situadas en cada lado de la cabeza cerca de las mandíbulas y las stemmatas, tiene longitud corta y presentan variación en cuanto a las diferentes especies (González, 2011; Scoble, 1992). Tienen un par de mandíbulas funcionales, muy esclerotizadas que están recubiertas por el labrum, para poder triturar el alimento sólido, en donde desembocan glándulas mandibulares que segregan un líquido de olor repulsivo para algunos depredadores (Godayol,1996). En la parte ventral de la cabeza se encuentran las maxilas, el labio que recubre las mandíbulas se divide en labio inferior y superior, en el primero se encuentra un conducto que comunica con unas glándulas y termina en una papila denominada filifera, esta estructura solo se encuentra en el estado larval, y segregan un liquido que al exponerse al aire se endurece y forman hilos de seda, que son muy resistente y elásticos y tienen diferentes funciones de soporte, escape de depredadores y formación del capullo cuando pasa al estado de pupa o crisálida (González, 2011; Scoble, 1992; The Lepidopterists' Society, 2012). En el tórax, sobre la superficie dorsal se desarrollarán las alas del adulto, las larvas tienen tres pares de patas verdaderas articuladas que van a permanecer en el estado adulto, estas patas salen desde la superficie ventral, sobre el abdomen en los segmentos seis, siete, ocho, nueve y trece se encuentran las patas falsas o propatas, las ultimas son denominadas patas anales, aunque es frecuente encontrar entre 2 o 5 pares de propatas, pero en especies de la familia Limacodidae están ausentes y en algunos Zyganoidea hay más de 5 pares, la longitud y el numero de patas es útil para la identificación de especies. Estas falsas patas terminan en ventosas que le ayuda a desplazarse además esta equipadas de un conjunto de ganchos que les ayuda a adherirse a cualquier superficie sobre la que ya han depositado una capa de seda pegajosa. Además de las patas y las propatas, el abdomen alberga el sistema digestivo que en ocasiones puede abarcar cerca del 80% del cuerpo del animal, también tiene un conjunto de espiráculos que se evidencian como manchas (Fry; González, 2011 & The Lepidopterists' Society, 2012). 27 El cuerpo de las larvas tiene cerdas sensoriales, o estructuras externas sobre el cuerpo como cuernos o verrugas, ver fig. 11. especialmente los pelos que tienen sirven como estructuras para confundir a sus predadores, además otras son sensoriales y tienen típicas glándulas que secretan olores o toxinas para defenderse, en el caso de otras especies los pelos sirven como parte de la dispersión de las larvas a través del viento (Leraut; Scoble, 1992). Fig. 11. Morfología de las diversas estructuras epidérmicas como pelos y setas en las larvas de las mariposas nocturnas A medida que las larvas se van alimentando van creciendo en diferentes estadios sufriendo un proceso de muda o ecdisis que oscila en promedio de cuatro o cinco veces (como mínimo dos, y máxima diez, dependiendo de cada especie en particular) durante el desarrollo del cuerpo permitiendo que este se expanda. La última muda se hace cuando llegan al tamaño completo, antes de entrar en la siguiente fase, sin embargo el tiempo para alcanzar el máximo tamaño puede variar entre semanas y años dependiendo de la especie. Antes de comenzar la fase de pupa, la larva deja de alimentarse y busca un lugar seguro para su transformación en este proceso la larva puede desplazarse largas distancias hasta dejar su planta hospedera y posarse en el suelo o debajo de hojas muertas para comenzar a formar el capullo esta fase se conoce como prepupa (Butterfly Conservation, 2012; González, 2011). Pupa: La formación de la pupa en insectos holometábolos como las mariposas nocturnas permite la expansión de las alas, en donde los apéndices y las partes del cuerpo son fácilmente reconocibles pero permanecen fusionados al cuerpo, este tipo de pupa se conoce como obtecta, solo en familias muy 28 primitivas las crisálidas o pupas tiene los apéndices móviles, ver fig. 12. Las mariposas nocturnas producen un capullo de seda que ellas mismas secreta en el cual va a formarse la crisálida, en otros casos como los de la Puss moth, utilizan fragmentos de corteza de árbol masticados para construir sus capullos, brindándoles no solo protección sino buen camuflaje (Butterfly Conservation, 2012; Godayol, 1996). Al interior de la crisálida ocurren modificaciones de todos los órganos para formar el cuerpo del adulto, a excepción del sistema nervioso, todos los demás órganos se licuan en un proceso denominado histólisis, y empieza a formarse los nuevos órganos del adulto, las mandíbulas comienzan a reducirse y la probóscide a desarrollarse para formar la espiritrompa, en el tórax comienza a formarse los dos pares de alas, normalmente la pupa tiene un tamaño menor que la larva debido a que su estomago comienza a reducir su tamaño (González, 2011; The Lepidopterists' Society, 2012). Fig. 12 Estructura de una crisálida obcteta de mariposa nocturna Tienen colores verdes, marrones y grises, debido a que la pupa es el estado inmóvil, para protegerse de los depredadores utilizan el entorno para mimetizarse. El tiempo que dura la fase de pupa antes de emerger el adulto también depende de la especie en particular. Cuando emerge el adulto, debe esperar media hora hasta que pueda iniciar el primer vuelo, se ayudan de la fuerza de la gravedad para extender por primera vez sus alas hacia abajo. En algunas especies como la Thyridopteryx ephemeraeformis las hembras no desarrollan alas y se quedan junto a su crisálida o incluso dentro de ella, hasta que se aparea con un macho, posteriormente pondrá los huevos dentro del capullo y morirá. (Butterfly Conservation, 2012; Klots & Klots, 1966). 29 7. ECOLOGIA Y COMPORTAMIENTO 7.1 ALIMENTACIÓN La dieta entre las mariposas nocturnas difiere entre el periodo de larva y en estado adulto, y esta variación está asociada también a las estructuras anatómicas de la boca. Las larvas como ya se había mencionado prefieren alimentos sólidos y en general son fitófagas, mientras que en los adultos sus partes bucales se han modificado en la metamorfosis para mantener una dieta exclusivamente liquida, dentro de la cual hay variaciones en el alimento por lo que se indicaran seguidamente. Sin embargo hay excepciones, algunas especies los adultos tienen una probóscide vestigial porque no se alimentan y sobreviven con las reservas que almacenaron en sus estado larvario, mientras que otras familias ancestrales los adultos prefieren un alimento sólido. Las mariposas nocturnas pertenecientes a las familias Micropterigidae, Agathiphagidae y Heterobathmiidae conservan las mandíbulas en estado adulto como un carácter ancestral específicamente para digerir polen, ya que es fuente de aminoácidos, carbohidratos y lípidos, sin embargo además de las mandíbulas, la acción combinada de la espinas de la epifaringe y los movimientos de la hipofaringe contribuyen a triturar el polen. En las demás familias que han desarrollado espiritrompa, se alimentan especialmente de agua, azucares, sales y aminoácidos (Scoble, 1992). El agua es principalmente importante ya que durante el vuelo pueden perder una cantidad considerable de agua por sus espiráculos, la pueden tomar directamente de las gotas del roció o de las masas de agua, o indirectamente cuando se ponen sobre un sustrato húmedo. Ha sido frecuente especialmente en las familias Pyralidae y Geometridae que además se alimenten de estiércol o carroña en solución, con las visitas a charcos que ya han sido contaminados con residuos y excrementos de animales, se ha demostrado que parte de los posibles nutrientes que atraen a las mariposas nocturnas es la fuente de ion Sodio que se encuentra en bajas concentraciones en la plantas terrestres. A parte del estiércol, también pueden preferir exudados animales como sudor, sangre, orina o lagrimas como en el caso de algunos Noctuidos que viven en África y Asia, un ejemplo es Mabra elephantophila que se fija cerca a las proximidades de los ojos de los elefantes e introduce la espiritrompa debajo de los parpados para succionar el liquido lacrimal (Scoble, 1992; Godayol, 1996). 30 Otras especies se alimentan del néctar de las flores que provee azucares de bajo peso molecular como monosacáridos, disacáridos u oligosacaridos y en menor proporción tiene aminoácidos, la preferencia de las mariposas nocturnas por las diferentes flores está relacionada con la concentración del néctar y el tipo de azucares, según peso molecular, ya que en algunas especies, si se alimentan de sacarosa en vez de glucosa se ha comprobado que frecuentemente mueren, además otro problema al cual se verán enfrentados será la dificultad mecánica para succionar un néctar con alta viscosidad, de modo que en individuos con altas dimanadas energéticas como los esfíngidos, consumen néctar diluido pero relativamente puro, es decir que no esté contaminado con otras sustancias que aumentan la viscosidad del fluido (Scoble, 1992; Godayol, 1996). Por otra parte, otros individuos han desarrollado estructuras bucales especializadas para perforar, en tal caso la espiritrompa es más gruesa y termina en una punta fuertemente esclerotizada, una musculatura más desarrollada y una púas erguidas asociada a la probóscide, con esto pueden fácilmente perforar ya sea la corteza de las frutas de las que se alimentan o la piel de algunos mamíferos de los cuales succionan la sangre, además la utilizan para alimentarse de miel o melaza. En el caso de la sangre, es un recurso que está abundantemente disponible todo el tiempo por lo que puede aumentar la supervivencia de las mariposas nocturnas cuando otros alimentos escasean (Scoble, 1992; Godayol, 1996). En el caso de las larvas, estas son fitófagas y por sus mandíbulas fuertes no dependen de una dieta líquida, pero además de las hojas de las plantas también consumen, las flores, semillas, frutos, tallos y raíces. Hay individuos también fungivoros y liquenivoros o que se alimentan de musgos, en el caso de Tinoidea consumen los cuerpos fructíferos de los hongos en maderas en descomposición o algunos Physidae primitivos también consumen liquen. La evolución de la micofagia ha ocurrido varias veces en Lepidóptera, muchas veces por el consumo incidental, pero algunas especies han desarrollado un comportamiento obligado por que se vuelven dependientes a ciertas enzimas que producen los hongos. También tienen diversos hábitos alimenticios como los adultos, entre los cuales están los exudados y las secreciones de animales, consumo de queratina exclusivo de la familia Tineidae que puede digerir materiales queratinosos como la ropa. Aunque es poco frecuente, también se han encontrado hábitos carnívoros entre las orugas que recurren a consumir los huevos de otras especies, el canibalismo es prácticamente inexistente, aunque se ha evidenciado en unas cuantas larvas que han sido la excepción (Scoble, 1992 & González, 2011). 31 7.2 DISTRIBUCIÓN Y HABITAT Dentro de los factores que han influido en la distribución de las mariposas nocturnas, en primer lugar son de origen geológico, con la distribución de las masas de tierra y los cambios climáticos han permitido procesos de especiación y colonización de nuevos habitas, otros factores actuales como la temperatura, insolación, viento, pluviosidad, altitud y la calidad del suelo determinan la distribución de las mariposas nocturnas especialmente porque están influenciado la distribución de la vegetación, en tal sentido las especies polífagas tienen un rango más amplio de expansión. De forma general, las mariposas tienen mayor abundancia en zonas tropicales húmedas con una fuente de calor constante, como en nuestro país, mientras que en zonas templadas lluviosas son menos favorables, algunas especies endémicas están registradas a zonas insulares o montañas altas (Leraut, 1992; Klots & Klots, 1966). Psychidae suelen estar en el follaje y en los troncos de los setos, otros por su parte prefieren vivir junto a gramíneas que les facilitan construir sus capullos, los Tineidos habitan en desperdicios animales y detritos orgánicos, con el desarrollo de la ciudades muchas mariposas nocturnas se han adaptado a vivir en los centro urbanos y han llegado a invadir casa y almacenen en busca de alimento como granos, semillas, harina y ropa. Sin embargo la mayor parte de insectos se mantienen en lugares cercanos a la vegetación como arboles, carreteras, arbustos y jardines. En cuanto a las larvas mineras, estas excavan galerías en los tejidos de las hojas y solo en este estado delo ciclo de vida encontramos larvas acuáticas que están adaptadas a respirar oxigeno del aire, a través de la superficie de la piel o tienen traqueobranquias que les permite sobrevivir en el medio acuático (Leraut, 1992; Klots & Klots, 1966). 7.3 LOS SENTIDOS 7.3.1 Producción de sonidos y audición: En las mariposas nocturnas se encuentran unos órganos especializados u órganos timpánicos que son sensibles a los sonidos y en algunas especies a los cambios de presión durante el vuelo, estos consisten en una membrana delgada de queratina, extendida y rodeada por fibras nerviosas que trasmiten las vibraciones del aire, están conectados al exterior por una rama fina del tubo traqueal. La posición de estos órganos varía según la familia de la que se esté tratando, así pues en Noctuoidea pueden ubicarse en el metatórax, en el abdomen en Uranioidea, Cossoidea y en unos pocos Tineoidea o en la 32 base del abdomen como en Geometroidea y Pyraloidea, también pueden estar en la base de las alas anteriores o posteriores como en Nymphalidae. Algunas especies de la familia de los Esfíngidos no tienen órganos timpánicos pero pueden captar sonidos ultrasónicos a través de los segundos segmentos de los palpos labiales, sin embargo se ha demostrado que un cambio de dirección en el movimiento por sonidos, o la capacidad de distinguir diferentes intensidades de sonidos está limitada. En el caso de las larvas que tampoco tienen órganos timpánicos, utilizan sensilas o cerdas sensibles a las vibraciones del aire (Ford, 1967; Scoble, 1992). La capacidad de percibir los sonidos sobre todo cuando los individuos tienen hábitos nocturnos adquiere gran importancia para evitar ser devorado por algún depredador, en el caso de las mariposas nocturnas el oído se ha perfeccionado cada vez más para sentir los llamados de caza de los murciélagos y evitar ser predadas, se pensaba que solo eran capaz se sentir las frecuencias de uso común por los murciélagos, pero ahora se sabe que los órganos timpánicos son sensibles a los incrementos de las frecuencias y niveles de intensidad que suceden cuando un murciélago se acerca cada vez más a su presa (University of Bristol, 2006). Los individuos también pueden producir sonidos por la acción de frotar partes del cuerpo conocida como estridulación, el fenómeno de la estridulación puede ser producido en especies de la familia Noctuidae al frotar al primer tarso de las patas con una abultamiento que sobresale en las alas anteriores, también puede ocurrir en el sistema de acoplamiento de las alas en la familia Pyralidae, en donde el frenulo roza el retináculo que termina en una membrana dentro del ala anterior y esta a su vez actúa como amplificadora del sonido o en Cossidae que las alas anteriores y el tórax producen estridulación, también se presenta en estado de pupa al frotar los segmentos abdominales uno contra el otro (Scoble, 1992). Los sonidos de estridulación pueden disminuir la posibilidad de ser cazados por predadores como murciélagos ya que interfieren su sistema de eco localización y los confunden, contra otros depredadores como aves y primates no tiene mucha relevancia ya que ellos se orientan a través de la visión y no del sonido. En cuanto a algunos machos de la familia Sphingidae se ha observado que cortejan a las hembras con sonidos de estridulación, en algunas especies de mariposas nocturnas que tienen hábitos diurnos la hembra utiliza la estridulación para llamar a los machos en vez de secretar feromonas, en cuanto a las crisálidas, el sonido de estridulación se ha relacionado con las hembras que advierten a los machos que han emergido 33 anteriormente que pronto va a salir para estar sexualmente receptiva (Scoble, 1992; Klots & Klots, 1966). 7.3.2 Aroma y sentido del olfato: Los aromas que producen las mariposas nocturnas en general son para defenderse ya que son desagradables o están relacionados con el cortejo y la atracción de pareja. En las antenas de los machos hay receptores altamente específicos capaces de ser estimulados por sustancias volátiles que transporta el aire específicamente las feromonas que emana la hembra desde el abdomen posterior por glándulas que controlan voluntariamente. La parte terminal del segmento abdominal inmediatamente anterior a la ubicación glandular y una cubierta por una cutícula ayuda a no difundir el olor en momentos inadecuados, existen también escamas asociadas a partes glandulares para aumentar el área de evaporación y dispersar efectivamente el aroma. Pero no solo las hembras secretan feromonas, en general estas sustancias exocrinas relacionadas con el comportamiento en otro organismo y la comunicación con otros organismos también están presenten en machos, y las glándulas que la secretan también pueden estar asociadas con cerdas o escamas para aumentar el área de dispersión de las feromonas, a diferencia de la hembras, pueden encontrarse en diferentes zonas del cuerpo. Las feromonas de los machos son moléculas cortas y actúan a corta distancia mientras que las de las hembras son moléculas largas y con gran capacidad de dispersión, aun así la utilización de feromonas no solo involucra atraer a la pareja y cortejarla, sino a demás detectar predadores cercanos especialmente durante la copula (Ford, 1967; Scoble, 1992). 7.3.3. Atracción a la luz: En el estudio de mariposas nocturnas la atracción de ellas a fuentes de luz artificial son importantes para hacer muestreos a nivel de poblaciones y comunidades sin embargo poco se sabe acerca de las distancias efectivas para que comunidades de polillas se vean atraídas por una fuente de luz artificial. Se sabe que a medida que la fuente de luz este mas lejos disminuye el estimulo visual, en un estudio que se realizo con 2331 polillas pertenecientes a 167 especies, se realizo la captura con trampa de luz y luego la liberación a diferentes distancias para determinar el porcentaje de recaptura y se encontró valores muy bajos cercanos al 13% de recaptura, y con registros casi nulos a distancias mayores a 40 m, aunque no hubo mucha 34 variación entre el porcentaje de recaptura con las distancias cortas o largas a las cuales fueron liberadas; hay que mencionar que varios factores pueden disminuir la probabilidad con que son atraídas a fuentes de luz artificial y esto tiene que ver con la potencia de las lámparas, la temperatura y condiciones climáticas sin embargo se demostró que el radio de atracción por una fuente de luz es independiente al sexo o el tamaño del individuo y que tampoco existe una correlación positiva entre menores distancias a la fuente de luz y atracción por la misma (Truxa & Fiedler, 2012). Sin embargo si factores de distancia, o características de los individuos no son suficientemente atrayentes, se ha demostrado que las diferentes longitudes de onda pueden estar implicadas en la atracción de las mariposas nocturnas a luces artificiales, específicamente se ven atraídas por fuentes que emiten luz UV, sin embargo puede tener efectos en su alimentación, reproducción y dinámica de la población, originando reducción en la reproducción y mayor vulnerabilidad ante depredadores nocturnos, por tanto mayor mortalidad. En este sentido, para la conservación de estos insectos se ha recomendado utilizar lámparas con vapores de sodio o LEDs que no emiten radiación UV, en una investigación que pretendió establecer los efectos de la composición del espectro de luz artificial en la atracción de polillas, se demostró que longitudes de ondas bajas atraían con mayor frecuencia una mayor riqueza y abundancia de mariposas nocturnas que longitudes alrededor de 617 nm, también se relaciono que la atracción a longitudes bajas de luz artificial era mayoritariamente en especies con un tamaño más grande porque al tener ojos mas grande, son más sensibles a la luz; lo que ha favorece la supervivencia de especies más pequeñas que son menos propensas a volar junto a fuentes de luz artificial (Langevelde et al., 2011). De modo que la utilización de luz artificial de longitudes cortas tiene consecuencias importantes en la ecología de las mariposas nocturnas y en la abundancia de otras especies como aves y murciélagos que se alimentan de ellas. Además de ello la disminución en las poblaciones de mariposas nocturnas por contaminación lumínica puede disminuir las densidades de varias plantas que son polinizadas por las mariposas, por ejemplo la orquídea Platanthera bifolia principalmente polinizadas por individuos de la familia Sphingidae y Noctuidae que tienen un tamaño corporal grande o la polilla Bicruris hadena (Noctuidae) que es el principal polinizador de Silene latiflora, una planta perenne de corta duración, pero a su vez reducir la presión de herbivoría de otras especies de plantas, lo que afecta la dinámica del ecosistema (Langevelde et al., 2011). 35 7.4 MIGRACIÓN Y VUELO No en todas las especies de mariposas nocturnas se presenta el desplazamiento periódico o temporal de un lugar a otro, es frecuente que si se hace sea por individuos aislados, especies de la familia de los esfíngidos de países templados que llegan durante primavera o verano a regiones meridionales como Gran Bretaña y se reproducen pero en temporada de invierno vuelven a emigrar hacia el sur, un ejemplo es la esfinge calavera o la polilla colibrí, la mayoría de los esfíngidos tienen las alas posteriores más cortas lo que les ofrece un perfil aerodinámico para vuelo rápidos (Butterfly Conservation, 2012; Ford, 1967; Klots & Klots, 1966). Otro ejemplo está en la familia de los Noctuidae con Agrotis infusa que regresa desde el sur de Gales hasta Australia en las montañas de Bogong que es su zona natal, en donde se reproducen y para primavera las larvas tienen una fuente amplia de alimento hacia otoño sus padre vuelven a migrar hacia el norte, sin embargo lo más frecuente es que el viaje de migración no tenga retorno por la misma generación debido al corto periodo de vida (Scoble, 1992). Causas potenciales como explosiones periódicas de población, los cambios estacionales en la duración del día o la humedad, y la disponibilidad de recursos alimentarios o de plantas huésped, pueden explicar la migración de las polillas que normalmente ocurre solo en un sentido (Raguso &Willis, 2012). Las mariposas nocturnas dependen del viento en gran medida para sus migraciones, sin embargo se ha demostrado que los individuos pueden influenciar y controlar la dirección y velocidad del movimiento, su velocidad de vuelo es de aproximadamente 5 (m/s) pero se mantienen en una altitud de vuelo en donde los vientos vayan más rápidos para maximizar su velocidad . Para el control de dirección mientras se vuela las mariposas nocturnas se valen de un sistema mecanosensorial ubicado en una estructura por encima de las antenas denominado el órgano de Johnston, que actúa como un giroscopio y envía información al cerebro cuando el animal da la vuelta o gira por fuerza del viento, este receptor sensorial determina el movimiento del flagelo de las antenas, demostrado que en individuos que se les había cortado el flagelo de las antenas no controlaban la dirección de vuelo (Cell Press, 2008; University of Washington, 2007) . Existen diferentes patrones de vuelo en mariposas nocturnas, generalmente el vuelo es activo y baten las alas hacia arriba, luego hacia abajo y hacia adelante, hay una coordinación entre las alas por el sistema de acoplamiento que permiten mover las posteriores y anteriores juntas, es poco común entre 36 polillas que se presente un vuelo tipo planeador porque en general sus movimientos son rápidos y activos, también puede observarse un tipo de vuelo zumbante en donde el ángulo de las alas se reduce y efectúan un número mayor de batidos, entre 25 y 100 por segundo. Un solo tipo de vuelo no es exclusivo en un solo individuo, ya que especies que han mimetizado otras toxicas o pueden tener vuelos lentos y no tan agitados, asemejando el patrón de vuelo de la especie, pero cuando se busca escapar de un depredador, los movimientos se aceleran y pueden cambiar al vuelo característico de la especie (Godayol, 1996). 7.5 MIMETISMO, CAMUFLAJE Y EFECTO SORPRESA Tanto los adultos como las formas larvarias y las crisálidas tienen numerosos depredadores ya que hacen parte de la red trófica y son la dieta para muchos depredadores como aves, reptiles, anfibios, pequeños mamíferos, insectos parasitoides, arañas, además de los microorganismos, por eso no es de extrañar que las mariposas nocturnas hayan desarrollado estrategias para defenderse de los predadores y aumentar la supervivencia y su éxito reproductivo, lo que ha perfeccionado diferentes mecanismos evolutivos: como el camuflaje en habitas como hojas, madera, suelo y otras estructuras; el efecto sorpresa o admonición y la evolución del mimetismo, que desde el estado larvario ha sido importante para individuos que no tienen otras estructuras además de sus colores y estructuras epidérmicas para protegerse de los depredadores, sin embargo unas cuantas especies han logrado acumular toxicas de plantas de las que se alimentan para desarrollar un tipo de defensa. Cuando presentan coloraciones o patrones crípticos los individuos se pueden confundir con el sustrato en donde viven el ejemplo más conocido es el de la conocida polilla Biston betularia a consecuencia de los cambios en su coloración criptica en Reino Unido que con el avance de la industrialización a principios de siglo XX la especie menos abundante era la de tonalidades oscuras por ser más visible para los predadores que la especies claras, sin embargo a finales de siglo su población aumento considerablemente debido a que los humos y las descargas industriales de las ciudades comenzaron a oscurecer los troncos de los arboles favoreciendo que la especie oscura se camuflara mientras que las de tonalidades claras iban siendo más visibles para los predadores; Dichonia aprilina presenta coloración muy similares a la capa de liquen en donde descansa, Phalera Bucephala) es una polilla de la familia Notodontidae no solo se asemeja al color de una rama de arboles en 37 donde se camufla, sino que adquiere posiciones y formas corporales que la hacen ver como otra rama mas del árbol y pasa desapercibida y Geometridae las orugas son especialistas en asemejarse a ramas y tomar una postura estática para confundir a los depredadores (Butterfly Conservation, 2012; Godayol, 1996). Dentro de la familia de los esfíngidos las orugas se caracterizan por tener un cuerno atrás y la cabeza se confunde con el tórax, además su cuerpo tiene líneas oblicuas que hace al cuerpo parecer una hoja. No siempre el camuflaje resulta desapercibido y otras especies han desarrollado coloración aposematica para mostrar un sabor desagradable a los posibles predadores, sin embargo estas coloraciones son más comunes en las orugas que están mas activas durante el día, coloraciones como rojo con negro, amarillo con negro, blanco con negro o simplemente amarillas pueden ser coloraciones aposematicas, en los Notodontidos las larvas poseen pocas glándulas venenosas que causan un sabor desagradable, y tienen estructuras protectoras como cerdas y protuberancias. Otras especies se han favorecido de las coloraciones y patrones de especies toxicas o venenosas para imitar sus características y ser rechazadas por los depredadores lo que se conoce como mimetismo Batesiano, el ejemplo más claro está en la Polilla Hornet que ha imitado una coloración similar a una avispa, sus alas no están cubiertas de escamas y además de su coloración imita sus saltos de vuelo (Scoble, 1992; Klots & Klots, 1966). Otro tipo de mimetismo es el que se ha desarrollado en polillas como Automeris io denominado auto mimetismo, ya que forman manchas similares a ojos en sus alas que intimidan a los predadores o los confunden y les da tiempo para escapar, el caso de las admonición o efecto sorpresa está relacionado con los colores crípticos que presenta un individuo en sus alas anteriores, pero sus alas posteriores tienen coloraciones muy brillantes y de vivos colores de modo que cuando se sienten amenazadas abren sus alas y generan un efecto sorpresa que desorienta al depredador (Klots & Klots, 1966; Godayol, 1996). 7.6 RELACION CON EL HOMBRE Las larvas de las mariposas nocturnas se han relacionado mucho con pérdidas económicas especialmente en la agricultura, ya que muchas orugas de la familia Tortricidae, Noctuidae y Pyralidae pueden causar daños al alimentarse de los cultivos. Hay larvas que se alimenta directamente de las espigas de trigo como Tinea granella, otras causan disminución en la viabilidad de las plantas por aumento de herbívora, mientras que otras 38 prefieren alimentarse directamente de los frutos de los arboles, el barrenador del maíz Pyrausta nubialis depositan los huevos en los cultivos de maíz, sus larvas hacen galerías dentro de los tejidos de la planta, alimentándose de todo el interior de la planta, causando enormes pérdidas (Godayol, 1996). Las especies de mariposas que son detritívoras se alimentan de los productos alimenticios importantes para las personas como el algodón , lino , seda y lana tejidos , así como las pieles, estas polillas que consumen específicamente tejidos animales son siempre orugas. Otro de los sectores que se ven afectados es el de la apicultura, ya que muchos miembros de la familia Pyralidae invaden las colmenas de abejas con sus huevos que se alimentan de la cera de la colmena al nacer hasta deteriora las celdillas y matando a las abejas en el interior porque la colmena empieza a deteriorarse (Klots & Klots, 1966; Godayol, 1996). Pero así como aun causado diferentes daños en el sector económico, las mariposas nocturnas contribuyen en gran parte a la polinización de las flores, cuando se alimentan del néctar durante este proceso transfieren el polen de una planta a otra contribuyendo a la germinación de semillas, incluso se han descrito relaciones muy estrechas que benefician a la alimentación del hombre; la polilla de la yuca tiene una relación simbiótica y es uno de los principales y más importantes polinizadores de las flores de la yuca, en donde la polilla deposita dos huevos en el ovario de la flor, al nacer sus larvas se alimentar de la vaina de los frutos pero dejaran la semillas libre, entre los más importantes polillas polinizadoras son están los Sphingidae (Klots & Klots, 1966; Scoble, 1992) Así mismo el hombre ha aprovechado las pupas de especies como Bombyx mori para consumirse en regiones de Asia, pero no solo esta especie es aprovechada para el consumo gastronómico familias como Notodontidae, Noctuidae, Sphingidae son aprovechadas en América en muchos pueblos indígenas o en regiones de México. Ahora el ejemplo más conocido es la domesticación del gusano de seda Bombyx mori , el hombre ha aprovechado la seda que secreta la oruga para construir sus capullos para la producción comercial de seda desde hace ya cientos de años desde el Himalaya. También se han utilizado como mecanismo de control biológico de un rango limitado de plantas por ejemplo la palomilla del nopal fue introducida desde Argentina a Australia , donde se controlaron millones de hectáreas de nopal . Otra especie de la Pyralidae (Arcola malloi), fue utilizado para controlar la hierba de cocodrilo (Alternanthera philoxeroides) una planta acuática que disminuyo en gran problema la invasión (Coombs, 2004; Scoble, 1992). 39 BIBLIOGRAFÍA 1. AUDESIRK.T., G. AUDESIRK & B. BYERS. 2008. Biología, la vida en la tierra. Editorial Pearson Educación. México. 670-709 pp 2. ANDAUR, A. D. & T. S. OLIVARES. 2009. 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