ESTUDIO DE LA BIOLOGÍA DE Brethesiella sp. (HYMENOPTERA: ENCYRTIDAE), PARASITOIDE DE LA COCHINILLA ACANALADA DE COLOMBIA Crypticerya multicicatrices KONDO & UNRUH (HEMIPTERA: MONOPHLEBIDAE
ESTUDIO DE LA BIOLOGÍA DE Brethesiella sp. (HYMENOPTERA: ENCYRTIDAE), PARASITOIDE DE LA COCHINILLA ACANALADA DE COLOMBIA Crypticerya multicicatrices KONDO & UNRUH (HEMIPTERA: MONOPHLEBIDAE)
XIOMARA KATHERINE MONTEALEGRE DELGADO
Trabajo de grado presentado como requisito parcial para optar al título de Biólogo
Director DEMIAN TAKUMASA KONDO RODRÍGUEZ Doctor en Entomología
Co-Directora GLADYS REINOSO FLÓREZ Magíster en Biología
UNIVERSIDAD DEL TOLIMA FACULTAD DE CIENCIAS PROGRAMA BIOLOGÍA IBAGUÉ-TOLIMA 2015
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Cuando los sueños inundan el quehacer de cada día, ni las dificultades ni las tristezas pueden hacer de ello algo insignificante A Dios, mi madre y hermana con amor…
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AGRADECIMIENTOS
Este trabajo fue financiado por el Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural a través de la Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria (Corpoica), C.I. Palmira bajo el macro proyecto: “Selección, valoración, análisis de riesgos de enemigos naturales de Crypticerya multicicatrices y evaluación de estrategias de manejo explorando alternativas para su control” y el producto “Estudios Biológicos de Brethesiella sp. (Hymenoptera: Encyrtidae), Parasitoide de la Cochinilla Acanalada Crypticerya multicicatrices Kondo & Unruh (Hemiptera: Monophlebidae)”.
Agradezco a Dios por haberme acompañado y guiado a lo largo de mi carrera, por ser mi fortaleza en los momentos de debilidad y por brindarme una vida llena de aprendizaje, experiencias y sobre todo felicidad.
Debo agradecer de manera especial y sincera a mi director de tesis el Dr. Takumasa Kondo. Su apoyo, paciencia y dedicación para guiar mis ideas ha sido un aporte invaluable tanto personal como profesional.
Quiero expresar también mis más sinceros agradecimientos a la Dra. Paola Sotelo por sus buenos concejos, por encaminar mis ideas, motivación, apoyo y amistad. No cabe duda que su participación ha enriquecido el trabajo realizado.
Agradezco de manera especial a la Sra. Ana María Hurtado, por su apoyo siempre incondicional, por creer en mí, por todo lo que me ha brindado que han sido bendiciones para mi vida.
A la Profesora Gladys Reinoso Flórez por su acogida, apoyo y enseñanzas durante mi carrera.
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A Edwin Yepez (Piel Canela), por ser una parte importante de mi vida, por haberme apoyado en las buenas y en las malas, sobre todo por su paciencia y amor incondicional.
A Erika Sierra, por haber sido una amiga incondicional, gracias por su apoyo, sus correcorres, comprensión y sobre todo amistad.
A cada uno de los integrantes del grupo de Entomología, tengo sólo palabras de agradecimiento.
Y a cada una de las personas que influyeron positivamente en mi vida y que muy seguramente aunque no estén aquí saben que fueron importantes en este proceso mil y mil gracias.
Y por supuesto el agradecimiento más profundo y sentido a mi madre y hermana por apoyarme en todo momento, por los valores que me han inculcado, y sobre todo por ser ejemplo de vida a seguir.
4.1 PREFERENCIA DE OVIPOSICIÓN DE Brethesiella sp…….............................
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4.2 TIPO DE REPRODUCCIÓN DE Brethesiella sp...............................................
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4.3 TIEMPO DE DESARROLLO DE LOS ESTADIOS INMADUROS DE Brethesiella sp.........................................................................................................
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4.4 LONGEVIDAD DE Brethesiella sp.....................................................................
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4.5 FECUNDIDAD DE Brethesiella sp.....................................................................
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5. DISCUSIÓN……………………………………………………………………...........
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5.1 PREFERENCIA DE OVIPOSICIÓN DE Brethesiella sp…….............................
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5.2 TIPO DE REPRODUCCIÓN DE Brethesiella sp...............................................
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5.3 TIEMPO DE DESARROLLO LOS ESTADIOS INMADUROS DE Brethesiella sp…………………………………………………………………………………………...
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5.4 LONGEVIDAD DE Brethesiella sp.....................................................................
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5.5 FECUNDIDAD DE Brethesiella sp.....................................................................
Pág. Tabla 1. Frecuencia de tipo de reproducción de Brethesiella sp……………………
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Tabla 2. Medidas promedio de longitud de cuerpo, ancho de cabeza, ancho y largo de alas de adultos de Brethesiella sp……………………………………………
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LISTA DE FIGURAS
Pág. Figura 1. Colecta de plantas infestadas con Crypticerya multicicatrices en la ciudad de Cali, Valle del Cauca. A. Rama de samán con alta infestación. B. Corte de ramas infestadas. C. Almacenamiento de las muestras…………………..
Figura
2.
Infestación de plantas de acacia amarilla con
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Crypticerya
multicicatrices en casa malla. A. Liberación de gateadores. B. Planta infestada con Crypticerya multicicatrices. C. Casa malla antiáfidos……………………………
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Figura 3. Ramas de samán cubiertas con velo para obtención de ninfas sanas de Crypticerya multicicatrices…………………………………………………..............
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Figura 4. Ninfas y adulto de Crypticerya multicicatrices con evidencia de parasitismo de Brethesiella sp. A. Ninfas con malformaciones. B. Ninfas con coloración más oscura y protuberancias. C. Ninfas y adulto jóvenes con orificios de salida del parasitoide Brethesiella sp……………………………………………….
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Figura 5. Morfo-especies. A. sp. 1, B. sp. 2, C. sp. 3, D. sp. 4, E. sp. 5, F. sp. 6 y G. Brethesiella sp…………………………………………………………………...........
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Figura 6. Montaje para las observaciones de preferencia de oviposición de Brethesiella sp………………………………………………………………………….....
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Figura 7. Montaje para las observaciones de longevidad de Brethesiella sp. (Hymenoptera: Encyrtidae)………………………………………………………………
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Figura 8. Montaje para las observaciones de fecundidad de Brethesiella sp……..
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Figura 9. Porcentaje de preferencia de oviposición de Brethesiella sp…...............
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Figura 10. Huevo encitiforme ovarial de Brethesiella sp. A. Huevo bibulboso. B. Placa aeroscópica. C. Cadenetas de huevos dentro de la region abdominal…......
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Figura 11. Ciclo de vida de Brethesiella sp………………………………..................
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Figura 12. Adulto de Brethesiella sp. Nótese espolón de la tibia de las patas mesotorácicas muy desarrollado……………………………………...........................
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Figura 13. Adultos de Brethesiella sp. A. Hembra. B. Parte ventral de la hembra nótese coloración oscura. C. Maza antenal de la hembra de 3 artejos fuerte. D. Macho. E. Parte ventral del macho blanco casi traslucido. F. Macho con maza antenal oblicuamente truncada……………………………………..............................
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Figura 14. Curvas de supervivencia y fecundidad de hembras de Brethesiella sp.
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LISTA DE ANEXOS
Pág. Anexo A. Formato de Registro de información de colecta de Crypticerya multicicatrices (Hemiptera: Monophlebidae) en la ciudad de Cali, Valle del Cauca, Colombia…………………………………………………………………………………….. 66
Anexo B. Etiquetas para envió de identificación taxonómica de especímenes colectados…………………………………………………………………………………… 66
Anexo C. Sitios de muestreo en la ciudad de Cali, Valle del Cauca, Colombia. Sitios con presencia de Brethesiella sp. resaltados en negrita………………………..
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RESUMEN
La cochinilla acanalada de Colombia, Crypticerya multicicatrices Kondo & Unruh (Hemiptera: Monophlebidae) es una plaga que se ha registrado en las islas de San Adres y Providencia, Colombia, afectando a unas 95 especies de plantas y causando problemas fitosanitarios graves. El presente trabajo buscó mitigar los daños causados por la plaga invasora, la cochinilla acanalada de Colombia, mediante la implementación de un programa de Control Biológico Clásico. Para ello se hizo necesario incrementar el conocimiento de la biología de los enemigos naturales de la cochinilla acanalada. Con el fin de determinar algunos aspectos biológicos de uno de los principales parasitoides de C. multicicatrices, Brethesiella sp. (Hymenoptera: Encyrtidae), se realizaron estudios en condiciones de laboratorio (25,9°C y 67,6% HR), determinando la duración de ciclo de vida, longevidad de adultos, fecundidad y parámetros poblacionales. El ciclo de vida de Brethesiella sp. duró en promedio 32,94 ± 1,23 días, la longevidad de hembras alimentadas con miel diluida al 50% fue de 21,07 ± 7,56 días para hembras, y de 11,23 ± 2,94 para machos. La tasa intrínseca de incremento poblacional (rm) fue de 0,09, la tasa neta reproductiva (R0) de 23,88, el tiempo medio de generación (T) de 34,98 y tiempo de duplicación (Dt) fue de 7,64. Resultados importantes a tener en cuenta para esta especie de encirtido, el cual puede ser empleado como agente de control biológico.
Palabras claves: Brethesiella sp., parasitoides, enemigos naturales, control biológico.
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ABSTRACT
The Colombian fluted scale, Crypticerya multicicatrices Kondo & Unruh (Hemiptera: Monophlebidae) is a pest recorded from the islands of San Andrés and Providencia, Colombia, affecting some 95 species of plants and causing serious phytosanitary problems in the islands. This study aimed to mitigate the damage caused by this invasive pest, the Colombian fluted scale, by implementing a Classical Biological Control program. This required increasing the knowledge of the biology of the natural enemies of the Colombian fluted scale. In order to study some biological aspects of Brethesiella sp. (Hymenoptera: Encyrtidae), which is one of the most important parasitoids of the Colombian fluted scale, studies were conducted under laboratory conditions (25.9°C and 67.6% RH). The duration of the life cycle, adult longevity, fecundity and population parameters were determined. The life cycle of Brethesiella sp. took an average of 32.94 ± 1.23 days; the longevity was 21.07 ± 7.56 days for females and 2.94 ± 11.23 days for males when fed with 50% diluted honey. The intrinsic rate of increase (rm) was 0.09, the net reproductive rate (R0) was 23.88, the average generation time (T) was 34.98 and the doubling time (Dt) was 7,64. These are important values to consider in order to determine if this encyrtid parasitoid can be used as a biological control agent.
La cochinilla acanalada, Crypticerya multicicatrices Kondo & Unruh (Hemiptera: Monophlebidae) fue descrita para Colombia en el 2009, y se reportó como plaga importante en las islas de San Andrés y Providencia, Colombia (ICA, 2010; Kondo et al., 2012) en el 2010. Esta plaga polífaga nativa de Colombia continental ataca hojas, ramas y frutos (Kondo et al., 2012). Los ataques suelen ser más severos en épocas de sequía y las plántulas son especialmente susceptibles y pueden llegar a secarse cuando las poblaciones son muy altas y en ataques fuertes pueden causar defoliación y la muerte de la planta (Kondo et al., 2012).
La cochinilla acanalada produce miel de rocío, un líquido azucarado que promueve el desarrollo de hongos que causan fumagina (Kondo et al., 2012). Cuando la fumagina crece sobre las partes comerciales de la planta esto resulta en un daño cosmético que reduce la calidad del producto y cuando afectan las hojas puede disminuir la tasa fotosintética de las plantas afectadas (Essig, 1917; Hodkinson, 2009; Hoy & Nguyen, 2001, apud Rojas, 2010; Kondo et al., 2012)
Ante el aumento de los daños por C. multicicatrices en las islas de San Andrés y Providencia, Colombia, se ha hecho necesaria la implementación de un control biológico clásico debido al uso limitado de productos químicos para el control de plagas en estas islas, declaradas por la Unesco desde el año 2000 como parte de la Reserva de Biosfera SEA FLOWER (CORALINA-INVEMAR, 2012). El control biológico clásico ha demostrado ser eficaz contra especies de insectos escama invasores, jugando un papel importante los parasitoides, los cuales se han venido empleando para el control de diferentes especies plagas invasoras (Noyes & Hayat, 1994).
Brethesiella sp. es un parasitoide de ninfas y adultos jóvenes de C. multicicatrices. Es el principal parasitoide de esta plaga en Colombia (Kondo et al., 2012). Por tanto se estudiaron algunos aspectos biológicos de Brethesiella sp. (Hymenoptera: Encyrtidae) 15
parasitoide potencial para usarse como un agente de control de C. multicicatrices, para conocer que tan eficiente puede ser este parasitoide en el control de la cochinilla acanalada y mitigar así el daño causado por la plaga invasora.
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1. OBJETIVOS
1.1
OBJETIVO GENERAL
Estudiar la biología de Brethesiella sp. (Hymenoptera: Encyrtidae) parasitoide de la cochinilla acanalada de Colombia Crypticerya multicicatrices Kondo & Unruh (Hemiptera: Monophlebidae), especie invasora en las islas de San Andrés y Providencia, Colombia.
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OBJETIVOS ESPECÍFICOS
Identificar el ciclo reproductivo de Brethesiella sp. como parasitoide de Crypticerya multicicatrices.
Estimar la longevidad y fecundidad de Brethesiella sp.
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2. MARCO TEÓRICO
2.1. FAMILIA ENCYRTIDAE
Encyrtidae es una de las familias más ampliamente distribuida y de gran interés económico en la superfamilia Chalcidoidea (Grissell & Schauff, 1990; Trjapitzin et al., 2008a). Actualmente han sido descritas aproximadamente 3735 especies incluidas en 460 géneros (Noyes, 2014). A nivel mundial las especies pertenecientes a la familia Encyrtidae son tenidas en cuenta en programas de control biológico clásico (Noyes & Hayat, 1994). Unas 40 especies de encírtidos han sido introducidas satisfactoriamente en programas de control biológico clásico en países neotropicales y unas 25 especies en otros países fuera del Neotrópico (Fernández & Sharkey, 2006).
2.1.1 Taxonomía de la Familia Encyrtidae. Inicialmente la superfamilia Chalcidoidea estaba compuesta por las subfamilias Encyrtinae, Eupelminae y Signiphorinae (Ashmead, 1900). La familia Encyrtidae correspondía a la subfamilia Encyrtinae, esta a su vez estaba comprendida en cuatro tribus: Ectromini, Encyrtini, Mirini y Arrhenophagini. Sin embargo, una vez más Ashmead (1900) no estuvo de acuerdo con esta organización y contempló tres subfamilias: Encyrtinae, Arrhenophaginae y Antheminae (Kerrich, 1967; Tachikawa, 1963; Trjapitzin, 1973a, apud Fernández & Sharkey, 2006); de esta manera se incluyeron todas las especies en Encyrtinae. Por su parte, Tachikawa (1963) y Kerrich (1967) dividieron a Encyrtinae en tres tribus, mientras que Erdös y Novicky (1955, apud Fernández & Sharkey, 2006) en 15, y Hoffer (1955) en 20. Sin embargo para Trjapitzin (1973a, b) esta clasificación no era la más conveniente, por esta razón hizo una agrupación en dos subfamilias correspondientes a Encyrtinae y Tetracneminae que actualmente se mantienen.
Trjapitzin (1989) agrupó 13 tribus dentro de Tetracneminae y 34 tribus en Encyrtinae. Siendo dos de las tribus clasificadas previamente en Encyrtinae (Quadrencyrtini y Oriencyrtini) (Trjapitzin, 1973b) ubicadas a Tetracneminae (Sharkov, 1988; Trjapitzin, 18
1989). Mientras que los trabajos realizados por Trjapitzin (1989) y Noyes & Hayat (1994) relacionaron a Encyrtinae, tribu Microteryini, con los géneros incluidos en Quadrencyrtini y Oriencyrtini; en resumen estas dos tribus se encuentran incluidas en Encyrtinae. Una clasificación es muy difícil porque no todas las tribus están bien definidas por caracteres morfológicos, sin embargo, Noyes & Hayat, (1994) sugieren que Tetracneminae puede ser dividida en siete subfamilias, mejoraron las diagnosis de las tribus y reconocieron también pocas subfamilias en Encyrtinae.
2.1.2 Biología de la familia Encyrtidae. Los encírtidos son especies comúnmente solitarias, sin embargo se conocen casos de parasitismo gregario y es posible que muchas especies sean gregarias facultativas (Boussienguet, 1988; Moursi, 1948a, b), por ejemplo especies del género Metaphycus. Unas 160 familias de artrópodos son hospederos para esta subfamilia. Las especies del género Ixodiphagus son también parasitoides de garrapatas (Ixodidae). La mayoría de los hospederos pertenecen al grupo de insectos holometábolos, principalmente aquellos de los órdenes Lepidoptera, Diptera y Coleoptera (Fernández & Sharkey, 2006).
La presencia de hiperparasitoides es característico de la tribu Ectromatini que pertenece a Encyrtinae; tribu particularmente hiperparasitoide de varias especies de encirtidos y otras especies de las familias de Chalcidoidea, que son parasitoides primarios de otros insectos. En al menos 18 géneros de Encyrtidae ha sido reportado el parasitismo de huevos y orugas de otros artrópodos, un ejemplo corresponde al parasitoide del género Ooencyrtus. Se conoce también el hiperparasitismo de huevos por parte de Tyndarichus. A su vez los parasitoides poliembriónicos de la tribu Copidosomatini que atacan larvas y huevos se han registrado en lepidópteros (Fernández & Sharkey, 2006).
Se conoce muy poco acerca de cómo los encírtidos eligen a sus hospederos, pueden estos ser específicos para una especie o no. Como es el caso de parasitoides que parasitan un solo hospedero i.e., Gyranusoidea tebygi (Narasimham & Chacko, 1988; Willink & Moore, 1988) y Neodusmetia sangwani (Noyes, 2000). Caso contrario de 19
Leptomastix dactylopii parasitoide de unas 20 especies de cochinillas harinosas (Noyes & Hayat, 1994), Metaphycus flavus para al menos 35 especies de hospederos i.e. Coccus hesperidum (Guerrieri & Noyes, 2000) y Copidosoma floridanum, parasitoide de muchas especies de polillas de la subfamilia Plussinae (Lepidoptera: Noctuidae) (Noyes, 1988). Además, algunos encírtidos atacan grupos específicos de hospederos, donde los que parasitan escamas no parasitan lepidópteros y viceversa, caso contrario de las especies Ooencyrtus que atacan tanto a hemípteros como lepidópteros entre muchos otros insectos.
Se considera que los encírtidos son los causantes de al menos 25% de muerte de insectos (Flanders, 1944; Hafez et al., 1970; Kfir & Rosen, 1980; Umeh, 1988; Willink & Moore, 1988, apud Fernández & Sharkey, 2006). Asimismo, se conoce que muchos de los encírtidos parasitan especialmente larvas o ninfas, sin embargo, se han reportado encírtidos parasitando pupas o inclusive adultos.
2.1.3 Parasitismo. El parasitismo es una interacción biológica entre dos organismos de diferentes especies, donde el parasitoide amplía su capacidad de supervivencia (dependencia metabólica) a expensas de su hospedero. Los parásitos que viven dentro del hospedero se denominan endoparásitos y los que viven fuera, se llaman ectoparásitos (Botero & Restrepo, 1998). Los parasitoides se pueden clasificar en dos grupos básicos: idiobiontes y cenobiontes.
Idiobiontes. Es un tipo de parasitismo donde el parasitoide consume (alimenta) a su hospedero en seguida de encontrarlo, es decir que en el momento de eclosionar el parasitoide se alimenta de este (Askew & Shaw, 1986). Generalmente son ectoparasitoides, que paralizan a su hospedero en el momento de la oviposición y lo mantienen inmóvil hasta que es consumido en su totalidad.
Cenobiontes. Es un tipo de parasitismo donde el parasitoide permite que su hospedero continúe su desarrollo mientras el parasitoide se alimenta de los órganos no vitales, hasta que es consumido totalmente (Askew & Shaw, 1986). En general, los 20
parasitoides cenobiontes son endoparasitoides que contrario a los idiobiontes no paralizan a sus hospederos.
2.1.4 Control biológico. Es una herramienta (método) para el control de poblaciones de especies plagas mediante el uso de organismos vivos, donde tienen acción parasitoides, depredadores y patógenos, disminuyendo significativamente la densidad poblacional de especies plaga (DeBach, 1964; Garrido et al., 2007; Gullan & Cranston, 2000; Van Driesche & Bellows, 1996). El control biológico busca mantener un equilibrio de las especies plaga de forma natural, donde el manejo de insecticidas se reduce significativamente y la densidad poblacional de la plaga disminuye causando el mínimo daño (Kondo et al., 2010).
2.1.4.1 Control biológico de parasitoides en insectos escamas. Las escamas son insectos chupadores que pertenecen al orden Hemiptera. Se han descrito cerca de 8,000 especies de escamas (Ben-Dov et al., 2014). Las escamas miden generalmente menos de 5 mm (Kondo, 2001). Estos insectos pertenecen a la superfamilia Coccoidea, la cual está conformada por unas 32 familias (Kondo et al., 2008a). Los insectos escama forman el suborden Sternorrhyncha, junto con los pulgones (Aphidoidea), moscas blancas (Aleyrodoidea) y psílidos (Psylloidea) (Gullan & Martin, 2003).
Las escamas, cochinillas harinosas y otros insectos chupadores del orden Hemiptera (suborden Sternorrhyncha) se han venido estudiando en programas de control biológico siendo en un 38% controlado por sus enemigos naturales (Lawton & Brown, 1986). Los enemigos naturales de las escamas son numerosos e incluyen depredadores, parasitoides y hongos entomopatógenos (Kondo et al., 2010).
El Control biológico ha demostrado ser eficaz contra especies de insectos escama invasores, jugando un papel importante los parasitoides, los cuales se han venido empleando para el control de diferentes especies de plagas invasoras. Como es el caso del parasitoide Apoanagyrus lopezi De Santis (Hymenoptera: Encyrtidae) para controlar la cochinilla harinosa de la yuca, Phenacoccus manihoti Matile-Ferrero 21
(Hemiptera: Pseudococcidae) en África (Neuenschwander, 2001); Gyranusoidea tebygi Noyes (Hymenoptera: Encyrtidae) para controlar la cochinilla harinosa del mango Rastrococcus invadens Williams (Hemiptera: Pseudococcidae) en África (Boavida & Neuenschwander, 1995); Neodusmetia sangwani (Hymenoptera: Encyrtidae) para controlar la cochinilla del pasto de Rodas Antonina graminis (Maskell) (Hemiptera: Pseudococcidae) en EE.UU. (Dean et al., 1979); y los parasitoides Anagyrus kamali (Hymenoptera: Encyrtidae) y Gyranusoidea indica (Hymenoptera: Encyrtidae) para controlar la cochinilla rosada del hibisco Maconellicoccus hirsutus (Green) (Hemiptera: Pseudococcidae) en el Caribe (Evans et al., 2012; Kairo et al., 2000; Meyerdirk, 2000; Noyes, 2000), estos son algunos de los ejemplos de parasitoides introducidos en programas de control biológico (Kondo et al., 2010).
2.2 ANTECEDENTES
Crypticerya multicicatrices es una plaga polífaga originaria de Colombia continental que ha invadido recientemente las islas de San Andrés y Providencia, Colombia (ICA, 2010; Kondo et al., 2012). Las cochinillas acanaladas pertenecen a la familia Monophlebidae, son insectos chupadores fitófagos del orden Hemiptera, perteneciente a la superfamilia Coccoidea (Ben-Dov et al., 2014; Kondo et al., 2008a). En Colombia se conocen unas 200 especies de insectos escama distribuidas en 13 familias (Kondo, 2001; Kondo et al., 2008a, apud Kondo et al., 2008b).
El Archipiélago de San Andrés, Providencia y Santa Catalina es un Departamento de Colombia ubicado en el sudoeste del Caribe, integrado por una amplia área de islas, bancos y cayos en el Caribe occidental, que se encuentra a unos 700 km al noroeste de Colombia continental, y 250 km al este de Nicaragua (Geister & Díaz, 1997; Hartnoll et al., 2006, apud Kondo et al., 2012). En otras palabras, la isla de San Andrés está más cerca de Nicaragua (y otros países centroamericanos) que a Colombia (Kondo et al., 2012). Sin embargo, a pesar de la proximidad geográfica del archipiélago de San Andrés, Providencia y Santa Catalina a Centroamérica, C. multicicatrices fue introducida probablemente a las islas de San Andrés y Providencia por medio de 22
plantas ornamentales infestadas traídas desde Colombia continental, ya que este es el único lugar de donde se había reportado antes de su introducción al archipiélago donde existe un comercio intenso entre las islas y Colombia continental (Kondo et al., 2012).
Hasta el 2012 no se habían encontrado ni parasitoides ni depredadores de C. multicicatrices en las islas de San Andrés y Providencia, con excepción de larvas de una especie de Chrysopidae (Kondo et al., (2012) que se encuentran comúnmente entre las ninfas de C. multicicatrices en la Isla de San Andrés (T. Kondo, observación personal, apud Kondo et al., 2010). Sin embargo, al parecer, las larvas de las crisopas de San Andrés, aunque se adornan de la cera blanca que cubre el insecto, estas no se alimentan de la cochinilla acanalada (P. Sarmiento, comunicación personal, apud Kondo et al., 2012). En condiciones de laboratorio se ha observado que los individuos de la mariquita, Cryptolaemus montrouzieri Mulsant (Coleoptera: Coccinellidae), que se dice que se encuentra en la isla de Providencia y son depredadores efectivos de la cochinilla rosada del hibisco, no se alimentan de C. multicicatrices, y ni siquiera intentan consumirlo (P. Sarmiento, comunicación personal, apud Kondo et al., 2012).
Crypticerya multicicatrices es un insecto escama común en el departamento del Valle del Cauca, Colombia, y se encuentra con frecuencia en palma de coco, palmas ornamentales (Arecaceae) y en las ramas pequeñas de Caesalpinia pluviosa var. peltophoroides y Pithecellobium dulce (Fabaceae), pero se pueden encontrar en muchas otras plantas (Kondo & Unruh, 2009; Kondo et al., 2012). En Colombia continental, C. multicicatrices se ha reportado como una plaga ocasional en mango (Kondo & Unruh, 2009; Kondo, 2009) y guanábana (Kondo, 2008). En ambas situaciones, C. multicicatrices se encontró en huertos comerciales donde el control de pesticidas pueden haber reducido los enemigos naturales del insecto escama, lo que pudo haber inducido el incremento de las poblaciones (Kondo et al., 2012).
Históricamente, el uso de enemigos naturales en programas de Control Biológico Clásico ha demostrado ser eficaz contra especies de insectos escama invasores, por ejemplo, la mariquita vedalia, Rodolia cardinalis (Mulsant) (Coleoptera: Coccinellidae) y 23
la mosca parasitoide, Cryptochetum iceryae (Williston) (Diptera: Cryptochetidae) para controlar la cochinilla algodonosa, Icerya purchasi, en California, desde 1889 en adelante (Gullan & Cranston, 2010, apud Kondo et al., 2012); el parasitoide Apoanagyrus lopezi De Santis (Hymenoptera: Encyrtidae) para controlar la cochinilla harinosa de la yuca, Phenacoccus manihoti Matile-Ferrero (Pseudococcidae) en África, en los años 1980’s (Neuenschwander, 2001); el parasitoide Gyranusoidea tebygi Noyes (Hymenoptera:
Encyrtidae)
para
controlar
la
cochinilla
harinosa
del
mango
Rastrococcus invadens Williams (Pseudococcidae) en África a finales de 1980 y principios de 1990 (Boavida y Neuenschwander, 1995), y más reciente, los varios enemigos naturales contra la cochinilla rosada del hibisco, M. hirsutus (Kondo et al., 2012).
Además del hongo entomopatógeno Paecilomyces sp. (Identificado como Isaria sp.) descubierto en Isla de San Andrés, no se habían reportado otros enemigos naturales de C. multicicatrices hasta el 2012 (Kondo et al., 2012). Sin embargo, en Febrero 2013, se encontró un coccinélido depredando los huevos y ninfas de C. multicicatrices en la zona portuaria (Kondo et al., 2012). Se encontró una población considerable, donde habían pupas del coccinélido en las ramas junto con las cochinillas acanaladas y los adultos frecuentemente se encontraron dentro de los ovisacos depredando los huevos y probablemente también las ninfas del primer instar (T. Kondo, observación personal, apud Kondo et al., 2012). El coccinélido, luego fue identificado como Anovia sp. (Coleoptera: Coccinellidae) (G. González, Santiago, Chile, comunicación personal, apud Kondo et al., 2012) y recientemente fue identificado como Anovia punica Gordon (González & Kondo, 2014).
Según Ciomperlik (2010) la especie invasora Crypticerya genistae (Hempel) que fue introducida a Barbados, Florida (EEUU) y Puerto Rico no se convirtió en una plaga grave debido a que fue controlada por dos enemigos naturales, la mosca depredadora Syneura cocciphila (Coquillett) (Diptera: Phoridae) y el coccinélido Anovia circumclusa (Gorham). Especies del género Anovia Casey son coccinélidos especializados en
24
cochinillas acanaladas de la tribu Iceryini (González & Kondo, 2014). El género Anovia pertenece a la subfamilia Scymninae, tribu Noviini (González, 2014).
Según el banco de datos de Chalcidoidea: "Universal Chalcidoidea Database", hay dos parasitoides primarios de la especie estrechamente relacionada, C. brasiliensis, estos son: Brethesiella abnormicornis Girault y B. longipes Blanchard (Hymenoptera: Encyrtidae) (Noyes, 2014). Brethesiella longipes fue descrita de Argentina y B. abnormicornis se ha reportado de Barbados, Bermuda, Brasil (Sao Paulo), Santo Tomé y Príncipe, Trinidad y Tobago, y Uruguay (Noyes, 2014), por lo tanto es posible que B. abnormicornis pueda ocurrir en Colombia y parasitar a C. multicicatrices (Kondo et al., 2012).
Por otra parte, en Colombia continental se han encontrado varios enemigos naturales no identificados de C. multicicatrices, incluyendo por lo menos dos parasitoides himenópteros extraídos de los adultos, dos pequeños coccinélidos que se alimentan de huevos y ninfas y un mosco depredador de la familia Phoridae (Kondo et al., 2012). Con base en las fotografías, los parasitoides se identificaron tentativamente como miembros de la familia Encyrtidae (Greg A. Evans, comunicación personal, apud Kondo et al., 2012), y los dos coccinélidos como posibles miembros de los géneros Delphastus Casey y Diomus Mulsant (Kondo et al., 2012). De los dos coccinélidos, Delphastus sp. fue el coccinélido más común, y los adultos fueron encontrados por lo general dentro de los ovisacos donde se alimentan de los huevos de C. multicicatrices (Kondo et al., 2012). Posteriormente los coccinélidos fueron identificados a nivel de especie como Delphastus
quinculus
Gordon
y
Diomus
seminulus
(Mulsant)
(Coleoptera:
Coccinellidae) (González et al., 2012), y el mosco depredador fue identificado como Syneura cocciphila (Coquillett) (Diptera: Phoridae) (Gaimari et al., 2012). En el departamento del Valle del Cauca, las larvas de una especie de Chrysopidae se encontraron alimentándose de ninfas y adultos (Edgar Mauricio Quintero, Ing. Ag., comunicación personal, apud Kondo et al., 2012). Cabe señalar que las especies de Chrysopidae que se encontraron en Palmira son mucho más grandes que los individuos que se encontraron en Isla de San Andrés, por lo cual se presume que se 25
trata de una especie diferente a la encontrada en San Andrés. En un programa de Control Biológico Clásico, estos insectos pueden tener un uso potencial en el control de los brotes poblacionales de esta plaga en las islas de San Andrés y Providencia, mediante el uso de los parasitoides encírtidos contra las ninfas de segundo y tercer instar y adultos jóvenes, los coccinélidos contra los huevos y ninfas de primer instar (Kondo et al., 2012). Los moscos contra los huevos y los crisópidos se podrían utilizar para controlar todas las fases de crecimiento de C. multicicatrices (Kondo et al., 2012).
Se presume que los brotes poblacionales de C. multicicatrices en San Andrés se debe a la falta de enemigos naturales de su lugar de origen (Kondo et al., 2012). Por lo tanto es crítico realizar estudios biológicos de los enemigos naturales de esta especie en el Valle del Cauca donde es común (T. Kondo, observación personal, apud Kondo et al., 2012).
26
3. DISEÑO METODOLÓGICO
3.1 ÁREA DE ESTUDIO
3.1.1
Corpoica,
C.I.
Palmira.
La
Corporación
Colombiana
de
Investigación
Agropecuaria (Corpoica) C.I. Palmira se ubica específicamente a los 03°30′54.6″ de latitud N y 76°18′57.3″ de latitud W, 1010 metros de altura en el municipio de Palmira, Departamento del Valle del Cauca, Colombia.
3.2 METODOLOGÍA DE CAMPO
Las colectas fueron realizadas entre los meses de febrero a noviembre del 2014. Se hicieron salidas diurnas (desde las 8 am hasta las 4 pm) semanales a zonas urbanas de Cali, llevándose a cabo el método tradicional de encuentro visual.
3.2.1 Colecta de Brethesiella sp. y su hospedero Crypticerya multicicatrices. Se colectaron plantas hospederas comunes de la cochinilla acanalada como acacia amarilla Caesalpinia pluviosa var. peltophoroides (Benth.) G.P. Lewis, payandé o chiminango Pithecellobium dulce (Roxb.) Benth., y samán Pithecellobium saman (Jacq.) Benth. (Fabaceae) infestadas con C. multicicatrices Kondo & Unruh (Hemiptera: Monophlebidae) (Figura 1A–C). Las ramas con ninfas y adultos de la cochinilla acanalada fueron puestas en cajas Petri de vidrio grande de 14,5 cm de diámetro. En el laboratorio se observaron diariamente en espera de la emergencia de parasitoides.
Se tomó un registro de los parasitoides de la escama obtenidos bajo condiciones de laboratorio consignando en un formato la información de los sitios de colecta, i.e., localidad, coordenadas geográficas, altitud sobre el nivel del mar, fecha de colecta, nombre de colector y nombre de hospedero (Anexo A).
27
Figura 1. Colecta de plantas infestadas con Crypticerya multicicatrices en la ciudad de Cali, Valle del Cauca. A. Rama de samán con alta infestación. B. Corte de ramas infestadas. C. Almacenamiento de las muestras.
Fuente: Autor
3.2.2 Cría de Crypticerya multicicatrices Kondo & Unruh (Hemiptera: Monophlebidae). El pie de cría de C. multicicatrices se obtuvo de las zonas urbanas de las ciudades de Cali, mediante la recolección semanal de material vegetal infestado con ninfas y adultos de la cochinilla acanalada. Los individuos colectados se llevaron al laboratorio de entomología de Corpoica, C.I. Palmira, Palmira, Valle del Cauca. Las partes de las plantas infestadas con las escamas se colocaron en cajas Petri de vidrio grande de 14,5 cm de diámetro, hasta la emergencia de gateadores, los cuales fueron llevados a la casa malla donde se liberaron en plantas ya establecidas de acacia amarilla, palma areca y maní forrajero para su infestación (Figura 2A y B). Esto permitió tener una población suficiente de C. multicicatrices en todos los estadios de desarrollo para ser utilizada en la cría y estudios biológicos de Brethesiella sp. La cría de C. multicicatrices se realizó en condiciones de semi–campo en una casa de malla, protegida con malla antiáfidos (Figura 2C).
28
Figura 2. Infestación de plantas de acacia amarilla con Crypticerya multicicatrices en casa malla. A. Liberación de gateadores. B. Planta infestada con Crypticerya multicicatrices. C. Casa malla antiáfidos.
Fuente: Autor
Se mantuvieron un promedio de 8 ramas de samán y 20 plantas de acacia amarilla destinadas a la cría de la cochinilla acanalada (Figura 3). La cría de la cochinilla acanalada se mantuvo constante. Se obtuvo una generación a partir de la primera introducción de los gateadores provenientes de campo. Se obtuvieron unos 2000 individuos entre ninfas y adultos. Las condiciones climáticas afectaron la mortalidad, siendo la lluvia el factor más influyente (X. Montealegre, observación personal).
Figura 3. Ramas de samán cubiertas con velo para obtención de ninfas sanas de Crypticerya multicicatrices.
Fuente: Autor
3.2.3 Cría de Brethesiella sp. (Hymenoptera: Encyrtidae). Los parasitoides se recuperaron a partir de ninfas y adultos de C. multicicatrices colectados en zonas 29
urbanas de Cali, mediante la recolección semanal de material vegetal infestado con cochinillas acanaladas que presento evidencia de parasitismo, como protuberancias, coloración más oscura y orificios de salidas de parasitoides ya emergidos (Figura 4A– C). Las escamas con síntomas de parasitismo se llevaron al laboratorio donde se colocaron en cajas Petri de vidrio grande hasta la emergencia de los parasitoides adultos. Los parasitoides obtenidos se criaron en la casa malla. Los adultos de Brethesiella sp., emergidos se colocaron en plantas de palma areca, maní forrajero y acacia amarilla con alto grado de infestación de C. multicicatrices, se liberaron adultos de Brethesiella sp., se esperó la parasitación de la avispa sobre la cochinilla acanalada, obteniendo más adultos del parasitoide los cuales se usaron para realizar estudios sobre su biología.
Figura 4. Ninfas y adulto de Crypticerya multicicatrices con evidencia de parasitismo de Brethesiella sp. A. Ninfas con malformaciones. B. Ninfas con coloración más oscura y protuberancias. C. Ninfas y adulto jóvenes con orificios de salida del parasitoide Brethesiella sp.
Fuente: Autor 30
Los parasitoides fueron obtenidos de los 43 muestreos en diferentes localidades de la ciudad de Cali. De los 70 sitios visitados (Anexo C), solo en 7 lugares se encontró el parasitoide: (1) Av. Del Rio en el parque del gato, (2) Cra. 1 con calle 2A frente del hotel Intercontinental, (3) Cra. 28 con calle 70 en la Floresta, (4) Cra. 44 con calle 19, barrio San Judas, (5) Autopista sur oriental con Cra. 39, (6) Diagonal 26 con calle 25 por la autopista Simón Bolívar y (7) Cra. 50 con calle 26 frente al coliseo María Isabel Urrutia, los cuales fueron utilizados para el pie de cría de Brethesiella sp.
Se mantuvo un promedio de 28 plantas de acacia amarilla, 10 de palma areca y dos eras de 7,20 m x 1,40 m de maní forrajero destinadas a la cría de Brethesiella sp. en una casa malla antiáfidos.
La cría de Brethesiella sp. se mantuvo de manera constante en una casa malla antiáfidos. Se obtuvieron más de 4 generaciones a partir de la primera introducción de adultos provenientes de campo. En total se obtuvieron aproximadamente 1000 adultos del parasitoide para los ensayos experimentales.
Las plantas expuestas a la infestación por Brethesiella sp., para la cría masiva de este parasitoide que estuvieron sometidas a altas poblaciones de ninfas y adultos de C. multicicatrices que estaban debilitadas y afectadas por la fumagina, fueron sometidas a un proceso de recuperación a través de lavado y poda, re-infestando nuevamente el material vegetal con gateadores. Las ninfas producidas en la cría fueron destinadas para estudios biológicos de Brethesiella sp.
3.3 METODOLOGÍA DE LABORATORIO
La biología del parasitoide se estudió bajo condiciones de laboratorio, registrando diariamente los promedios de temperatura y humedad relativa con un data-logger CEM DT= 171 (registrador de datos) con sensores incorporados.
31
3.3.1 Identificación taxonómica de Brethesiella sp. De los parasitoides obtenidos en la cría y colectas durante el año 2013, fueron seleccionados especímenes por morfoespecies (Figura 5A–G) de ambos sexos en viales con alcohol al 70% y se etiquetaron debidamente con datos de colecta, i.e., lugar, incluyendo coordenadas y altura sobre el nivel del mar, fecha de colecta y nombre del colector individuo (Anexo B) y se realizó un
registro
fotográfico
de
cada
morfo–especie
registrada.
Se
colectaron
aproximadamente 7 morfo–especies, siendo estas las encontradas en las muestras colectadas. Los especímenes se enviaron al taxónomo experto, el Dr. John Noyes, del Museo de Historia Natural, London, Inglaterra.
Figura 5. Morfo-especies. A. sp. 1, B. sp. 2, C. sp. 3, D. sp. 4, E. sp. 5, F. sp. 6 y G. Brethesiella sp.
Fuente: Autor
El Dr. John Noyes confirmó el recibo de las muestras enviadas y determinó que los organismos evaluados pertenecen al género Brethesiella sp., y que posiblemente puede tratarse de una nueva especie.
32
3.3.2 Preferencia de oviposición de Brethesiella sp. La preferencia de oviposición de Brethesiella sp. fue evaluada de acuerdo a la metodología propuesta por Edwards & Hoy (1998) en estudios biológicos de Ageniaspis citricola (Hymenoptera: Encyrtidae) sobre Phyllocnistis citrella (Lepidoptera: Gracillariidae) con algunas modificaciones. Para facilitar la oviposición de Brethesiella sp. se seleccionaron 3 plántulas de acacia amarilla sembradas en materas.
Cada planta estuvo cubierta con un cilindro elaborado con acetato calibre 12 de 80 cm de diámetro por 50 cm de alto con dos perforaciones laterales de 15 cm de diámetro cubiertas con tela velo, el extremo superior se cubrió con un velo pegado a un aro de acetato hecho a la medida del cilindro, constituyendo la tapa (Figura 6). A cada planta se le colocaron 30 gateadores, 30 ninfas de II instar, 30 ninfas de III y 30 adultos jóvenes de C. multicicatrices. Estos fueron expuestos durante 24 horas a 12 hembras y 6 machos de Brethesiella sp. Después de las 24 horas se removieron los parasitoides y después de otras 24 horas se determinó la presencia de parasitoides en cada uno de los estadios de C. multicicatrices. Los individuos expuestos se disectaron para cuantificar el porcentaje de parasitismo en los diferentes estadios de desarrollo de C. multicicatrices.
Figura 6. Montaje para las observaciones de preferencia de oviposición de Brethesiella sp.
Fuente: Autor
33
3.3.3 Tipo de reproducción de Brethesiella sp. Para determinar el tipo de reproducción de Brethesiella sp., se realizó el seguimiento de 300 ninfas de II instar de C. multicicatrices durante 30 días, bajo condiciones de laboratorio.
El tipo de reproducción de Brethesiella sp. se evaluó de acuerdo a la metodología propuesta por Edwards & Hoy (1998) en estudios biológicos de Ageniaspis citricola (Hymenoptera: Encyrtidae) sobre Phyllocnistis citrella (Lepidoptera: Gracillariidae) con algunas modificaciones. Se seleccionaron 6 plántulas de acacia amarilla sembradas en materas. Cada planta estuvo cubierta con un cilindro de acetato semejante al descrito anteriormente (Figura 6). A cada planta se le colocaron 50 ninfas de II instar de C. multicicatrices. Tres plantas fueron expuestas a 10 hembras vírgenes de Brethesiella sp. y las otras tres a 10 parejas de Brethesiella sp., durante 48 horas. Después de las 48 horas se removieron los parasitoides y se esperó la emergencia de adultos. Los adultos se contaron y sexaron, y se determinó así el porcentaje de hembras y machos emergidos.
3.3.4 Tiempo de desarrollo de los estadios inmaduros de Brethesiella sp. Para el tiempo de desarrollo de los estadios inmaduros se siguió la metodología referenciada en estudios biológicos de Tamarixia triozae sobre Bactericera cockerelli (Hemiptera: Triozidae) por Rojas (2010) y en el estudio de Daane et al. (2005) con Psyllaephagus bliteus Riek (Hymenoptera: Encyrtidae) sobre psílidos del eucalipto rojo (Hemiptera: Psylloidea) con algunas modificaciones. Para determinar el tiempo de desarrollo de los estadios inmaduros del parasitoide se seleccionaron 6 plántulas de acacia amarilla sembradas en materas. Cada planta estuvo cubierta con un cilindro de acetato semejante al descrito anteriormente (Figura 6). A cada a planta se le colocaron 100 ninfas del segundo instar de la cochinilla acanalada de Colombia, C. multicicatrices para un total de 600 ninfas. Los individuos de C. multicicatrices estuvieron expuestos durante 48 horas a 35 hembras y 15 machos Brethesiella sp.
Después del periodo de exposición, se retiraron las avispas y se seleccionaron cada día 20 ninfas con el fin de identificar los estadios del parasitoide y se determinó la 34
duración de sus diferentes fases de desarrollo para lo cual se realizaron disecciones y se establecieron así los estadios y el tiempo de duración de cada uno.
3.3.5 Longevidad de Brethesiella sp. Para estudiar la longevidad de Brethesiella sp., se siguió la metodología propuesta por Edwards & Hoy (1998) donde se evaluaron 30 hembras y 30 machos del parasitoide, donde cada una se consideró una repetición. El experimento se inició con hembras y machos de 12 a 16 horas de emergidos. Una vez separados los adultos y determinado el sexo de cada uno, se individualizaron en viales de 35 ml cubiertos con tela muselina para la ventilación y en su interior se colocó con un pincel una línea de miel diluida al 50% como alimento e hidratación (Figura 7). El alimento se cambió cada 24 horas y los viales una vez por semana. Para establecer el promedio de vida de las avispas, se realizaron observaciones diarias registrando si los parasitoides estaban vivos o muertos.
Figura 7. Montaje para las observaciones de longevidad de Brethesiella sp. (Hymenoptera: Encyrtidae).
Fuente: Autor
3.3.6 Fecundidad de Brethesiella sp. Para determinar la fecundidad de Brethesiella sp., se evaluaron 30 parejas del parasitoide, donde cada una se consideró una repetición. El experimento se inició con parejas de 12 a 16 horas de emergidas. Una vez separadas las parejas, se colocaron en cinco cajas plásticas de 35 x 25 x 15 cm con dos orificios en la parte superior para la ventilación (Figura 8), en su interior se colocó
35
una línea de miel diluida al 50% como alimento e hidratación, 6 parejas de avispas, una rama de saman infestado con 42 ninfas de II instar de C. multicicatrices, a las 6 parejas de avispas se le suministró una nueva rama infestada con ninfas de la cochinilla acanalada cada día durante el tiempo de vida. Después de cada exposición, las ninfas fueron colocadas en alcohol al 70%, luego se realizaron disecciones, determinando así la presencia de huevos del parasitoide.
Figura 8. Montaje para las observaciones de fecundidad de Brethesiella sp.
Fuente: Autor
3.4 PROCESAMIENTO ESTADÍSTICO DE LA INFORMACIÓN
3.4.1 Análisis descriptivos. Los datos fueron sometidos a estadística descriptiva (promedios, límite superior e inferior, moda, ± Error Estándar: EE) y se realizaron tablas de distribución de frecuencia recurriendo para ello al programa estadístico SAS, versión 8 (SAS Institute, 1999).
3.4.2 Parámetros poblacionales. Los datos de fecundidad fueron sometidos a parámetros de tabla de vida para la construcción de tabla de fecundidad sin contar la supervivencia de inmaduros Brethesiella sp. para los cuales se utilizaron los siguientes parámetros (Andrewartha & Birch, 1954; Maia et al., 2000; Price, 1984; Rabinovich, 1978; Silveira Neto et al., 1976; Southwood, 1978). Tasa reproductiva neta (Ro)= Ro = Σ mx * lx 36
Tiempo de generación (T)= Σ x * lx * mx / Ro. Tasa intrínseca de crecimiento poblacional (rm)= log (Ro) / T. Tasa finita de crecimiento (λ)= Antilog rm. Tiempo de doblaje (Dt)= ln (2) / rm
lx (Tasa de supervivencia)= Cohorte total - individuos muertos en un intervalo x) /Cohorte total. mx (Datos de fecundidad), hembras que darán hembras en un intervalo de edad x = (huevos totales por día/ adultos vivos)/2 (2 si la proporción de sexos es 1:1).
37
4. RESULTADOS
4.1 PREFERENCIA DE OVIPOSICIÓN DE Brethesiella sp.
Las hembras de Brethesiella sp. ovipositan principalmente en el tercer y segundo instar de la cochinilla acanalada con mayor preferencia en el tercer instar, siendo este en donde se encuentra el mayor número de huevos, observándose hasta nueve huevos en una ninfa de III instar que se encontraba mudando a IV instar.
Figura 9. Porcentaje de preferencia de oviposición de Brethesiella sp.
Fuente: Autor
Como se puede apreciar en la Figura 9, las ninfas de III instar presentaron una oviposición del 41%, seguido de las ninfas de II instar con un 39%, adultos jóvenes con un 20% y gateadores que no tuvo ninguna oviposición.
38
4.2 TIPO DE REPRODUCCIÓN DE Brethesiella sp.
Los resultados obtenidos mostraron que huevos sin fertilizar daban origen a 100% machos, mientras que huevos fértiles dieron origen a 59% de hembras y 41% machos como se muestra en la Tabla 1.
Tabla 1. Frecuencia de tipo de reproducción de Brethesiella sp.
Reproducción
Parejas
Vírgenes
% Emergencia
Sexo
N° Individuos
Hembras
98
59
Machos
67
41
Hembras
0
0
Machos
220
100
Adultos
Total
165
220
Fuente: Autor
4.3 TIEMPO DE DESARROLLO DE LOS ESTADIOS INMADUROS DE Brethesiella sp.
Los resultados obtenidos de los estadios inmaduros de Brethesiella sp. bajo condiciones de laboratorio a una temperatura promedio 25,9°C y una humedad relativa 67,6%, indican que la duración media del ciclo de vida de esta especie, desde que el huevo es puesto hasta la emergencia de nuevos individuos fue de 32,94 ± 1,23 días (rango = 31–35, n = 78). (Figura 11).
Huevo. Huevo ovarial encitiforme bibulboso (Figura 10A–C) con placa aeroscópica, estructura que le sirve para conducir aire al huevo depositado dentro del hospedero. Huevos translucidos, ubicados en la región abdominal de la hembra.
39
Figura 10. Huevo encitiforme ovarial de Brethesiella sp. A. Huevo bibulboso. B. Placa aeroscópica. C. Cadenetas de huevos dentro de la region abdominal.
Fuente: Foto A y C por Autor; foto B tomada de Saakian-Baranova (1968).
Larva 1. Larva de tipo encirtoide con cuerpo blando, liso de color amarillo brillante, se encuentra en medio de la cutícula y la parte grasa de su hospedero. La longitud promedio del cuerpo es de 0,53 ± 0,12 mm (rango = 0,36–0,84, n = 60).
Larva 2. Larva de tipo encirtoide con cuerpo blando, ligeramente segmentado, coloraciones blanquecinas, cremosas o ligeramente rosáceas, la longitud promedio del cuerpo 0,84 ± 0,26 mm (rango = 0,34–1,43, n = 60).
Larva 3. Larva de tipo encirtoide bien desarrollada, ápoda de consistencia blanda y de color rojizo brillante. Presenta una división de celdas bien definidas en la cual se desarrolla, esta es formada a su vez por las secreciones labiales e ileacas de la L2 (Saakian–Baranova, 1968, apud Trjapitzin et al., 2008b). Se diferencia claramente 12 segmentos a lo largo del cuerpo, la longitud promedio del cuerpo 1,98 ± 0,48 mm (rango = 0,62–3,18 mm, n = 60).
Larva 4. Larva de tipo encirtoide, libre bien desarrollada, ápoda de consistencia blanda coloraciones cremosas o ligeramente rosáceas. Se diferencian claramente 12
40
segmentos a lo largo del cuerpo, la cabeza está dentro del primer segmento del cuerpo, la longitud promedio del cuerpo 1,58 ± 0,28 mm (rango = 0,86–2,21 mm, n = 60).
Pupa. La pupa se forma en una cámara capulliforme o celdilla, recién formada es de color blanco-cremoso brillante, de consistencia blanda inmóvil. Aproximadamente después de tres o cuatro días los ojos y los ocelos tomaron una coloración rojo-marrón. La mayoría de las características morfológicas externas de la pupa concuerdan con aquellas
reportadas
por
Doutt
(1947)
en
Copidosoma
koehleri
Blanchard
(Hymenoptera: Encyrtidae).
De dos a tres días después, la pupa se tornó amarillenta y posteriormente tomó una coloración amarilla fuerte en el caso de las hembras y amarillo pálido en el caso de los machos. Al extraer pupas completamente desarrolladas se puede determinar el sexo de los individuos, mediante la observación del último segmento antenal el cual permite diferenciar entre machos y hembras. El tiempo promedio de pupa fue de 6 a 7 días.
La longitud promedio del cuerpo en las pupas fue de 1,47 ± 0,24 mm (rango = 0,92– 2,12, n = 140), mientras que para el ancho promedio de la cabeza fue de 0,39 ± 0,08 mm (rango = 0,22–0,92, n = 140).
Los adultos de Brethesiella sp. al emerger realizan una abertura circular que puede durar una hora y media desde que inicia hasta que emergen los parasitoides.
41
Figura 11. Ciclo de vida de Brethesiella sp.
Fuente: Autor
Adultos. Los adulto de Brethesiella sp. presentan un dimorfismo sexual bien definido. Brethesiella sp. es una avispa que se caracteriza por presentar un cuerpo alargado; ojos compuestos de color café oscuro-negro; alas hialinas brillantes; ocelos formando un triángulo equilátero y en las tibias de las patas mesotorácicas presentan un espolón muy desarrollado (Figura 12).
Las hembras adultas presentan una coloración amarilla más fuerte un poco brillosa, mientras que los machos son de color amarillo pálido casi blanco (Figura 13A y D), en la parte ventral la coloración en las hembras es más fuerte que en los machos (Figura 13B y E). Además las antenas de las hembras se caracterizan por presente la maza 42
antenal de tres artejos, mientras que las antenas de los machos presenta una maza antenal truncada oblicuamente (Figura 13C y F).
Figura 12. Adulto de Brethesiella sp. Nótese espolón de la tibia de las patas mesotorácicas muy desarrollado.
Fuente: Autor
Figura 13. Adultos de Brethesiella sp. A. Hembra. B. Parte ventral de la hembra nótese coloración oscura. C. Maza antenal de la hembra de 3 artejos fuerte. D. Macho. E. Parte ventral del macho blanco casi traslucido. F. Macho con maza antenal oblicuamente truncada.
Fuente: Autor 43
Tabla 2. Medidas promedio de longitud de cuerpo, ancho de cabeza, ancho y largo de alas de adultos de Brethesiella sp.
Medidas (mm) Variable
Sexo
n Promedio
D.E
Mínimo
Máximo
Longitud Cuerpo
Hembras
40
1,65
0,18
1,25
2,14
Longitud Cuerpo
Machos
40
1,37
0,15
1,06
1,64
Ancho Cabeza
Hembras
30
0,43
0,04
0,33
0,53
Ancho Cabeza
Machos
30
0,39
0,04
0,29
0,46
Largo Alas
Hembras
30
1,56
0,1
1,35
1,77
Largo Alas
Machos
30
1,43
0,14
1,1
1,64
Ancho Alas
Hembras
30
0,56
0,04
0,46
0,65
Ancho Alas
Machos
30
0,61
0,09
0,42
0,74
Fuente: Autor
Los resultados obtenidos para las medidas promedio de longitud de cuerpo mostraron diferencia estadísticamente significativa entre machos y hembras (T78= 7,54, P= 0,0001), de igual manera para el ancho de la cabeza (T58= 3,87, P= 0,0003), el largo de las alas (T58= 4,31, P= 0,0001), y ancho de alas (T44= 2,74, P= 0,00089) (Tabla 2). De lo anterior se puede decir que las hembras presentan cuerpos y alas más largos y cabezas anchas con relación a los machos, mientras que los machos presentan alas más anchas, apoya el dimorfismo que presenta la avispa, esto teniendo en cuenta otras características más evidentes como diferencia de antenas descrito anteriormente.
44
4.4 LONGEVIDAD DE Brethesiella sp.
En promedio de vida de los adultos de Brethesiella sp. varió considerablemente entre machos y hembras, la longevidad de las hembras estuvo alrededor de los 21,07 ± 7,56 días, con valores máximos de hasta 36 días (rango = 10–36, n = 30), mientras que los machos vivieron en promedio 11,23 ± 2,94 con valores máximos de hasta 17 días (rango = 8–17, n = 30), esto bajo condiciones de laboratorio a una temperatura promedio 25,9°C y una humedad relativa 67,6% y alimentadas con miel diluida al 50%.
4.5 FECUNDIDAD DE Brethesiella sp.
Las hembras de Brethesiella sp. presentaron una mayor fecundidad en los primeros días de edad (Figura 14), siendo el día dos (2) el de mayor número de huevos. La tasa de oviposición diaria de las avispas fue de 9 huevos por hembra por día.
Figura 14. Curvas de supervivencia y fecundidad de hembras de Brethesiella sp.
Fuente: Autor 45
Por su parte la Tasa neta reproductiva (R0) tuvo un valor estimado de 23,88 (hembras hijas/hembras madres). Este resultado mostró que esta especie hace un aporte de casi 24 hembras hija por cada hembra madre en una generación, esto en condiciones óptimas. Por otra parte, la tasa finita de crecimiento (λ) fue de 0,22 y el tiempo medio generacional fue de 34,98 días y el tiempo en que se duplica la generación (doble tiempo generacional) fue de 7,64 días, teniendo en cuenta esto, se puede decir que se lograrían hasta 10 generaciones anuales del parasitoide.
46
5. DISCUSIÓN
5.1 PREFERENCIA DE OVIPOSICIÓN DE Brethesiella sp.
En la mayoría de los casos los parasitoides pueden elegir más de un estadio de desarrollo de su hospedero (Godfray, 1994), es el caso de Brethesiella sp., que parasita ninfas y adultos jóvenes de C. multicicatrices prefiriendo las ninfas de III instar, seguido de las ninfas de II instar, adultos jóvenes y no se encontró parasitismo en ninfas de I instar (gateador) esto podría estar relacionado a su tamaño, pues no le proporcionan los requerimientos nutricionales y el espacio necesarios para el desarrollo de su descendencia, resultados que coinciden con los de Trjapitzin et al. (2008b) para Microterys nietneri desarrollándose en ninfas de II estadio y adultos de Coccus hesperidum, pero prefiriendo el parasitoide los adultos para la oviposición.
El tamaño de los estadios ninfales de las escamas en general varía considerablemente, variando de igual manera el parasitismo entre ellos (Avidov & Podoler, 1968; Bartlett, 1960; Bartlett & Ball, 1964, 1966; Bartlett & Medved, 1966; Bernal et al., 1999; Beltrà et al., 2011; Kapranas et al., 2007; Kapranas et al., 2009; Kapranas et al., 2011; Kapranas et al., 2013; Tena & Garcia-Marí, 2009, apud Kapranas & Tena, 2015), las observaciones hechas para Brethesiella sp. mostraron hasta nueve huevos en los estados ninfales más grandes mientras que en ninfas de II instar generalmente había de uno a dos huevos por ninfa. Siendo Brethesiella sp. capaz de evaluar la cantidad de recurso disponible para su progenie, además es capaz de asignar el número de huevos adecuado por ninfa, lo cual le permite tener un mayor éxito reproductivo en su vida, suceso que coincide con lo reportado para Metaphycus flavus y Metaphycus stanleyi (Bernal et al., 1999).
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5.2 TIPO DE REPRODUCCIÓN DE Brethesiella sp.
Brethesiella sp., presenta la particularidad de varias especies de himenópteros partenogenéticos donde sus poblaciones son exclusivas o casi exclusivamente están compuestas de sólo machos conocido como arrenotoquía, mientras que para la obtención de hembras se da a partir de huevos fértiles, coincidiendo con otros estudios (Moreno, 1982; Ávila & Redolfi, 1990), esto favorece la recombinación genética y la adaptación fenotípica a los cambios del ambiente.
5.3 TIEMPO DE DESARROLLO LOS ESTADIOS INMADUROS DE Brethesiella sp.
Las características morfológicas de los huevos de Brethesiella sp., coinciden con las descripciones hechas para los huevos de Microterys nietneri, clasificados como huevos encitiformes tipo I (Trjapitzin et al., 1972, 1989, apud Trjapitzin et al., 2008a), huevos ovariales bibulbosos (Saakian-Baranova, 1968, apud Trjapitzin et al., 2008b) con presencia de placa aeroscópica (Maple, 1947), con la diferencia de que el cuello del huevo de Brethesiella sp. es mucho más corto que lo reportada para M. nietneri.
La duración aproximada del huevo fue de 9 a 10 días, lo cual coincide con lo sospechado por Ávila y Redolfi (1990) en Apsilophrys oeceticola (Hymenoptera: Encyrtidae), ya que ellos al no contar con datos exactos no confirmaron tal observación.
Las hembras de Brethesiella sp., ovipositan con mayor frecuencia sobre la parte dorsal en la margen posterior y media de las ninfas y adulto de la cochinilla acanalada; esto lo hacen en repetidas ocasiones. También se observó una sola vez que una ninfa fue parasitada en posición ventral.
En este estudio se pudo observar la presencia de cuatro estadios larvales bien definidos, lo que difiere de las observaciones hechas por Saakian-Baranova (1968) para M. nietneri, aunque las descripciones de la mayoría de estadios coinciden con 48
nuestros resultados, puede ser que al tratarse de dos especies distintas, presenten solo cuatro estadios larvales para nuestro caso. Además, es posible que al momento de hacer las disecciones para las etapas más tempranas de desarrollo del parasitoide no haya podido observar algún estadio larval, debido que al diseccionar desde el día uno al día 10 era muy difícil identificar algún estado larval del parasitoide ya que se confundía con los líquidos internos del hospedero.
Las larvas de los primeros estadios de Brethesiella sp., son de tipo encitiformes o encirtoides, es decir se encuentran dentro del contenido líquido de los hospederos esto concuerda con lo descrito por Clausen (1940), apud Trjapitzin et al., 2008a, b). Además las larvas de Brethesiella sp., presentan 12 segmentos lo que difiere con lo descrito para M. nietneri que solo presenta 11 segmentos (Trjapitzin et al., 2008b).
Los cambios y tiempos de larva a pupa de Brethesiella sp., fueron similares a los reportados por Doutt (1947) y Doutt (1952, apud Ávila & Redolfi, 1990) y Trjapitzin et al. (2008a, b), donde los cambios de coloración y definición de las estructuras coinciden. Así mismo Trjapitzin et al. (2008b) sugirieron que el meconio producido por las larvas y pupas es característico de cada especie, lo cual puede ser posible, ya que las observaciones que ellos realizaron para M. nietneri muestran que este se encuentra esparcido por toda la celdilla, mientras que para Brethesiella sp., solo se encuentra en la parte posterior de la pupa donde la acumulación (de larva y pupa) de varias excreciones forma una costra café irregular.
En cuanto a las observaciones de emergencia hechas para Brethesiella sp., mostraron que los machos emergen más temprano que las hembras, semejante a otras especies de insectos (Hamilton, 1936; Clements, 1963, apud Moreno, 1982) esto se relaciona con su menor tamaño, logrando completar en menor tiempo su metamorfosis.
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5.4 LONGEVIDAD DE Brethesiella sp.
Suministrar una fuente de carbohidrato es importante en la incrementación del desempeño biológico de los parasitoides, la miel es una fuente de alimento que aumenta la longevidad (Chambers, 1977; Kapranas & Luck, 2008). En el caso de Brethesiella sp., la longevidad de hembras y machos se incrementó con la disponibilidad de miel diluida al 50% para el caso de las hembras de 2 a 21,07 días y machos de 1 a 11,23 días. Estudios similares reportan el incremento de la longevidad para otras especies como Anagyrus ananatis (González-Hernández et al., 2005), Chrysocharis parksi (Christie & Parrela, 1987), Tetrastichus sokolowskii (Ooi, 1988), Tamarixia leucaena (Patil et al., 1993), Anagyrus kamali (Sagarra et al., 2000) y Metaphycus flavus (Kapranas & Luck, 2008). El Incremento de la longevidad de Brethesiella sp., con una fuente de alimento como la miel corrobora lo indispensable que es una fuente de carbohidratos si se desea establecer un cría.
Además puede ser posible que al suministrar miel pura, los parasitoides aumenten su longevidad, aunque la longevidad afecte la oviposición (Emana, 2007; Sandanayaka et al., 2009), sobrevivencia y capacidad reproductiva de los parasitoides (Wäkers et al., 2008). De esta manera aumentar la longevidad del parasitoide puede ser no tan beneficioso si se desea crear masivamente, porque no aportará significativamente progenie para la nueva generación.
5.5 FECUNDIDAD DE Brethesiella sp.
Varias especies de parasitoides han mostrado que las hembras jóvenes son más fecundas que las hembras viejas (De Vis et al., 2002; Riddick, 2003, apud, Escudero, 2011). Es el mismo caso para las hembras de Brethesiella sp. donde se pudo observar que la tasa de oviposición diaria de las avispas es de 9 huevos por hembra por día, decreciendo hasta hacerse nula, los estudios de Trichogrammatoidea bactrae Nagaraja (Riquelme & Botto, 2010), Muscidifurax sp. y Spalagia endius (Moreno, 1982), mostraron resultados similares. 50
Los datos poblacionales de Brethesiella sp. mostraron que la tasa intrínseca de incremento (rm) fue de 0.09, la tasa finita de incremento (λ) de 0.22, la tasa neta reproductiva (R0) de 23.88, y el tiempo medio de generación (T) de 23.98 días, parámetros que muestran ser muy distintos a otras especies, como para T. radiata y T. triozae, valores reportados 0.30, 1.36, 139.7 y 16.5 días, respectivamente (Chien et al., 1991; Chu & Chien, 1991, apud, Rojas 2010), siendo valores altos con respecto a los obtenidos en este estudio.
Se considera que un enemigo natural puede ser eficiente cuando su tasa intrínseca de crecimiento es igual o mayor a su hospedero (Vivan et al., 2002) en este caso los valores obtenidos habría que compararlos con los datos de tabla de vida C. multicicatrices (resultados en proceso de publicación) de esta manera establecer si Brethesiella sp. es un candidato eficiente para el control de la cochinilla acanalada.
Otras especies de parasitoides han mostrado valores altos para los parámetros poblacionales en comparación a los reportados en este estudio, también hay que aclarar que las otras especies comparadas presentan ciclos de vida más cortos mientras que Brethesiella sp., es de ciclo de vida más largo, igual que su hospedero. De esta manera se puede decir que Brethesiella sp., puede tener potencial para ser considerado como un agente de control biológico eficiente de la cochinilla acanalada.
51
6. CONCLUSIONES
El ciclo de vida para Brethesiella sp., duró 32,94 ± 1,23 días para ambos sexos a una temperatura promedio de 25.9°C y una humedad relativa de 67.6%, correspondiendo a los estados de desarrollo huevo 9 a 10 días, larva 16 a 18 días, pupa de 6 a 7 días y adulto de 31 a 35 días.
Los adultos de Brethesiella sp., presentaron una longevidad promedio de 11,23 días para los machos y 21,07 días para las hembras, con una alimentación de miel diluida al 50%, mientras que adultos sin alimento vivieron 1 a 2 días para los dos casos.
La relación de sexo para la descendencia de Brethesiella sp., está relacionada con la presencia de machos, siendo estos los que determinar el origen a avispas de ambos sexos, mientras que sin ellos solo se dan origen a machos (arrenotoquía).
Brethesiella sp., puede ser un posible potencial parasitoide eficiente para el control biológico de las poblaciones de Crypticerya multicicatrices dentro de las estrategias de manejo integrado en las islas de San Andrés y Providencia, Colombia.
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RECOMENDACIONES
Este es el primer estudio detallado de la biología de una especie de Encyrtidae, donde se determinó la duración de todos los estados larvales del parasitoide, resultado de un año de observaciones y ensayo y error. La presente investigación contribuye en el conocimiento de los parasitoides, siendo un aporte importante para estudios biológicos posteriores de endoparasitoides. Se hace necesario continuar con estudios biológicos de enemigos naturales, que luego puedan ser implementados en programas de control biológico. Se recomienda incorporar más estrategias de control integrado de plagas donde los protagonistas sean los enemigos naturales, manteniendo el balance natural y disminuyendo el uso indiscriminado de químicos en el campo.
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63
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Vivan, L. M., Torres, J. B., Barros, R. & Veiga, A. (2002). Tasa de crecimiento poblacional
del
chinche
depredador
Podisus
nigrispinus
(Heteroptera:
Pentatomidae) y de la presa Tuta absoluta (Lepidoptera: Gelechiidae) en invernadero. Revista de Biología Tropical, 50(1), 145–153.
Wäkers, F. L., Van Rijn, P. C. J. & Heimpel, G. E. (2008). Honeydew as a food source for natural enemies: making the best of a bad meal?. Biological Control, 45(2), 176–184.
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64
ANEXOS
65
Anexo A. Formato de Registro de información de colecta de Crypticerya multicicatrices (Hemiptera: Monophlebidae) en la ciudad de Cali, Valle del Cauca, Colombia.
Formato de Registro de Colecta de Crypticerya multicicatrices (Hemiptera: Monophlebidae Código
N°
Fecha
Salida Colecta
Localidad Coordenadas msnm Colector
Nombre Científico
Nombre Brethesiella Vulgar
Anexo B. Etiquetas para envió de identificación taxonómica de especímenes colectados. 422
Colombia, Valle del Cauca, Palmira
HYMENOPTERA
03°32′33.1″N, 76°18′53.8″W
Chalcidoidea
1013 m asl
Encyrtidae
19.ix.2013
Host: Crypticerya multicicatrices Host plant of host: Pithecellobium dulce
66
Coll. J. Rodríguez
sp.
Anexo C. Sitios de muestreo en la ciudad de Cali, Valle del Cauca, Colombia. Sitios con presencia de Brethesiella sp. resaltados en negrita. Coordenadas
N° Salida
Fecha Colecta
Localidad
1
17.ii.2014
1
msnm
Planta Hospedera N. Científico
N
W
Entrada
03°29′19.5″
076°29′36.2″
981
Pithecellobium dulce
17.ii.2014
Prados del Norte, Av. 3ª Norte
03°28′27.1″
076°31′10.3″
981
Pithecellobium saman
1
17.ii.2014
Makro de la 1ª
03°27′54.8″
076°30′52.2″
987
1
17.ii.2014
Av. Del Rio, Parque del Gato
03°27′03,8″
076°32′34.04″
1027
1
17.ii.2014
Av. 6ª, Chipichape
03°28′41,4″
076°31′32.2″
988
Pithecellobium saman
2
25.ii.2014
Av. 5ª con Cra. 86
03°22′48,5″
076°32′36.0″
1000
Pithecellobium saman
2
25.ii.2014
Cruce Navarro con autopista sur
03°24′23,6″
076°31′17.5″
981
Pithecellobium dulce
2
25.ii.2014
Autopista Sur 12 Norte
03°25′51,2″
076°31′44.5″
986
Pithecellobium saman
3
04.iii.2014
Calle 70 con 1ª B
03°28′43.7″
076°29′20.9″
974
Caesalpinia pluviosa var. peltophoroides
3
04.iii.2014
Calle 70 con Cra.1C
03°28′37.4″
076°29′18.3″
969
Pithecellobium saman
3
04.iii.2014
Calle 70 Cra.1C2
03°28′36,2″
076°29′18.7″
968
Caesalpinia pluviosa var. peltophoroides
3
04.iii.2014
Cra. 4 con Calle 65B
03°28′07.8″
076°29′16.7″
973
Washingtonia sp.
3
04.iii.2014
Cra. 4 con Calle 65
03°28′04.3″
076°29′20.2″
971
Mangifera indica
3
04.iii.2014
Cra. 4 con Calle 59
03°27′57.5″
076°29′41.1″
974
Caesalpinia pluviosa var. peltophoroides
3
04.iii.2014
AV. Del Rio, Calle 5 Norte
03°27′05″
076°32′17.1″
1022
Pithecellobium dulce
3
04.iii.2014
Mirador Belalcazar
03°26′57.4″
076°32′43.3″
1081
Pithecellobium dulce
4
11.iii.2014
Av. Del Rio, Cra. 1ª C oeste
03°27′16.9″
076°32′58.1″
1036
Pithecellobium dulce
4
11.iii.2014
Av. Del Rio, Parque del gato
03°27′03,8″
076°32′34.04″
1027
Caesalpinia pluviosa var. peltophoroides
4
11.iii.2014
Av. Del Rio, 2ª oeste
03°27′15.1″
076°32′43.8″
1046
Pithecellobium dulce
4
11.iii.2014
Av. 6ª con 17A (Kondomanía)
03°27′48.5″
076°32′04.8″
1011
4
11.iii.2014
Av. 6ª, Chipichape
03°28′41,4″
076°31′32.2″
988
5
18.iii.2014
Cra. 56 con Calle 5
03°24′42.3″
076°33′01.4″
1015
Pithecellobium saman
5
18.iii.2014
Av. 5 con Cra. 85
03°23′02.0″
076°32′48.6″
1007
Pithecellobium dulce
5
18.iii.2014
Calle 9 con Cra. 36, Canchas Panamericanas
03°25′40.4″
076°32′28.5″
982
Pithecellobium saman
6
25.iii.2014
Estación Policía la Flora
03°28′04.2″
076°31′34.7″
990
Pithecellobium saman
67
Caesalpinia pluviosa var. peltophoroides Caesalpinia pluviosa var. peltophoroides
Caesalpinia pluviosa var. peltophoroides Pithecellobium saman , Syzygium jambos
6
25.iii.2014
Av. 6ª con 34, Centro Comercial la 14
03°28′29.2″
076°31′47.9″
989
Pithecellobium saman
6
25.iii.2014
Parque del Gato Ventolini
03°27′03,8″
076°32′34.04″
1027
Pithecellobium saman
6
25.iii.2014
03°28′08.2″
076°32′0.07″
1006
Pithecellobium saman
7
01.iv.2014
Av. 6ª con Calle 24, Supermercado Super Inter Cra. 3 con Calle 9, Canchas Panamericanas
03°25′27.1″
076°32′28.1″
981
Pithecellobium dulce
8
08.iv.2014
Av. 3ª con Calle 37
03°28′26.7″
076°31′12.9″
994
Dypsis lutescens
8
08.iv.2014
Av. 4ª con Calle 12 Norte, Plazoleta Jairo Varela
03°27′20.0″
076°32′1.8″
1008
Pithecellobium sp.
8
08.iv.2014
Cra. 1ª con Calle 12, la Ermita
03°27′15.8″
076°31′58.4″
1001
Pithecellobium sp.
8
08.iv.2014
03°26′51.6″
076°32′29.5″
1066
Pithecellobium dulce
9
22.iv.2014
03°26′20.3″
076°32′40.5″
977
Dypsis lutescens
9
22.iv.2014
03°26′21.4″
076°32′37.9″
984
Pithecellobium dulce
9
22.iv.2014
Cra. 4ª C con Calle 2 Oeste, Parque San Antonio Cra 25 con Calle 4ª, San Fernando Viejo Cra 24 con Calle 4ª, San Fernando Viejo Av. Roosevelt, Cra. 30 con Calle 6ª, El Cedro
03°25′59.4″
076°32′31.4″
987
Pithecellobium saman
9
22.iv.2014
Cra. 1ª con Calle 12, la Ermita
03°27′25.7″
076°32′10.2″
1018
Pithecellobium saman
10
23.iv.2014
Calle 70 con Cra 7ª
03°28′4.1″
076°29′16.8″
968
Dypsis lutescens
10
23.iv.2014
03°27′19.5″
076°30′03.5″
984
Pithecellobium saman
10
23.iv.2014
03°27′20″
076°29′47.8″
975
Pithecellobium dulce
10
23.iv.2014
03°28′04.0″
076°30′16.2″
988
Dypsis lutescens
11
29.iv.2014
Cra 8 con Calle 52, Escuela Militar de Aviación Marco Fidel Cra 8 con Calle 58, Escuela Militar de Aviación Marco Fidel Cra. 3 con Calle 52, Centro Comercial Único Calle 12 Diagonal 23, Urbanización Colseguros
03°26′01.4″
076°31′56.3″
979
Pithecellobium saman
11
29.iv.2014
Cra. 32 con Calle 10
03°25′44.7″
076°32′12.6″
981
Pithecellobium saman
11
29.iv.2014
Cra. 34 con Calle 5B3, Estadio Pascual Guerrero
03°25′54.1″
076°32′34.6″
983
Pithecellobium dulce
11
29.iv.2014
Cra. 1ª con Calle 12, la Ermita
03°27′25.8″
076°32′10.2″
1013
Dypsis lutescens
12
06.v.2014
Cra. 44 con Calle 4, El Lido
03°25′24.0″
076°33′11.7″
999
Caesalpinia pluviosa var. peltophoroides
12
06.v.2014
03°25′17.0″
076°32′55.7″
989
Pithecellobium dulce
12
06.v.2014
03°25′09.6″
076°32′36.7″
989
Pithecellobium dulce
12
06.v.2014
03°27′11.2″
076°32′35.3″
1017
Pithecellobium saman
13
13.v.2014
03°27′02.7″
076°32′17.6″
1013
Pithecellobium dulce
13
13.v.2014
03°25′11.6″
076°32′33.5″
973
Pithecellobium dulce
13
13.v.2014
Cra. 44 con Calle 5C, Tequendama Cra. 44 con Calle 8B, Nueva Tequendama Cra. 1ª con Calle 2A, Hotel Intercontinental Av. Del Río, Entrada al túnel, Cra. 1 con Calle 5 Cra. 42 con Calle 6, Nuevo Tequendama Cra. 39 con Calle 9B, Canchas Panamericanas
03°25′15.8″
076°32′12.1″
983
Pithecellobium dulce
13
13.v.2014
03°27′20.6″
076°31′54.5″
1001
Psidium guajava
Cra. 1, Parque la Ermita
68
14
27.v.2014
Cra. 32 con Calle 10
03°25′44.7″
076°32′12.6″
981
Pithecellobium saman
14
27.v.2014
Cra 39 con Calle 9,
03°25′16.8″
076°32′15.7″
981
Pithecellobium dulce
15
03.vi.2014
Autopista Sur calle 63
03°26′37.7″
076°29′31.2″
971
Pithecellobium saman
15
03.vi.2014
Calle 12 Diagonal 23, Urbanización Colseguros
03°26′01.4″
076°31′56.3″
979
Pithecellobium saman
15
03.vi.2014
Cra. 56 con Calle 5
03°24′42.3″
076°33′01.4″
1015
Pithecellobium saman
15
03.vi.2014
Cra. 44 con Calle 8B
03°25′09.6″
076°32′36.7″
989
Pithecellobium dulce
15
03.vi.2014
03°25′40.4″
076°32′28.5″
982
Pithecellobium saman
15
03.vi.2014
03°26′51.6″
076°32′29.5″
1066
Pithecellobium dulce
16
10.vi.2014
Calle 9 con Cra. 36, Panamericanas Cra. 4ª C con Calle 2 Oeste, Parque San Antonio Simón Bolívar, Calle 11 N°361
03°35′10.2″
076°29′38.0″
1006
Caesalpinia pluviosa var. peltophoroides
16
10.vi.2014
Parque del Gato Ventolini
03°27′03,8″
076°32′34.04″
1027
Pithecellobium dulce
16
10.vi.2014
03°25′36.0″
076°32′16.4″
975
Pithecellobium dulce
17
17.vi.2014
03°26′00.1″
076°30′04.5″
968
Pithecellobium dulce
17
17.vi.2014
Autopista Sur Oriental con Cra. 39 Floresta, Calle 70 con Cra. 28 Villa del Sur, Calle 26 con Cra. 44
03°24′52.8″
076°31′28.7″
970
Pithecellobium saman
17
17.vi.2014
Acacias, Calle 19 con Cra. 25
03°26′06.4″
076°31′30.4″
987
Caesalpinia pluviosa var. peltophoroides
18
24.vi.2014
Floresta, Calle 70 con Cra. 28
03°26′00.1″
076°30′04.5″
968
Pithecellobium dulce
18
24.vi.2014
Calle 26 con Cra. 47B
03°24′35.4″
076°31′31.5″
978
Pithecellobium saman
18
24.vi.2014
Av. Paso Ancho, Calle 13 con Cra. 53
03°24′35.8″
076°32′20.0″
989
Pithecellobium saman
19
01.vii.2014
Calle 13 con Cra. 39
03°25′09.3″
076°31′50.1″
973
Pithecellobium dulce
19
01.vii.2014
03°25′07.4″
076°31′13.5″
987
Pithecellobium dulce
19
01.vii.2014
03°25′36.0″
076°32′16.4″
975
Pithecellobium dulce
20
08.vii.2014
03°24′44.2″
076°31′31.7″
978
Pithecellobium saman
20
08.vii.2014
03°25′23.1″
076°32′05.4″
984
Pithecellobium saman
20
08.vii.2014
03°24′52.8″
076°31′28.7″
970
Pithecellobium saman
21
22.vii.2014
03°24′44.2″
076°31′31.7″
978
Pithecellobium dulce
21
22.vii.2014
03°24′43.1″
076°31′24.3″
977
Pithecellobium saman
21
22.vii.2014
03°24′52.8″
076°31′28.7″
970
Pithecellobium saman
21
22.vii.2014
03°26′01.4″
076°31′56.3″
979
Pithecellobium dulce
21
22.vii.2014
Balcón de las Lajas, Calle 13B con Cra. 39 Autopista Sur Oriental, Calle 10 con Cra.35 Las Granjas, Calle 15A con Cra. 44 Autopista Sur Oriental con Cra. 36, Olímpico Villa del Sur, Calle 26 con Cra. 44 Las Granjas, Calle 15A con Cra. 44 San Judas, Calle 19 con Cra. 44 Villa del Sur, Calle 26 con Cra. 44 Colseguros, Calle 10 con Cra. 32 Autopista Sur Oriental con Cra. 39
03°25′36.0″
076°32′16.4″
975
Pithecellobium saman
69
Floresta, Calle 70 con Cra. 28
03°26′00.1″
076°30′04.5″
968
Pithecellobium dulce
Villa del Sur, Calle 26 con Cra. 44 Cali, Autopista Sur Oriental con Cra. 39
03°24′52.8″
076°31′28.7″
970
Pithecellobium saman
03°25′36.0″
076°32′16.4″
975
Pithecellobium saman
05.viii.2014
Floresta, Calle 70 con Cra. 28
03°26′00.1″
076°30′04.5″
968
Pithecellobium saman
24
12.viii.2014
Floresta, Calle 70 con Cra. 28
03°26′00.1″
076°30′04.5″
968
Pithecellobium dulce
24
12.viii.2014
Calle 13 con Cra. 54
03°24′35.8″
076°32′20.0″
989
Pithecellobium saman
24
12.viii.2014
San Judas, Calle 19 con Cra. 44
03°24′43.1″
076°31′24.3″
977
Pithecellobium saman
25
19.viii.2014
Floresta, Calle 70 con Cra. 28
03°26′00.1″
076°30′04.5″
968
Pithecellobium dulce
25
19.viii.2014
03°24′43.1″
076°31′24.3″
977
Pithecellobium saman
26
26.viii.2014
03°24′43.1″
076°31′24.3″
977
Pithecellobium saman
26
26.viii.2014
San Judas, Calle 19 con Cra. 44 San Judas, Calle 19 con Cra. 44 Autopista Sur Oriental con Cra. 39
03°25′36.0″
076°32′16.4″
975
Pithecellobium saman
26
26.viii.2014
Floresta, Calle 70 con Cra. 28
03°26′00.1″
076°30′04.5″
968
Pithecellobium dulce
27
04.ix.2014
San Judas, Calle 19 con Cra. 44
03°24′43.1″
076°31′24.3″
977
Pithecellobium saman
27
04.ix.2014
Floresta, Calle 70 con Cra. 28
03°26′00.1″
076°30′04.5″
968
Olivo del llano, Pithecellobium dulce, Pithecellobium saman
28
09.ix.2014
03°23′55.1″
076°31′01.6″
970
Pithecellobium dulce
28
09.ix.2014
Ciudad Córdoba, Mariano Ramos, Cra 50 con Calle 46 Villa del Sur, Calle 26 con Cra. 50, Coliseo María Isabel Urrutia
03°24′23.0″
076°31′18.9″
970
Pithecellobium saman
28
09.ix.2014
Floresta, Calle 70 con Cra. 28
03°26′00.1″
076°30′04.5″
968
Pithecellobium saman
29
12.ix.2014
03°24′23.0″
076°31′18.9″
970
Pithecellobium saman
29
12.ix.2014
03°24′53.5″
076°31′23.9″
974
Pithecellobium saman
29
12.ix.2014
03°26′00.1″
076°30′04.5″
968
Pithecellobium dulce
30
16.ix.2014
03°24′23.0″
076°31′18.9″
970
Pithecellobium saman
30
16.ix.2014
03°24′53.5″
076°31′23.9″
974
Pithecellobium saman
30
16.ix.2014
03°26′00.1″
076°30′04.5″
968
Olivo del llano
31
23.ix.2014
03°24′23.0″
076°31′18.9″
970
Pithecellobium saman
31
23.ix.2014
03°24′53.5″
076°31′23.9″
974
Pithecellobium saman
32
30.ix.2014
03°24′23.0″
076°31′18.9″
970
Pithecellobium saman
22
29.vii.2014
22
29.vii.2014
22
29.vii.2014
23
Villa del Sur, Calle 26 con Cra. 50, Coliseo María Isabel Urrutia Simón Bolívar, Diagonal 66 con Calle 25 Floresta, Calle 70 con Cra. 28 Villa del Sur, Calle 26 con Cra. 50, Coliseo María Isabel Urrutia Simón Bolívar, Diagonal 66 con Calle 25 Floresta, Calle 70 con Cra. 28 Villa del Sur, Calle 26 con Cra. 50, Coliseo María Isabel Urrutia Simón Bolívar, Diagonal 66 con Calle 25 Villa del Sur, Calle 26 con Cra. 50
70
32
30.ix.2014
Floresta, Calle 70 con Cra. 28
03°26′00.1″
076°30′04.5″
968
Pithecellobium saman
33
07.x.2014
Floresta, Calle 70 con Cra. 28
03°26′00.1″
076°30′04.5″
968
Pithecellobium dulce
33
07.x.2014
03°24′23.0″
076°31′18.9″
970
Pithecellobium saman
33
07.x.2014
03°24.0′24. 6″
076°30′56.0″
969
Pithecellobium saman
34
09.x.2014
03°24′23.0″
076°31′18.9″
970
Pithecellobium saman
34
09.x.2014
03°24′23.0″
076°31′18.9″
970
Pithecellobium dulce
34
09.x.2014
03°24′43.1″
076°31′24.3″
977
Pithecellobium saman
35
14.x.2014
Floresta, Calle 70 con Cra. 28
03°26′00.1″
076°30′04.5″
968
Pithecellobium dulce
35
14.x.2014
Autopista Sur Oriental con Cra. 39
03°25′36.0″
076°32′16.4″
975
Pithecellobium dulce, Mangifera indica
36
21.X.2014
Floresta, Calle 70 con Cra. 28
03°26′00.1″
076°30′04.5″
968
Pithecellobium dulce
36
21.X.2014
03°24′43.1″
076°31′24.3″
977
Pithecellobium saman
36
21.X.2014
San Judas, Calle 19 con Cra. 49ª, Cancha Patio Bonito Autopistas Simón Bolívar, Diagonal 66 con Calle 25
03°24′53.5″
076°31′23.9″
974
Pithecellobium saman
37
28.x.2014
Floresta, Calle 70 con Cra. 28
03°26′00.1″
076°30′04.5″
968
38
4.xi.2014
Floresta, Calle 70 con Cra. 28
03°26′00.1″
076°30′04.5″
968
39
11.xi.2014
Floresta, Calle 70 con Cra. 28
03°26′00.1″
076°30′04.5″
968
40
18.xi.2014
Floresta, Calle 70 con Cra. 28
03°26′00.1″
076°30′04.5″
968
41
25.xi.2014
Calle 26 con Cra. 50, Coliseo María Isabel Urrutia
03°24′23.0″
076°31′18.9″
970
Pithecellobium saman
41
25.xi.2014
Floresta, Calle 70 con Cra. 28
03°26′00.1″
076°30′04.5″
968
Pithecellobium saman
42
2.xii.2014
Calle 26 con Cra. 50, Coliseo María Isabel Urrutia
03°24′23.0″
076°31′18.9″
970
Pithecellobium saman
42
2.xii.2014
Floresta, Calle 70 con Cra. 28
03°26′00.1″
076°30′04.5″
968
Pithecellobium saman
43
9.xii.2014
Calle 26 con Cra. 50, Coliseo María Isabel Urrutia
03°24′23.0″
076°31′18.9″
970
Pithecellobium saman
Villa del Sur, Calle 26 con Cra. 50, Coliseo María Isabel Urrutia Mariano Ramos, Calle 40 con Cra. 46 Villa del Sur, Calle 26 con Cra. 50, Coliseo María Isabel Urrutia Villa del Sur, Calle 26 con Cra. 50, Coliseo María Isabel Urrutia San Judas, Calle 19 con Cra. 44
71
Pithecellobium dulce, Olivo del llano Pithecellobium dulce, Pithecellobium saman , Caesalpinia pluviosa var. peltophoroides Olivo del llano, Mangifera indica, Pithecellobium saman , Caesalpinia pluviosa var. peltophoroides Caesalpinia pluviosa var. peltophoroides,
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