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Article original
Effets d’un régime obésogène enrichi en coproduits de sardine sur les facteurs de risque pro-athérogènes, chez le rat Wistar Effects of an obesogenic diet enriched in sardine by-products on pro-atherogenic markers in Wistar rats F. Affane ∗ , N. Boukhari Benahmed Daidj , S. Louala , A.N. Munezero , M.Y. Lamri-Senhadji Laboratoire de nutrition clinique et métabolique (LNCM), faculté des sciences de la nature et de la vie, université d’Oran 1 Ahmed Ben Bella, BP 1524 El m’nouer, 31100 Oran, Algérie Rec¸u le 7 avril 2016 ; accepté le 12 avril 2016 Disponible sur Internet le 12 mai 2016
Résumé But de l’étude. – L’effet d’un régime obésogène enrichi en coproduits de sardine (Sardina pilchardus) sur les chiffres tensionnels, l’équilibre glycémique et d’autres facteurs de risque cardiovasculaires, en particulier pro-athérogènes sont étudiés sur un modèle expérimental. Matériel et méthodes. – Des rats mâles (n = 12) pesant 200 ± 10 g sont soumis à une phase d’adaptation de 10 jours à un régime obésogène contenant 30 % de graisse de mouton. Après cette période, les rats sont divisés en deux groupes homogènes. Le premier groupe (HL-CoS) consomme le régime obésogène supplémenté avec 30 % de farine de coproduits de sardine (F-CoS) et le second (HL) continu de consommer le régime obésogène et sert de contrôle. Résultats. – À j30, chez HL-CoS versus HL : une réduction de la pression diastolique (−11 %) et systolique (−10 %), de la glycémie (−19 %), du taux d’hémoglobine glyqué (−43 %), des teneurs sériques en lipides totaux (−22 %), triglycérides (−37 %), cholestérol total (−29 %) et libre (−30 %), esters de cholestérol (−30 %), cholestérol des lipoprotéines de très faible densité (−37 %) et de faible densité (−37 %) est notée. En revanche, le cholestérol de la fraction de haute densité ainsi que l’activité de la lécithine : cholestérol acyltransférase sont augmentés respectivement de 19 % et 77 % alors que, les rapports d’athérogénicité et la fluidité membranaire sont abaissés (p < 0,05). Conclusion. – Les coproduits de la sardine probablement de par leur richesse en composés bioactifs semblent avoir des propriétés hypotensive, hypoglycémiante, hypolipémiante et anti-athérogène qui pourraient prévenir et/ou atténuer certains désordres métabolique associés à l’obésité. © 2016 Elsevier Masson SAS. Tous droits r´eserv´es. Mots clés : Obésité ; Sardine ; Coproduits ; Régime obésogène ; Marqueurs pro-athérogènes
Abstract Aim of the study. – The effects of an obesogenic diet enriched in sardine by-products (Sardina pilchardus) on blood pressure, glycemic control and some cardiovascular risk factors, in particular pro-atherogenic were studied on an experimental model. Materials and methods. – Male rats (n = 12) weighing 200 ± 10 g were subjected to an adjustment phase of 10 days in an obesogenic diet containing 30% sheep fat. After this period, the rats were divided into two homogeneous groups. The first group (HF-SBp) consumes the obesogenic diet supplemented with 30% of by-products flour (F-SBp), and the second (HF) continuous to consume the obesogenic diet and serve as control. Results. – At day 30, in HF-SBp versus HF group: a reduction was noted in diastolic (−11%) and systolic (−10%) pressure, glycemia (−19%), glycated hemoglobin percent (−43%), serum total lipids concentration (−22%), triacylglycerols (−37%), total cholesterol (−29%) and unesterified
∗
Auteur correspondant. Adresse e-mail :
[email protected] (F. Affane).
http://dx.doi.org/10.1016/j.ancard.2016.04.011 0003-3928/© 2016 Elsevier Masson SAS. Tous droits r´eserv´es.
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cholesterol (−30%), cholesteryl esters (−30%), cholesterol of very low density lipoprotein (−37%) and low density (−37%) was noted. Inversely, high-density lipoprotein cholesterol and LCAT activity were enhanced by 19% and 77%, respectively. However, the atherogenicity index and membrane fluidity were reduced (P < 0.05). Conclusion. – Sardine by-products probably by their bioactive compounds properties seem to have antihypertensive, antidiabetic, hypolipidemic and antiatherogenic properties that could prevent and/or attenuate some metabolic disorders associated with obesity. © 2016 Elsevier Masson SAS. All rights reserved. Keywords: Obesity; Sardine; By-products; Obesogenic diet; Pro-atherogenic markers
1. Introduction La surcharge pondérale et l’obésité sont caractérisées par un dépôt anormal ou excessif de masse grasse corporelle et restent l’une des principales causes de décès dans le monde. L’Organisation mondiale de la santé estime qu’environ 3,4 millions d’adultes en meurent chaque année [1]. La relation entre le développement de l’obésité et certains facteurs de risque cardiovasculaires (RCV), telles que, l’hypertension artérielle (HTA), l’insulinorésistance, le diabète de type 2 et la dyslipidémie athérogène, sont aujourd’hui bien établis [2]. Bien que multifactorielle, les causes les plus fréquemment rapportées pour expliquer l’émergence de cette pathologie sont une prédisposition génétique liée à une réduction de l’activité physique (style de vie sédentaire) ou à un changement des habitudes alimentaires (surconsommation d’aliments à densité énergétique élevée, d’aliments gras et sucrés, et à une consommation d’aliments pauvres en micronutriments et en composés bioactifs) [3]. Afin d’étudier les facteurs impliqués dans le risque cardiométabolique et le développement des MCV associés à l’obésité causée par des régimes déséquilibrés, de nombreuses études expérimentales réalisées sur le métabolisme des lipides ont utilisé le rat comme modèle, notamment en utilisant différents types de régimes déséquilibrés, en particulier des régimes hypercaloriques, hyperlipidiques, hyperprotéiques ou enrichis en glucides [4]. Dans cette optique, il a été rapporté que la consommation d’un régime high-fat induit chez le rat Wistar, une prise de poids concomitante à une augmentation de la masse grasse viscérale, une résistance à l’insuline, une hyperlipidémie et une HTA [5]. Une alimentation saine et équilibrée est considérée comme un outil thérapeutique dans la prise en charge de l’obésité. Elle est caractérisée par la consommation de produits marins, source de protéines de très bonne valeur nutritionnelle, de minéraux, d’oligo-éléments, de vitamines (Vit) et de lipides, notamment des acides gras polyinsaturés de la série des oméga-3 (AGPI n3), attribuant ainsi aux poissons leurs effets cardio-protecteurs [6]. La valorisation des coproduits de poissons a attiré depuis plusieurs années, l’attention des industriels pour un souci de rentabilité économique et de développement durable. En effet, ces substances renferment de nombreuses molécules valorisables notamment des protéines et des acides aminés essentiels (AAE), des AGPI n-3, des minéraux, des Vit, des enzymes, de l’hydroxyapatite, du collagène, de la gélatine. . . [7,8]. Si ces matières sont déjà valorisées en partie pour l’alimentation
animale ou l’agriculture, elles peuvent, après transformation, trouver des débouchés plus valorisantes en diététique, en nutraceutique, en cosmétique, en pharmaceutique et en santé humaine de par leurs propriétés anti-hypertensive, antioxydante et antithrombotique [8,9]. L’objectif de cette étude est de voir si la supplémentation de ces coproduits dans un régime obésogène peut améliorer certains facteurs de risque pro-athérogènes, à savoir, les chiffres tensionnels, l’équilibre glycémique, la dyslipidémie athérogène. D’autres marqueurs de RCV tels que, les indices d’athérogénicité, la fluidité membranaire et l’activité de la lécithine : cholestérol acyltransférase (LCAT, EC 2.3.1.43) enzyme impliquée dans le transport inverse du cholestérol des tissus périphériques vers le foie et incriminée dans la capacité antioxydante des HDL sont aussi explorés. 2. Matériel et méthodes 2.1. Préparation et composition des coproduits de poisson Les sardines ont été achetées quotidiennement en automne 2014 dans un marché public à Oran et ont été transportées dans des conditions réfrigérées. Les sardines sont lavées et éviscérées. Les coproduits (tête, viscères et peau) sont récupérés puis séchés dans une étuve à une température comprise entre 40◦ et 45 ◦ C durant 24 h. Après séchage, les coproduits sont broyés finement et la poudre obtenue constitue la farine des coproduits de la sardine (F-CoS). Le dosage des matières azotées totales dans les coproduits est réalisé après minéralisation. Le contenu en azote ammoniacal des échantillons est déterminé par la méthode colorimétrique de Nessler [10] et la quantité de protéines (azote [N] × 6,25) est ensuite estimée. Les lipides totaux sont déterminés par une méthode gravimétrique après extraction à froid [11] et l’extrait lipidique est ensuite séché dans un dessiccateur. Les sels minéraux sont estimés en incinérant 5 g de coproduits dans un four à moufle à une température de 550 ◦ C jusqu’à obtention de cendres blanches. Les résidus sont alors placés dans un dessiccateur pendant 24 h et ensuite pesés. 2.2. Animaux et régimes Des rats mâles de souche Wistar (Institut pasteur d’Alger, Algérie) (n = 12), âgés de six semaines et pesant 200 ± 10 g sont utilisés dans cette étude. Les rats sont soumis à une phase d’adaptation de dix jours avec un régime standard commercial enrichi en lipides (30 % de graisses de mouton) (régime
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hyperlipidique). Après cette période et au poids de 250 ± 20 g, les rats sont divisés en deux groupes homogènes (n = 6), le premier (HL-CoS) consomme le régime hyperlipidique supplémenté avec 30 % de F-CoS et le deuxième (HL) qui sert de contrôle, continu de consommer le régime hyperlipidique sans supplémentation. La nourriture et l’eau sont données ad libitum. Les conseils pour la protection et l’utilisation des animaux de laboratoire sont suivis [12]. Les animaux sont placés dans des cages à métabolisme et maintenus dans une animalerie à une température de 24 ◦ C, une hygrométrie de 60 % et une alternance jour/nuit de 12 heures. La nourriture ingérée est pesée quotidiennement et le poids corporel (PC) des rats est noté une fois par semaine. La mesure non invasive des chiffres tensionnels est réalisée chez le rat éveillé, non agité et dans un environnement calme, afin de s’acclimater au dispositif placé autour de la queue (manchon et capteur) et de réduire le stress associé à la manipulation, la contention et aux mouvements dans le but d’augmenter la fiabilité et la précision des mesures (CODA, Kent Scientific Corporation, États-Unis). Au 30e jour de l’expérimentation, après 12 h de jeûne, les rats sont anesthésiés par injection intrapéritonéale d’une solution de chloral (à raison de 3 mL/kg de PC). Le sang est prélevé par ponction de l’aorte abdominale puis recueilli dans des tubes secs. Les échantillons sanguins sont centrifugés à 1000 × g/min pendant 20 min à 4 ◦ C. Une partie du sérum frais est utilisée le jour même afin de mesurer l’activité LCAT, de l’EDTA-Na2 à 0,1 % (P/V) est ajouté au reste du sérum comme conservateur. Les échantillons sont aliquotés et conservés à −70 ◦ C jusqu’aux analyses. La glycémie est mesurée à jeun à l’aide de bandelettes réactives (ACCU-CHEK Active, Allemagne). L’hémoglobine glyquée (HbA1c) est dosée par chromatographie échangeuse d’ions (Bio Systems Reagents & Instruments, Barcelona, Espagne). Les lipides totaux (LT) sériques sont déterminés selon la technique de Folch [11]. Les triglycérides (TG), les phospholipides (PL), le cholestérol total (CT) et le cholestérol libre (CL) sont estimés par des méthodes de kits enzymatiques colorimétriques (GPO-POD Spinreact, Espagne ; Cypress, Belgique ; CHOD-POD Spinreact, Espagne et CHOD–PAP Biolabo, France, respectivement). Le cholestérol estérifié (CE) est obtenu par différence entre le CT et le CL puis multiplié par 1,67 (poids moléculaire moyen d’un AG qui estérifie le cholestérol pour calculer les esters de cholestérol [EC]). La part du C-HDL sérique est déterminée par une méthode colorimétrique enzymatique après précipitation (Kit Spinreact, Girona, Espagne). Le cholestérol des lipoprotéines de très faibles densité (C-VLDL) et de faible densité (C-LDL-HDL1 ) précipitent avec le phosphotungstate en présence d’ions magnésium [13]. Après centrifugation, le surnageant contient les lipoprotéines de haute densité (HDL). Le C-HDL est déterminé en employant le réactif de l’enzyme CT (CHOD-POD Spinreact, Espagne). Le C-LDL-HDL1 est obtenu par la formule de Friedewald. C-LDL = (CT-HDL − [TG/5]). Le C-VLDL est obtenu par la formule TG/5. L’activité de la LCAT est déterminée par une méthode endogène sur du sérum frais [14]. Les indices d’athérogénicité CT/C-HDL et (C-VLDL + C-LDL-HDL1)/C-HDL sont calculés pour évaluer
le degré d’athérogénicité ainsi que la fluidité membranaire (CL/PL). 2.3. Analyse statistique Les résultats de l’étude sont exprimés sous forme de moyenne ± erreur standard de 6 rats par groupe. La comparaison des moyennes est effectuée par le test-t de Student en utilisant le logiciel statistica (version 6, Statsoft, États-Unis) entre : le groupe HL-CoS versus HL. Les moyennes sont significativement différentes à * p < 0,05 ; ** p < 0,01 ; *** p < 0,001. Une corrélation entre l’activité de la LCAT et le C-HDL est établie. Elle est considérée comme significative et positive si r est proche de 1. 3. Résultats Les coproduits de la sardine contiennent 66 % de protéines, 24 % de lipides et 10 % de cendres (exprimée en pourcentage de matière sèche). La supplémentation en F-CoS ne semble pas influencer le PC mais tend à réduire la nourriture ingérée chez le groupe HL-CoS (Tableau 1). Une baisse de la pression artérielle diastolique (−11 %) et systolique (−10 %) est observée chez le groupe HL-CoS comparé au groupe HL (Tableau 1). De même, la glycémie et le taux d’hémoglobine glyquée sont réduits de 19 % et 43 %, respectivement (Tableau 1). De plus, une diminution des teneurs sériques en LT (−22 %), TG (−37 %), CT (−29 %), CL (−30 %) et en EC (−30 %) est trouvée chez le groupe HL-CoS comparé au groupe HL (Tableau 2). La supplémentation en F-CoS réduit les teneurs sériques en C-LDL-HDL1 et en C-VLDL (−37 %). En revanche, le contenu des HDL en cholestérol est plus élevé (+19 %) (Tableau 2). La distribution du CT entre les lipoprotéines montre que la plus grande part de cholestérol est portée par la fraction LDLHDL1 chez les 2 groupes HL-CoS (67 %) et HL (76 %). Le pourcentage de cholestérol porté par la fraction HDL est de 25 % chez le groupe HL-CoS et de 15 % chez le groupe HL. La part de cholestérol portée par les VLDL est similaire chez tous les rats Les rapports d’athérogénicité CT/C-HDL et C-VLDL + C-LDLHDL1 /C-HDL sont diminués chez le groupe HL-CoS versus HL (+41 % et +48 %, respectivement). De même, le rapport de Tableau 1 Poids corporel, nourriture ingérée, chiffres tensionnels, glycémie et hémoglobine glyquée.
Poids corporel (g) Nourriture ingérée (g/j/rat) Chiffres tensionnels (mmHg) Dyastolique Systolique Glycémie (mmol/L) Hémoglobine glyquée (%)
HL-CoS
HL
295 ± 15 25,47 ± 2,92*
311 ± 24 29,58 ± 3,22
131 161 7,23 3,14
± ± ± ±
9* 9* 0,28** 0,70**
147 179 8,93 5,51
± ± ± ±
10 13 0,75 1,51
Chaque valeur représente la moyenne ± erreur standard (ES) de 6 rats par groupe. * p < 0,05 ; ** p < 0,01, HL-CoS vs HL.
F. Affane et al. / Annales de Cardiologie et d’Angéiologie 65 (2016) 214–218 Tableau 2 Teneurs sériques en lipides totaux et en différents composants lipidiques, et répartition du cholestérol entre les différentes fractions de lipoprotéines.
LT (mmol/L) TG (mmol/L) CT (mmol/L) PL (mmol/L) CL (mmol/L) EC (mmol/L) C-HDL (mmol/L) C-LDL-HDL1 (mmol/L) C-VLDL (mmol/L)
HL-CoS
HL
8,21 ± 1,45* 0,98 ± 0,22** 2,53 ± 0,39** 4,70 ± 0,89 0,23 ± 0,06* 3,83 ± 0,56** 0,63 ± 0,03** (25 %) 1,71 ± 0,33** (67 %) 0,20 ± 0,04** (8 %)
10,56 ± 1,38 1,56 ± 0,26 3,57 ± 0,68 5,42 ± 0,47 0,30 ± 0,04 5,45 ± 1,06 0,52 ± 0,07 (15 %) 2,73 ± 0,58 (76 %) 0,31 ± 0,05 (9 %)
CoS : coproduits de la sardine ; TG : triglycérides ; PL : phospholipides ; CT : cholestérol total ; CL : cholestérol libre ; EC : esters de cholestérol ; HDL : lipoprotéines de haute densité ; C-VLDL : cholestérol des lipoprotéines de très faibles densité ; C-LDL-HDL : cholestérol des lipoprotéines de faible densité. Chaque valeur représente la moyenne ± erreur standard (ES) de 6 rats par groupe. * p < 0,05 ; ** p < 0,01 : HL-CoS vs HL.
Tableau 3 Rapports d’athérogénicités, fluidité membranaire et activité de la lécithine : cholestérol acyltransférase (LCAT). HL-CoS CT/C-HDL (C-VLDL + C-LDL-HDL1 )/C-HDL CL/PL LCAT (nmol/h/mL)
4,03 3,03 0,05 22,66
HL
± ± 0,46*** ± 0,005* ± 5,72** 0,46***
6,79 5,79 0,06 12,83
± ± ± ±
0,83 0,83 0,004 2,48
PL : phospholipides ; CT : cholestérol total ; CL : cholestérol libre ; HDL : lipoprotéines de haute densité ; C-VLDL : cholestérol des lipoprotéines de très faibles densité ; C-LDL-HDL : cholestérol des lipoprotéines de faible densité. Chaque valeur représente la moyenne ± erreur standard (ES) de 6 rats par groupe. * p < 0,05 ; ** p < 0,01 ; *** p < 0,001 : HL-CoS vs HL.
fluidité membranaire est réduit de 17 % (Tableau 3). En revanche, l’activité de la LCAT est plus élevée (+77 %) chez le groupe HL-CoS versus HL (Tableau 3). 4. Discussion Les régimes déséquilibrés (hypercaloriques et/ou hyperlipidiques) induisent chez le rat Wistar, une diminution de la satiété, une prise de poids accompagnée d’une distribution préférentielle du tissu adipeux au niveau viscéral, une HTA, une résistance à l’insuline et des anomalies lipidiques [4,5,15,16], similaires à celles observées dans cette étude. La supplémentation du régime hyperlipidique en coproduits de sardine ne semble pas influencer le PC chez le groupe HL-CoS probablement, en raison de la durée de l’expérimentation qui est relativement courte (30 jours). Toutefois, la prise de nourriture tend à diminuer ce qui laisse suggérer que les coproduits de la sardine dans un régime obésogène pourraient avoir à long terme, un effet satiétogène. Nos résultats montrent que les coproduits induisent une diminution significative des chiffres tensionnels, probablement de par leur richesse en composés bioactifs.
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Les peptides anti-hypertenseurs apportés par les protéines marines peuvent abaisser la pression artérielle par l’inhibition de certaines enzymes vasoactives, telles que l’enzyme de conversion de l’angiotensine [17]. L’huile des coproduits de sardine, riche en AGPI n-3 (EPA et DHA) [18] pourrait exercer également un effet hypotenseur par l’inhibition de la production de certains vasoconstricteurs tels que le thromboxane-A2 et le leucotriène-C4 et E4 [16]. En outre, les dérivés de l’oxydation de l’EPA sont considérés comme des vasodilatateurs plus puissants que ceux provenant de l’acide arachidonique. En effet, les prostaglandines E2 et I2 (dérivés de l’acide arachidonique) en jouant un rôle d’activateur, sont impliqués dans la sécrétion de la rénine rénale, stimulant ainsi la production de l’angiotensine I précurseur de l’angiotensine II (un puissant vasoconstricteur) [16,19]. L’augmentation de la glycémie et de l’HbA1c, représentent une source de radicaux libres, et par conséquent du stress oxydant [20]. La réduction de ces 2 marqueurs de RCV témoigne de l’importante capacité antioxydante des substances bioactives apportées par les coproduits. En effet, plusieurs études ont montré un bénéfice santé des protéines et des huiles de poisson riches en oméga-3 et en substances antioxydantes sur l’homéostasie glucidique [18,21] et la glycosylation de l’hémoglobine causée par l’hyperglycémie [6,22]. Ces substances bioactives pourrait favoriser l’action de l’insuline en réduisant la peroxydation lipidique membranaire des cellules musculaires, d’autre part permettant ainsi, d’accroître la capacité de l’insuline de se fixer à son récepteur. Les coproduits de la sardine semblent améliorer le profile lipidique chez les rats ingérant le régime obésogène. Les AGPI n-3 contenus dans les produits marins, possèdent un effet hypolipémiant en réduisant les teneurs sériques du C-VLDL et du C-LDL-HDL1 (des fractions pro-athérogènes), et par conséquent une synthèse hépatique des VLDL réduite suite à une réduction de l’expression des sterol regulatory element–binding protein (SREBP) ; facteurs de transcription qui régulent la lipogenèse cellulaire et l’homéostasie lipidique [18,23]. En revanche, la teneur sérique en C-HDL (fraction anti-athérogène) est augmentée, ce qui conduit à améliorer plus efficacement la dyslipidémie et à réduire le RCV [24]. Le rapport CL/PL qui est considéré comme le marqueur de la fluidité membranaire et qui reflète la capacité de se mouvoir des éléments membranaire au niveau de la bicouche phospholipidique peut être considéré comme un marqueur direct du stress oxydant [25]. Ce rapport est réduit chez le groupe supplémenté en coproduits ce qui indique, une meilleur substitution de cholestérol libre au profit des phospholipides aux niveaux des membranes cellulaires, améliorant ainsi sa fluidité membranaire, d’une part, et réduisant son oxydation d’autre part. La LCAT est une enzyme qui joue un rôle clé, en intervenant dans le transport inverse du cholestérol des tissus périphériques vers le foie [26,27]. Une activité importante de la LCAT est trouvée chez le groupe supplémenté en coproduits comparé au groupe non supplémenté. Plusieurs études ont démontré que l’activité de la LCAT est renforcée en présence d’AGPI n-3 apportés par les huiles marines, améliorant ainsi la voie métabolique du
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cholestérol [18,28]. De plus, une corrélation positive très significative entre la LCAT et le C-HDL est notée (r = 0,99) confirmant le rôle important de cette fraction dans le transport inverse du cholestérol. En effet, ce transport est intimement lié à l’action de la LCAT qui permet l’estérification du cholestérol et un enrichissement de la fraction HDL2 en EC favorisant le mouvement du C-HDL dans les tissus [29]. D’autres mécanismes via ces substances bioactives, pourraient agir favorablement sur le transport du cholestérol, en réduisant la biosynthèse du cholestérol (en diminuant l’activité de la coenzyme A reductase 3-hydroxy-3methyl-glutaryl et/ou en réduisant le NADPH nécessaire pour les AG et la synthèse du cholestérol). L’activité de la cholestérol 7␣-hydroxylase (enzyme permettant l’épuration du cholestérol et la synthèse accrue des acides biliaires) pourrait être stimulée efficacement et/ou le cycle entérohépatique inhibé, entraînant une activation des récepteurs – LDL. 5. Conclusion Les substances bioactives contenues dans les coproduits de sardine pourraient être utilisées comme complément alimentaire naturel de par leurs propriétés fonctionnels (hypotensive, hypoglycémiante, hypolipidémiante et anti-athérogène) ce qui permettra, de prévenir ou de corriger les complications cardiovasculaires associées à l’obésité. Déclaration de liens d’intérêts Les auteurs déclarent ne pas avoir de liens d’intérêts. Remerciements Ministère de l’Enseignement et de la Recherche Scientifique (Projet CNEPRU). Références [1] Organisation mondiale de la santé (OMS). Rapport sur la situation mondiale des maladies non transmissibles « Atteindre les neuf cibles mondiales : une responsabilité partagée »; 2014 http://www.who.int/topics/ noncommunicable diseases/fr/. [2] Gauvreau D, Villeneuve N, Deshaies Y, Cianflone K. Novel adipokines. Links between obesity and atherosclerosis. Ann Endoc 2011;72:224–31. [3] Savini I, Catani MV, Evangelista D, Gasperi V, Avigliano L. Obesityassociated oxidative stress: strategies finalized to improve redox state. Int J Mol Sci 2013;14:10497–538. [4] Guerre-Millo M. Modèle animaux d’obésité. Obesity 2012;7:18–25. [5] Pereira-Lancha LO, Campos-Ferraz PL, Lancha AH. Obesity: considerations about etiology, metabolism, and the use of experimental models. Diabetes Metab Syndr Obes 2012;5:75–87. [6] Larsen R, Karl-Erik E, Edel O. Health benefits of marine foods and ingredients. Elvevoll Biotechnol Adv 2011;29:508–18. [7] Jridi M, Hajji S, Ben Ayed H, Lassoued I, Mbarek A, Kammoun M, et al. Physical, structural, antioxidant and antimicrobial properties of gelatin-chitosan composite edible films. Int J Biol Macromol 2014;67: 373–9. [8] Ferraro V, Carvalho AP, Piccirillo C, Santos MM, Castro PML, Pintado ME. Extraction of high added value biological compounds from sardine, sardine-type fish and mackerel canning residues – a review. Mat Sci Eng 2013;33:3111–20.
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