Celulas de la Cresta Neural

See discussions, stats, and author profiles for this publication at: https://www.researchgate.net/publication/296702581 Células de la cresta neural: Evolución, bases embrionarias y desarrollo cráneo-facial. Revisión sistemática de la literatura Article · December 2015 CITATION READS 1 2,205 2 authors: Harry Pachajoa Freddy Moreno University ICESI Pontificia Universidad Javeriana - Cali 149 PUBLICATIONS 219 CITATIONS 182 PUBLICATIONS 304 CITATIONS SEE PROFILE SEE PROFILE Some of the authors of this publication are also working on these related projects: Presence of periodontal pathogens in synovial fluid from patients diagnosed with rheumatic disease in a clinic of Cali View project A study on Zika and neurological syndromes in Colombia View project All content following this page was uploaded by Freddy Moreno on 04 March 2016. The user has requested enhancement of the downloaded file. R E V I S T A Rev. estomatol. 2015; 23(2):45-56. ESTOMATOLOGIA Revisión de tema Células de la cresta neural: Evolución, bases embrionarias y desarrollo cráneo-facial. Revisión sistemática de la literatura. Neural crest cells: Evolution, embryonic bases and craniofacial development. Systematic literature review. Harry PACHAJOA1, Freddy MORENO2, 1. Médico, Doctorado en Ciencias Biomédicas, Profesor Departamento de Ciencias Básicas Médicas de la Facultad de Ciencias de la Salud de la Universidad ICESI (Cali, Colombia). 2. Odontólogo, Maestría en Ciencias Biomédicas, Profesor Escuela de Odontología de la Universidad del Valle (Cali, Colombia), Profesor Facultad de Ciencias de la Salud de la Pontificia Universidad Javeriana (Cali, Colombia). RESUMEN desarrollo embrionario y fetal, desarrollo quial o faríngeo (arcos, bolsas, hendiduras cráneo-facial. y membranas) a partir de la migración de Las células de la cresta neural constituyen las células de la cresta neural (CCN) desde una población de células embrionarias- SUMMARY el tubo neural. Estas células se diferencian pluripotenciales que se diferencian desde en la tercera semana de desarrollo durante el neuro-ectodermo y cuya aparición se The neural crest cells are a population of la neurulación en el borde lateral de las constituye en una innovación evolutiva que embryonic stem cells that differentiate from crestas neurales de la placa neural. Una vez le permitió a los vertebrados desarrollar the neuro-ectoderm and whose appearance conformado el tubo neural –por el pliegue una serie de estructuras morfo-funcionales constitutes an evolutionary innovation hacia la línea media de las crestas neura- para adaptarse de un estilo de alimentación allowed vertebrates develop different les– las CCN experimentan una transición suspensívora-filtradora a una predadora morpho-functional structures to adapt from epitelio-mesenquimatosaregulada por una activa mucho mas eficiente. Esta revisión asuspensivorous eating style to a predatory serie de factores de crecimiento sintetizados sistemática de la literatura describe el papel style, much more efficient. This systematic desde la notocorda y que implica diferentes fundamental de las células de la cresta neu- literature review describes the essential role procesos de diferenciación, delaminación, ral en el desarrollo evolutivo y embrionario of neural crest cells in the evolutionary and migración y relaciones epitelio-mesen- de las estructuras cráneo-faciales. Con embryonic development of the craniofa- quimales.1-3 Por tanto, el objetivo de esta este propósito se realizó una búsqueda en cial structures of the vertebrates.For this revisión de la literatura consiste en descri- PubMed a través del descriptor en salud purpose we searched PubMed through the bir el papel fundamental de las CCN en el (MeSh) “neural crest” combinado con Medical Subject Headings (MeSh) “neural desarrollo evolutivo y embrionario de las las expresiones “neurulation, evolution, crest” combined with the terms “neurula- estructuras cráneo-faciales. embryonic and fetal development, craniofa- tion, evolution, embryonic and fetal develo- cialdevelopment” a través de los conectores pment, craniofacial development” through Desarrollo evolutivo de la cresta neural boleanos “AND” y “+”. the Boolean connectors“AND” y “+”. De acuerdo a lo propuesto Rychelet al, los Palabras claves: Neurulación, placa neu- Key words: Neurulation, neural plate, cordados, los hemicordados y los equi- ral, cresta neural, células de la cresta neural, neural crest cells, embryonic and fetal nodermos comparten el super-taxón de development, craniofacial development. los deuterostomados a partir de un diseño corporal básico que incluye cola post-anal, INTRODUCCIÓN notocorda, tubo neural dorsal, endostilo y Recibido para publicación: Septiembre 24 de 2015 arcos faríngeos o branquiales.4 Los corda- Aceptado para publicación: Noviembre 20 de 2015 La formación del víscero-cráneo (cara y dos son animales que se desarrollaron en Correspondencia: parte anterior del cuello) corresponde al el Paleozoico durante la “explosión de la F, Moreno, Pontificia Universidad Javeriana Cali desarrollo embrionario del aparato bran- vida animal del Cámbrico” hace aproxima- [email protected] Volumen 23 Nº 2 2015 45 damente unos 530 millones de años (m. a.), Deuterostomados e incluye a los peces, anfibios, reptiles, aves y mamíferos, los cuales conforman el taxón Cordados o sub-filo de los craneados o vertebrados. Los otros taxones son los urocordados o Craneados tunicados (ascidias, larváceos y taliáceos), Vertebrados cefalocordados (anfioxos) y posiblemente grupos de especies primitivas ya extintas.5-7 (peces, anfibios, Gnatostomados Cefalocordados reptiles, aves y Sin embargo, aunque los primeros cordados Equinodermos Hemicordados Urocordados (Tunicados) surgieron en el Cámbrico, su desarrollo y mamíferos) (Anfioxos) Lampreas adaptaciones más exitosas solo se lograron Mixinos en el Ordovícico, período en el cual se de- sarrollaron los primeros vertebrados hace 510 m. a., quienes se caracterizaron por la presencia de –al menos durante alguna eta- pa del desarrollo embriológico– notocorda, hendiduras branquiales, posición dorsal del sistema nervioso, simetría bilateral, miómeros y cola post-anal;8 además de la Cresta neural adquisición y diversificación de las CCN, y placodas las placodas sensitivas, la organización y segmentación del cerebro y el incremento en el número de genes que conforman el Notocorda, tubo neural genoma.9,10 y arcos faríngeos Figura 1. Cladograma que muestra la evolución de las características de los vertebrados. Adaptado Estos primeros vertebrados conformaron el de Trainor PA et al.17 taxón de los craneados e incluye a todos los animales que tienen un cráneo, inicialmente cartilaginoso y fibroso, y luego óseo, que contiene el cerebro y tres tipos de órganos Duque14 resumió que el éxito evolutivo de y el tejido conectivo. Estas innovaciones sensoriales (visión, olfato y audición) de- los vertebrados se encuentra en las inno- morfo-funcionales les han permitido adap- rivados ontogénicamente de placodas de vaciones surgidas por la presencia de las tarse de mejor manera a diferentes medios tejido ectodérmico. A su vez, los craneados crestas neurales, las CCN y sus derivados, ambientes a través de la diversidad genética se subdividen en los agnatos que incluyen del desarrollo de los arcos, hendiduras y de las especies y su desarrollo particular, a las lampreas, los conodontos y teleo- bolsas branquiales, del desarrollo de un en- incluidas las CCN y sus derivados.10 De dontos (dentro de los cuales se encuentran doesqueleto mineralizado y/o cartilaginoso hecho, Gans y Northcutt15 indican que la los ostracodermos) y que no cuentan con que permite un aumento de la masa corporal presencia de las CCN y las placodas ecto- mandíbulas; y en los gnatostomados que sin perder resistencia, de la aparición de dérmicas son la base embriológica para la incluyen a los tetrápodos (anfibios, reptiles placodas neurogénicas que mediante inte- formación de nuevas estructuras específicas y mamíferos) quienes poseen mandíbulas, racciones histológicas y embrionarias desa- de los vertebrados que los facultan para un dermoesqueleto y endoesqueleto, el cual rrollaran órganos sensoriales pareados, y de estilo de vida predador. inicialmente es cartilaginoso, pero que la conformación de un cerebro segmentado se puede mineralizar de varias maneras, que permitirá aumentar la masa encefálica Es así como una de las innovaciones más bien por remplazo endocondral de una para controlar nuevas funciones, siempre importantes de los vertebrados son las matriz de cartílago que se calcifica o bien protegida por una caja craneana. CCN, elementos clave en el desarrollo de por osificación intramembranosa.11 De estructuras “vitales” que le han permitido esta forma se ha podido determinar que Por ello, la cabeza de los vertebrados a cada especie adaptarse de mejor manera los tejidos mineralizados y su sucesión desarrolló una serie de especializaciones al medio ambiente. Estas células, que se di- evolutiva se pueden asociar al desarrollo craneales que incluyen el sistema nervioso ferencian en una zona entre la placa neural del endoesqueleto (cartílago y hueso) y de central y periférico, el vicerocráneo (huesos y la superficie del ectodermo, migrarán a los dientes (dentina, cemento y esmalte) a de la cara y la mandíbula) y el neurocrá- diferentes partes del cuerpo y su interacción partir de las CCN.12,13 neo (huesos del cráneo), la musculatura con el mesodermo permitirá la formación 46 Revista Estomatología de órganos considerados novedosos como Referencias identificadas en las bases Búsqueda el cráneo, el esqueleto branquial y los de datos PubMed (n=623) ganglios sensoriales. Varios estudios han demostrado que en diferentes organismos, Referencias identificadas duplicadas las CCN inducen la formación de órganos que fueron eliminadas PubMed (n=0) específicos, regulados por grupos de genes Solo se empleo la base de datos igualmente específicos.16 Shimeld y Ho- Pubmed. lland10 explicaron que la filogenia de los Filtro cordados inicia con un cordado agnato que Referencias tenidas en cuenta (n=127) comparte características como las CCN y sus derivados, las placodas y sus estructu- ras derivadas, elaboración y segmentación Referencias excluidas del cerebro (rombómeros), cartílago po- Selección PubMed (n=496) siblemente mineralizado, esqueleto axial y craneal, y aumento en el número de Referencias excluidas (n=78) por no Referencias que cum- genes del genoma. Posteriormente, en los plen con los criterios de describirel papel de las CCN desde cordados gnatostomados se desarrollarían el punto de vista evolutivo, biológico elegibilidad (n=49) los apéndices pareados, mandíbulas articu- molecular, genético y embrionario Inclusión ladas, sistema inmune adaptado al medio y especialización del esqueleto de acuerdo Referencias incluidas en ECA N=1 a las necesidades alimenticias y motoras la discusión (n=49) (Figura 1). Figura 2. Diagrama de flujo de la búsqueda de referencias de acuerdo a la metodología PRISMA. MATERIALES Y MÉTODOS Se realizó una búsqueda en PubMed a tra- las CCN desde el punto de vista evolutivo, neural que ulteriormente conformará el vés del descriptor en salud “neural crest” biológico molecular, genético y embriona- tubo neural una vez se unan ambas crestas combinado con las expresiones “neuru- rio (Figura 2). (Figura 3).17,18 lation, evolution, embryonic and fetal development, craniofacialdevelopment” a DISCUSIÓN Cuando se conforman las crestas neurales, través de los conectores boleanos “AND” en sus extremos se diferencia una población y “+”. Se tuvieron en cuenta artículos que Contexto dentro del desarrollo embrio- de células que al migrar a diferentes partes describieran el desarrollo normal de la nario del embrión originan estructuras especiali- neurulación y el papel de las CCN desde el zadas y la mayor parte del tejido conectivo punto de vista evolutivo, biológico molecu- Una vez conformado el disco embrionario de la cabeza y la cara, las CCN.18,19 lar, genético y embrionario. De esta forma, tri-laminar en la tercera semana de desarro- la discusión se centró en cinco aspectos: 1. llomediante la diferenciación de los tres te- Conceptualización y perspectiva histórica: Células de la cresta neural (contexto dentro jidos embrionarios (ectodermo, endodermo La cresta neural es una estructura transitoria del desarrollo embrionario, conceptualiza- y mesodermo), en un proceso reconocido de origen embrionario (ectodermo) la cual ción y perspectiva histórica, y origen evo- como gastrulación, ocurre la formación es considerada como una innovación de lutivo); 2. Aspectos moleculares del control del tubo neural (primera neurulación) y la los vertebrados, aunque poblaciones ho- genético de las células de la cresta neural diferenciación del tejido de la cresta neural mólogas de CCN han sido identificadas en (Separación de las CCN del tubo neural a partir del neuroectodermo, la diferencia- anfioxos. Consiste en un grupo de células (inducción, migración y diferenciación); ción del mesodermo y el plegamiento del que se localizan en la placa neural y que y 3. Modelo del desarrollo cráneo-facial embrión en dos planos a lo largo del eje durante la neurulación forman el tubo neu- (arcos branquiales). axial céfalo-caudal. En la superficie dorsal ral en un proceso similar a la invaginación del ectodermo, en el extremo cefálico, se del endodermo durante la gastrulación. En RESULTADOS forma un engrosamiento que constituye la una etapa posterior, las CCN migran a dife- placa neural cuyos extremos se levantan rentes destinos ubicados en el mesodermo De acuerdo a la metodología PRISMA se y conforman las crestas neurales, de tal subyacente al tubo neural para contribuir obtuvieron 623 artículos, de los cuales se manera que al centro de ellas se genera una con la formación de una serie de estructuras excluyeron 574 por no describir el papel de depresión en la línea media llamada surco principalmente de la cabeza y la cara.20,21 Volumen 23 Nº 2 2015 47 En 1868 el anatomista suizo Wilhelm ubicadas en los pliegues o crestas neurales * * His identifico una banda de células que en el límite entre la placa neural (neuroec- se encontraban a manera de un sándwich todermo) y la epidermis (ectodermo no entre el ectodermo embrionario y el tubo neural), sin embargo, no todas las CCN neural durante la etapa de neurulación en deben ser consideradas como células neu- A embriones de pollo. Esta banda de células rales, también hay células epidérmicas. Del fue llamada por His como Zwischenstrang mismo modo, existen células neurales que o “cordón intermedio” y fueron descritas no necesariamente se han diferenciado en como una población de células que daría las crestas neurales. El segundo enunciado origen a los ganglios craneales y espinales. explica que las CCN no se quedan en el Sin embargo sería Arthur Milnes Marshall tubo neural, sino que algunas poblaciones en 1879 quien denominaría a estas células de ellas migran antes del cierre del tubo a B como hoy en día se reconocen: células de diferentes destinos predeterminados. No la cresta neural. Aunque inicialmente este obstante, ha sido comprobado que esta grupo de células fue asociado al origen migración no ocurre una sola vez, sino de ganglios y nervios, fue Julia Platt en que se dan oleadas sucesivas de grupos de 1897, quien demostró tras sus estudios en células en sentido axial iniciando con el embriones de peces, que estas células con- mesencéfalo. Y, el tercer enunciado, pone tribuyen en la formación de los cartílagos en evidencia que las CCN una vez interac- C de la cabeza y de la dentina de los dientes; túan con el mesodermos de cada región se pero solo los estudios de Sven Horstadius diferencia y constituye una gran diversidad 50 años después, demostraron que una de células (melanocitos, odontoblastos, gran cantidad de tejidos y estructuras se células de Schwann), tejidos (cartílago, forman a partir de la migración de las hueso, dentina) y estructuras (ganglios, CCN.17,22 Inclusive, Brian Hall en 2000, nervios periféricos) que forman parte del propuso que la cresta neural se constituye desarrollo y regionalización cráneo-facial D en el cuarto tejido embrionario de los cor- (Figura 4).23 dados craneados, en donde el ectodermo y el endodermo serían las capas primarias Aunque se ha considerado que las CCNson Figura 3. Neurulación. A. Conformación de la germinativas durante los primeros estadios una innovación exclusiva de los vertebra- placa neural por diferenciación del ectodermo del desarrollo y a partir de las interacciones dos, Shimeld y Holland10 y Holland y Ho- a neuroectodermo inducido por la notocorda; B. Proyección de las crestas neurales inducidas por entre estos dos tejidos se conformaría una lland24 argumentaron que esta afirmación las células de la cresta neural (*) y conformación capa secundaria germinativa reconocida resulta controversial ya que estudios en del surco neural; C. Fusión de las crestas neura- como el mesodermo. Sin embargo, tras la anfioxos y ascidias (agnatos) han resultado les en la línea media para formar el tubo neural; D. Profundización del tubo neural en el mesoder- interacción entre el ectodermo neural y el positivos para estructuras homólogas, por mo por debajo del ectodermo y migración dorso- ectodermo epidérmico (probablemente con lo que el potencial para la diferenciación lateral de las CCN. Adaptado de http://teaching. contribución del mesodermo vecino) se de estas poblaciones de células ya se en- thehumanbrain.info/neuroanatomie.php?kap=2 desarrollan las crestas neurales, las cuales contraba presente en un antecesor de los pueden considerarsecomo una capa secun- vertebrados. Estos investigadores proponen daria germinativa debido a su capacidad de que las CCN se pudieron originar en el cialidad y expresión y regulación por parte generar diferentes tipos de células y múlti- límite entre la epidermis y la placa neural de genes específicos.10,15,26,27 Constituyen un ples tejidos y órganos. Dada la importancia de algún protocordado o cordado ancestro grupo de células que durante el desarrollo que Hall le da a las crestas neurales, el de los vertebrados, debido a la similitud de embrionario de los vertebrados migran mismo sugiere clasificar a los vertebrados la regulación genética. Propiedades como desde el límite del neuroectodermo con con cresta neural como “cristata”.1,22 la pluripotencialidad, delaminación y mi- el ectodermo restante en el dorso-lateral gración entre otras, si pudieron haber sido de los pliegues neurales a lo largo de Históricamente en la literatura especiali- adquisiciones nuevas de los vertebrados.14,25 casi todo el eje axial del tubo neural, en zada (biología molecular, genética de los dirección a las paredes faríngeas en donde vertebrados, zoología y paleontología) se En general, las CCN son una población cambiarán de una organización epitelial han manejado tres enunciados que son la de células embrionarias, definidas por su a una mesenquimal. Estas estructuras y base de la definición de las CCN. El primer origen en la región más dorsal del tubo sus derivados, agallas o branquias, arcos enunciado indica que estas células han sido neural, capacidad migratoria, pluripoten- branquiales, endoesqueleto mineralizado y 48 Revista Estomatología cartilaginoso, placodas neurogénicas, cere- bro segmentado y órganos sensoriales entre otros, se constituyen en innovaciones de los vertebrados, íntimamente relacionadas con el cambio del sistema de alimentación suspensívora-filtradora a una predadora activa.14,28,29 Células de la Células de la cresta neural cresta neural Entonces, las CCN son un tipo de célula Tipos de células Tubo Tejidos y órganos que se diferencia en las regiones laterales • Neuronas sensitivas neural • Ganglios espinales de los pliegues neurales durante el proceso •Neuronas colinérgicas •Sistema nervioso parasimpático •Neuronas adrenérgicas • Sistema nervioso simpático de neurulación gracias a la expresión de •Células satélite •Sistema nervioso periférico señales moleculares específicas que regulan •Células de Shwann •Glándula tiroides diferentes factores de transcripción, molé- •Células gliales • Cuerpo ultimo-branquial •Células productoras de calcitonina •Glándula adrenal culas de adhesión celular y glicoproteínas •Melanocitos •Esqueleto craneofacial de la matriz extracelular, todas ellas encar- •Condroblastos - condrocitos •Dientes •Osteoblastos - osteocitos •Dentina gadas deestabilizar el epitelio que forma la •Odontoblastos •Tejido conectivo cresta neural y de regular la delaminación •Fibroblastos •Musculo liso y la iniciación de la migración de dichas •Mesénquima cardiaco •Septo cardiaco •Mioblastos estriados •Dermis células como característica única del epite- • Mioblastos lisos •Córnea lio neural. Cuando los pliegues neurales se • Adipocitos •Endotelio y vasos sanguíneos fusionan para conformar el tubo neural, las • Células mesenquimales •Corazón •Cerebro CCN que residen en la línea media dorsal constituyen un neuroepitelio pseudoestrati- Figura 4. Derivados de las células de la cresta neural. Adaptado de Trainor PA et al (17). ficado a través de poblaciones heterogéneas de células pluripotenciales y de células con información específica precursora, tanto de ha demostrado que en el anfioxo (agnato) que se adapte perfectamente al significado su destino una vez inicie la migración como y en la ascidia (urocordado) se expresan tradicional de célula de la cresta neural. de las estructuras que desarrollarán.30 poblaciones de células diferenciadas de De hecho, aunque los cefalocordados, los los bordes de la placa neural, homólogas a urocordados y otros deutorostomados como Origen evolutivo: las CCN. De igual forma, investigaciones los equinodermos y hemi-cordados cuentan El surgimiento de las CCN coincide con el sobre las familias de genes, proteínas e con un tubo neural dorso-ventral, estos no surgimiento de los vertebrados, los cuales inductores de la formación de las crestas desarrollaron otros elementos derivados de pertenecen al filo de los cordados junto neurales encontrados en anfioxos y ascidias dicha población de células neurales como con los proto-cordados,quienes a su vez se sugieren que el potencial para desarrollar neuronas, ganglios, melanocitos, cartílago encuentran conformados por dos grupos, dichas crestas se encontraba desde los y tejido óseo. Es por ello que diferentes los cefalocordados (anfioxos) y los urocor- pre-vertebrados y que sólo los vertebrados autores indican que el surgimiento de la dados (ascidias). Estos tres grupos compar- desarrollaron la capacidad de migración y cresta neural es un acontecimiento especí- ten un patrón corporal similar que incluye la pluripotencialidad.10,25,32-34 fico de los vertebrados y que la diversidad un sistema nervioso dorsal, notocorda y morfológica sugiere cambios en el control hendiduras branquiales, que les permiten Por ejemplo, el tubo neural de los primeros del desarrollo, lo cuales requieren a su vez ser diferenciados de los deutorostomados vertebrados al igual que los protocordados, cambios en la regulación y expresión de los invertebrados.31-33 consiste en una estructura básica con un genes implicados.10,29,32-34 alto nivel de organización y conservación Tal como se manifestó, evolutivamente, las genética cuyo paso de una posición ven- Aspectos moleculares del control genéti- CCN son propias de los vertebrados, pero tral a una dorsal parece ser controlada, en co de las células de la cresta neural no se debe excluir un antecesor biológico ambos grupos, por mecanismos genéticos pre-cordado (cefalocordado o urocordado), similares, los genes SHH en la región La cabeza de los vertebrados se encuentra o de uno no cordado del tipo deuterostoma- ventral del tubo neural y los genes BMP conformada histo-embriológicamente por do (hemi-cordado o equinodermo) en cuyo en el ectodermo adyacente al tubo neu- dos tipos de mesénquima, el derivado sistema nervioso se diferenciaron inicial- ral. Sin embargo, los proto-cordados no directamente del mesodermo y el ectome- mente crestas neurales. Evidencia reciente cuentan con un grupo celular específico sénquima derivado de las crestas neurales.35 Volumen 23 Nº 2 2015 49 Durante la neurulación, los derivados del (BMP, Wnt, Notch, Fgf, RA) que inducen la especificación de células ectodérmicas ectodermo que recubren la notocorda se los cambios en el dorso del tubo neural y la como CCN), Pax3 (media la comunicación diferencian en el neuroectodermo e inician delaminación (señales Pax3, Msx, Zic) del entre el ectodermo tubo neural y el mes- con la formación del sistema nervioso cen- mesénquima en mesodermo y ectomesén- odermo de los somitas), rhoB (se une al tral a través del tubo neural; la notocorda quima, derivado de las CCN.33,45 complejo caderina-catenina separando las subyacente expresa un factor de trascrip- uniones célula-célula además de promover ción denominado Shh (Sonic Hedgehog o Luego de responder a diversas señales, la locomoción celular tras la polimerización “erizo sónico”) y el ectodermo superficial las CCN son inducidas mediante factores de actina y la unión de los microfilamentos que conformará la dermis expresa otro intrínsecos que a su vez le confieren las pro- a la membrana celular), Cad6 (regula la factor conocido como BMP (Bone Mor- piedades específicas a cada grupo de estas pérdida de caderina N en la superficie de las phogenetic Protein o proteína morfogénica células. De esta forma, el control del ciclo células), Msx1, Msx2, y Wnt 1 (BMP/Wnt de hueso), ambos factores influyen en la celular del mesodermo y la subsecuente inducen cambios en el complejo formado dorsalización, alargamiento, plegamiento, diferenciación y segregación de las CCN por caderina-catenina–membrana basal– y cierre y formación del tubo neural, y en la están a cargo de las señales Myc y AP-2; los filamentos de actina –citoesqueleto– a inducción de las crestas neurales, todo ello la adhesión celular, el ciclo de crecimiento través de rhoB).38,46,47 regulado por las proteínasNoggin (nogina) y los cambios en el citoesqueleto, procesos y Cordin (cordina).17,35-40 De igual forma que contribuyen con la transición del epi- Otro aspecto importante de resaltar es que miembros de las familias Snail-1y Snail-2 telio al mesénquima, son controlados por durante la fase pre-migratoria las CCN (antiguo Slug) se comportan como marca- Sox9 (Snail1/2, LSox5).16,44 presentan una marcada actividad mitóti- dores del inicio del desarrollo ontogénico ca, por tanto, la delaminación y posterior de la cresta neural (diferenciación de las Separación de las CCN del tubo neural: migración la hacen en la fase S del ciclo células epitelio-mesenquimales a CCN), La separación o delaminación de las CCN celular, ya que en esta fase se genera la po- como ha sido evidenciado en embriones de y su posterior migración representa una sibilidad que la célula pueda moverse y por pollo, ratón y peces.37 Además, los factores característica única del neuroectodermo, ende migrar. El proceso de transición de la BMP, que pertenecen a la superfamilia muy similar a otros procesos biológicos fase G1 a S también es regulada por BMP.38 de los genes Tgf-ß, y los genes foxd3, como la migración y diferenciación de las promueven la formación (inducción) y células del ectodermo que se invaginan Inducción: regulación (delaminación) de la cresta para conformar el tubo neural o en procesos Durante la neurulación, el ectodermo neural y su contribución en el desarrollo de patológicos como la migración de células embrionario se subdivide en el neuroec- las estructuras craneofaciales, incluidas las tumorales durante la metástasis. Para que todermo y en el ectodermo epidérmico. mandíbulas (maxilar y mandíbula propia- las CCN se desprendan e inicien el pro- En el límite entre ambos, en el borde de mente dicha).39,41 ceso de migración, proteínas de adhesión la placa neural, se diferencian las crestas célula-célula de los desmosomas y célula- neuralesa partir de la expresión temprana La formación de los pliegues neurales con- membrana basal de los hemidesmosomas de marcadores específicos que incluyen siste en un proceso altamente especializado deben actuar de forma coordinada junto diferentes factores de la transcripción el cual es regulado por señales moleculares con componentes del citoesqueleto, pro- (Snail1, Snail2, AP2, Foxd3, PAX3, Sox9 del tipo BMP, Wnt y Fgf. De esta forma teínas de la matriz extracelular y factores y Zic5 entre otros). Estudios en modelos Bmp4 y Bmp7 se expresan en el ectodermo de transcripción (TGF-β1 y TGF-β2). Por animales (anfibios–Xenopus–, peces –ze- y son los responsables del mantenimiento supuesto, este proceso morfogenético re- brafish–, pollos y ratones) sugieren que de los genes Msx1, Msx2 y Snail2 útiles en quiere del control genético de diferentes BMP, Wnt/FGF y Snail/Slug median las la especialización de la placa neural y las señales expresadas a lo largo del dorso interacciones entre el ectodermo neural y crestas neurales. Además BMPes requeri- del tubo neural, a la supresión en la región el ectodermo epidérmico que dan origen a do para la migración de las CCN hacia el cefálica de BMP4 y al desarrollo de los la cresta neural.22,38 primordio facial, el cual se desarrolla bajo somitas a través de la relación molecular la influencia de otros genes como Fgf4 y entre el mesodermo intraembrionario pa- De esta forma y una vez conformada es- Shh.42 Otros factores que contribuyen con raxial y el neuroectodermo. Otros grupos de tructuralmente, la cresta neural se puede el origen y desarrollo de la cesta neural genes dependientes de la expresión inicial regionalizar en tres dominios a partir de son AP2, Id2, Id3,Snail/Slug (Snail1 y de BMP y asociados a la separación de las señales inductoras provenientes de la placa Snail2), Sox9, Sox10 y LSox5.28,43,44 Si se CCN del tubo neural son Snail2 (regula neural y del ectodermo superficial (Wnt, realiza una sinapsis de las rutas genéticas la delaminación en la región cefálica tras Bmp4 y Bmp7): 1. Las CCN craneales o involucradas en el desarrollo de la cresta promover factores que disocian las uniones cefálicas asociadas a los romobómeros 1 neural, primero se activan los factores estrechas entre células), FoxD3 (esencial en y 2 que migran en sentido dorso-lateral 50 Revista Estomatología para producir el mesénquimacraneofacial caderina E y caderina N). Una vez dela- y yunque y los huesos de la cara a través del primer arco faríngeo que se diferencia minadas las células basales, las células del proceso frontonasal; 2. Las células de en cartílago, hueso, neuronas craneales, apicales conforman una membrana basal los rombómeros 4 migran hacia el segundo células gliales, melanocitos y tejidos co- nueva sobre el tubo neural.48 De esta forma, arco faríngeo (arco hioideo) y forman el nectivos de origen mesenquimático de la las células desprendidas de la membrana cartílago hioideo y el hueso estribo; 3. Las cara (en esta región las células invaden los basal establecen tres rutas migratorias: una células de los rombómeros 6 migran hacia arcos y las bolsas faríngeas para dar origen ventral (células que rodean la notocorda y el los terceros y cuartos arcos faríngeos para a las células del timo, los odontoblastos, tubo neural), una lateral (células por debajo formar el timo, la paratiroides y la tiroides.22 los huesos martillo y yunque del oído me- del ectodermo) y una dorsal (células que dio, los huesos de la cara y la mandíbula), constituyen las dos terceras partes caudales Diferenciación: asociadas al romobómero 4 que migran de cada somita). De acuerdo al desarrollo Uno de los aspectos más relevantes de al segundo arco faríngeo y dan origen al embrionario, en anfibios y aves, la migra- las CCN es la capacidad que tienen para hueso hioides y el hueso estribo del oído ción ocurre cuando las crestas neurales se diferenciarse en diferentes tipos de células, medio, y asociadas al romobómero 6 y 7 han cerrado completamente para formar es decir su pluripotencialidad. Aunque los que migran hacia el tercer arco faríngeo; el tubo neural y expresan Snail1 y Snail2, mecanismos que regulan esta diferencia- 2. Las CCN del tronco asociadas a los mientras que en los seres humanos, las cé- ción no son del todo comprendidos, se somitas 6 en adelanteque migran en tres lulas migran más temprano cuando el tubo ha podido encontrar una correspondencia rutas, en sentido ventrolateral para formar neural aún no se ha cerrado.49 entre la posición de las células a lo largo los cartílagos de la columna vertebral, los del eje longitudinal del tubo neural y las ganglios raquídeos dorsales y la médula su- Por tanto, para que ocurra la migración, poblaciones de células diferenciadas; por prarrenal, en sentido ventral para formar los las CCN deben desprenderse del neuroec- ejemplo, las células de la región cefálica se gángliossimpáticos, las células cromafines todermo, degradar matriz extracelular, re- van a diferenciar en los huesos y cartílagos de la médula suprarrenal y los grupos de organizar el citoesqueleto para favorecer la de la cara.22 Según Shimeld y Holland,10 la neuronas que rodean a la aorta, y en sen- locomoción y establecer una ruta de migra- evolución de las crestas neurales fue algo tido dorsolateral para diferenciarse en los ción hasta su sitio específico final, procesos gradual e implicó dos oleadas sucesivas melanocitos que invaden la epidermis y los celulares regulados inicialmente por TGF-β de poblaciones celulares, una primera plu- folículos pilosos; y 3. Las CCN vagales y y luego de manera tardía por Eph-B2, un ripotencial de células mesenquimales que sacrasasociadas al romboencéfalo posterior grupo de factores de crecimiento y sus migran ventralmente y que van a formar que forman los ganglios parasimpáticos respectivos receptores que “marcan” la ruta cartílago, huesos y tejido conectivo del entéricos del intestino; y las CCN cardiacas, migratoria para que las células modifiquen estroma de la tiroides y el timo; y otras las cuales se diferencian en melanocitos, la matriz extracelular tras la secreción de que migran dorsalmente y que se diferen- neuronas, cartílago, tejido conectivo del activadores de plasminógeno y metalopro- cian en células gliales que posteriormente tercero, cuarto y sexto arcos faríngeos y el teinasasque favorecen la locomoción, ade- inervan las placodas neurogénicas. Ambas tabique tronco-conal del troncoarterioso.1 más de promover la presencia de integrinas poblaciones de células y su potencial di- (impide desorientación de la ruta migratoria ferenciador, sus derivados, sus patrones Migración: y en consecuencia apoptosis), fibronecti- de desarrollo y su susceptibilidad de ser Las CCNinician su migración una vez inte- na, trombospondina, laminina, tenascina, influenciadas por ciertas estructuras regio- ractúen con señales entre las crestas neura- colágeno tipo IV y ácido hialurónico.21,22 nales, delimitan el desarrollo del esquema les (Msx1, Pax1), el mesodermo adyacente La migración de las células cesa cuando corporal de los vertebrados. (Fgf8) y el ectodermo epidérmico (Wnt, localmente, en el mesénquima, la matriz Bmp4 y Bmp7). Nichols describió que para extracelular se remodela produciendo abun- Siguiendo con el desarrollo embrionario, poder iniciar con la migración, las células dante condroitín sulfato y disminuyendo a la cuarta semana de vida intrauterina, basales de la cresta neural se expanden y la cantidad de colágeno, lo que dificulta el el tubo neural se divide en tres partes, en sus organelas se polarizan hacia la región paso físico de las células.49 la parte anterior se forma el prosencéfalo, basal del ectodermo epidérmico, pierden en el medio el mesencéfalo y la parte los contactos célula-célula, se separan de De interés en esta revisión, las CCN cra- posterior el romboencéfalo (segmentado la membrana basal y finalmente adoptan un neales o cefálicas se desplazan en sentido en siete u ocho pares de rombómeros). patrón morfológico de célula mesenquima- ventral hasta los rombómeros 6 a través El romboencéfalo, desde punto de vista tosa, de tal forma que la transiciónepitelio- de tres rutas migratorias: 1. Las células evolutivo, ha surgido como el segmento mesénquima de las CCN induce la pérdida de los rombómeros 1 y 2 migran hacia el más posterior del tubo neural desde los pri- de uniones célula-célula tras la pérdida en primer arco faríngeo (arco mandibular) y meros gnatostomados y es regulado por la las moléculas de adhesión como N-CAM, forman la mandíbula, los huesos martillo expresión de factores de transcripción Hox, Volumen 23 Nº 2 2015 51 Kreisler, Krox20, señales moleculares Eph cumfaríngeas formarán el tercero y cuarto dura cefálica y derivados, y células de las y Ephrins, receptores de membrana RAR y arcos branquiales y sus derivados.35 almohadillas conotroncales cardíacas.1,15 RXR, y enzimas envueltas en la biosíntesis de acido retinoico. De igual forma, factores Estudios actuales sugieren que además de Sin embargo, tal como lo manifiesta clave como BMP, Fgf, Wnt y Shh, influyen los genes Hox, genes Wnt, Fgf y Tgf-ß Duque,14 se debe tener en cuenta que el en el romboencéfalo durante el plegamiento pertenecientes a la superfamilia Shh –secre- desarrollo de una estructura no depende dorso-ventral del embrión.25,50 tados por el mesodermo– regulan la migra- únicamente de la información que llevan ción de la CCN durante diferentes estadios consigo las CCN durante su migración. El Cuando se cierra el tubo neural, las células del desarrollo de los arcos branquiales.45,52-54 ectodermo, el endodermo, el mesodermo, del ectodermo que recubren del mesencé- la notocorda y sus derivados, aportan in- falo hasta los rombómeros 7 y 8 continúan Al igual que la familia de factores de formación importante cuya interacción y con su crecimiento y proliferación, se di- transcripción Dlx, los cuales han permitido sus relaciones moleculares dadas por los ferencian en un mesénquima derivado del el desarrollo de las crestas neurales, las segmentos faríngeos o braquiómeros (unión ectodermo o ectomesénquima y organizan placodas y los arcos branquiales durante de las células neurales post-migratorias y el las crestas neurales (regulados por los genes el desarrollo ontogénico y evolutivo de los mesodermo cefálico) permiten el correcto AP2).28 A la quinta semana de vida intraute- vertebrados.51 La expresión de este grupo desarrollo de una estructura en particular. rina, de lugares específicos migran células de genes cumple un rol fundamental en hacia los lados del embrión y ocupan sitios el establecimiento de la identidad de los Modelo de desarrollo cráneo-facial específicos en las paredes faríngeas por diferentes arcos branquiales y la identidad debajo de la epidermis mediante el control de los procesos maxilar y mandibular, deri- En los vertebrados la mayoría de compo- posicional de genes mensajeros conocidos vados del primer arco branquial.56 De igual nentes de la cabeza (neurocráneo y visce- de acuerdo al modelo clásico del desarrollo manera estos genes han sido implicados en rocráneo) son derivados de la cresta neural, craneo-facial como Hox. Estos mensajeros el desarrollo de los dientes.55 incluyendo tejidos mesenquimales como sólo son expresados por las vesículas óticas el tejido conectivo, el tejido muscular y el y los rombómeros 3 y 5, de tal forma que De esta forma CCN trigeminales de la tejido óseo, diferenciados a partir de célu- se constituyen en los reguladores de las cresta neural del mesencéfalo caudal y de las del ectodermo, por lo que en conjunto células neurales.17,26,29,31,51 los tres primeros rombómeros constituirán estos tejidos derivados son denominados el arco branquial mandibular, las CCN durante el desarrollo embrionario como Luego de la migración y de ubicarse en el de la parte posterior del rombómero dos, ectomesénquima.22 que será el arco branquial mandibular, el el rombómero cuatro y la parte anterior ectomesénquima induce la diferenciación del rombómero cinco constituirán el arco El desarrollo morfo-funcional cráneo-facial de las CCN trigeminales mediante el factor branquial hioideo, y los demás arcos (III y de los vertebrados se caracteriza por el de crecimiento Fgf (factor de crecimiento IV) serán constituidos por las CCN de los acontecimiento de procesos organizados de fibroblastos) en tres subpoblaciones, rombómeros cinco, seis y siete.57-60 de manera jerárquica dentro de los cuales de las cuales las células pre-mandibulares la comunicación intercelular, las relaciones y las células mandibulares cumplen un Las CCN migran desde el tubo neural para topográficas entre los tejidos conectivos, papel fundamental en el desarrollo de contribuir con el desarrollo de estructuras las CCN y la mediación de factores epi- las mandíbulas. Las pre-mandibulares se propias de los cordados vertebrados como genéticos específicos cumplen un papel diferenciarán en las células pre-ópticas y el mesénquima de los arcos branquiales fundamental en cada etapa embrionaria. las células post-ópticas, en donde las pre- y sus derivados (mandíbulas), ganglios ópticas se distribuirán en la región peri- espinales y nervios craneales, células de Es por ello que los estudios de embriología nasal y contribuirán con la formación de Schwann, partes de las meninges (piama- comparada y los cambios que suceden en el los procesos nasales laterales y mediales, dre y aracnoides), células cromafines de desarrollo embrionario –de la mano con los y las post-ópticas desarrollarán el cartílago la médula adrenal, células pigmentarias estudios de biologíamolecular– han permi- trabecular del neuro-cráneo que contribuirá del cuerpo (melanocitos –excepto los de tido identificar qué genes participan en la igualmente con la formación de los pro- la retina y sistema nervioso–), varios tipos expresión y regulación de dichos cambios. cesos nasales. Las células mandibulares de células productoras de hormonas, odon- De esta forma, los estudios comparativos formarán el arco branquial mandibular que toblastos (que posteriormente secretaran se constituyen en el punto de partida para ulteriormente derivará los procesos maxi- la dentina y el esmalte), buena parte del guiar la filogenia de los vertebrados con lares y mandibulares. Las células hioideas hueso, cartílago y tejidos conectivos de las base al desarrollo y evolución de los teji- formarán el arco branquial hioideo y otros estructuras craneofaciales, dermatocráneo, dos mineralizados (cartílago, tejido óseo derivados de la faringe, y las células cir- cápsulas sensoriales, dermis facial, arma- y dientes).35 52 Revista Estomatología El concepto clásico de la diversidad y • Expresión neural de • Expresión mandibular • Represión mandibular especialización regional del desarrollo Snail, Hox y Dlx. de Hoxy Dlx. de Hox. cráneo-facial de los vertebrados implica los •No hay migración de •Células de la cresta •Expresión mandibular células de la cresta neural adquieren de Dlx. derivados de las CCN tras su interacción neural. capacidad migratoria. • Migración de células regional con el tejido mesenquimatoso. •Posibles precursores •No hay mandíbulas. de la cresta neural. de células de la cresta • Aparecen las Estudios moleculares en embriones de ra- neural. mandíbulas. tones, aves y peces le han conferido soporte •No hay mandíbulas. a la teoría de mayor aceptación en la actua- lidad, reconocida como “flexibilidad de las CCN y la regulación independiente de los genes”, la cual pretende constituirse en el modelo científico que describa el desarrollo cráneo-facial en el cual las CCN responden Anfioxos Lampreas Anfibios, pez cebra, pollo y ratón y se adaptan al ambiente en el cual emigran, Cefalocordados Agnatos Gnatostomados de tal forma que “modelan” su identidad para configurar en el mesodermo craneal Figura 5. Origen de las CCN durante la evolución de los vertebrados. Adaptado de Trainor PA et al.17 un tejido o una estructura específica. No obstante, el destino de las células una vez migran desde la cresta neural puede en- contrarse pre-programado genéticamente.17 expresión ocurre en los agnatos (Figura 5). y lateralmente por el primer par de arcos De esta forma la diferenciación de cada uno branquiales. Además, se encuentra separa- El desarrollo de la cabeza y la cara impli- de los elementos que conforman la cabeza do del intestino primitivo por la membrana canuna serie de modificaciones sucedáneas y la cara de los vertebrados dependen de bucofaríngea. Así, los arcos branquiales se en las diferentes especies de vertebrados la expresión y supresión (sus señales mo- constituyen en la pared faríngea –alrededor durante la evolución, no solo desde el punto leculares) de diferentes familias de genesy del intestino primitivo– a expensas de un de vista morfológico, sino también en la de la interacción de las CCN con el tejido engrosamiento del mesodermo de la placa expresión de los genes que regulan princi- conectivo. No obstante, dado el avance lateral y de las CCN. Consisten básicamen- palmente la diferenciación, especificidad, técnico y metodológico de la morfología te en seis engrosamientos cilíndricos (en los migración e interacción con los tejidos comparada a través del desarrollo de la seres humanos el quinto es transitorio y el mesenquimales de las CCN. Un grupo de embriología comparada, es plausible pensar cuarto y el sexto de fusionan) los cuales esos genes conforma la familia Hox, la cual que las secuencias evolutivas pueden ser se extienden desde la pared lateral de la dirige la conformación histológica del tubo deducidas por el análisis de las secuencias faringe hacia la línea media próximo a su neural, de la cresta neural y de las placodas del desarrollo embrionario, por lo que re- par contra-lateral. Los arcos se encuentran en los vertebrados. De hecho, estudios lle- sulta fundamental destacar lo manifestado separados entre sí, externamente por las vados a cabo en agnatos demostraron que por Duque (14), ya que en la actualidad hendiduras branquiales del ectodermo e estructuras homólogas se formaron en los la investigación está dirigida a demostrar internamente por las bolsas faríngeas del cefalocordados y en los urocordados antes que no solo las CCN juegan un papel pre- endodermo. En los vertebrados, cada arco que las CCN contaran con su capacidad ponderante en el desarrollo craneo-facial branquial tiene una estructura similar.15,18,64 migratoria.32,61 de los vertebrados, sino también en el de las placodas y del ectodermo adyacente al Kardong describió como los antecesores de Una de las estructuras cráneo-faciales ca- tubo neural en su extremo mas cefálico.63 los vertebrados (proto-cordados) contaban racterística de los vertebrados y que se de- con un sistema alimentario filtrador que sarrollo partir de la habilidad migratoria de Arcos branquiales: consistía en una cesta braquial de tejido las CCN fue la mandíbula, acontecimiento Finalmente, para comprender el desarrollo conectivo fibroso derivada del mesodermo fundamental en la evolución que condujo evolutivo de la cabeza y de la cara de los y que se constituyó en el antecesor filoge- a la transición de un tipo de alimentación vertebrados, es necesario conocer la com- nético del sistema braquial de los vertebra- filtradora sésil a una depredadora activa.15,17 posición y formación del sistema de arcos dos.8 Ya en los cordados gnatostomados, se La mandíbula evoluciona a partir del primer faríngeos o branquiales. Desde el punto desarrolló un sistema alimentario articulado arco branquial de los vertebrados primiti- de vista embrionario, el estomodeo o boca mucho más complejo originado a partir de vos, para lo cual se requirió de la participa- primitiva se encuentra delimitada en la par- la presencia y desarrollo de las CCN, las ción de genes como Msx, Fgf y Bmp62 y de te superior por la placa neural, en la parte cuales migran desde el tubo neural hasta la supresión de los genes Hox y Dlx61 cuya inferior por la placa cardiaca en desarrollo las paredes faríngeas respectivas para Volumen 23 Nº 2 2015 53 contribuir con el desarrollo de los arcos forman la parte caudal del mescencéfalo branquiales. Es importante resaltar que en- y la parte cefálica del romoboencéfalo, las tre el ectodermo y el endodermo branquial CCN hioideas (zona del rombómero 3) co- existe tejido mesodérmico mesenquimal lonizan el arco hiomandibular, y la tercera que resulta invadido por CCN y que a su sub-población de las CCN (zonas de los vez se constituye en el mayor componente rombómeros 6 y 7) migran hacia los arcos del mesodermo de los arcos.14 branquiales mas caudales.13,35 Moore y Pers- aud describen un arco branquial (en el caso Cada arco branquial se encuentra separado de los seres humanos arco faríngeo) como del subsiguiente en el exterior por las hen- un núcleo de mesénquima proveniente de diduras branquiales (invaginaciones del las CCN cubierto por ectodermo (superfi- ectodermo) y en su interior por las bolsas cial), rodeado por endodermo (interno) y Figura 6. Migración de las CCN. A. Primera faríngeas (evaginaciones del endodermo constituido por un arco aórtico, un cilindro sub-población de CCN (trigeminales) migran intestino primitivo) que se confrontan cartilaginoso, un componente muscular y al primer –1– arco faríngeo; B. Segunda sub- entre si para conformar las membranas un nervio (Figura 6).3 población de CCN (hioideas) migran al segundo –2– arco faríngeo; C. Tercera sub-población de branquiales. Todas estas estructuras –arcos, CCN (zonas de los rombómeros 6 y 7) migran bolsas, hendiduras y membranas– confor- CONCLUSIÓN al cuarto-sexto –4-6– arco faríngeo. Adaptado man el aparato branquial.En los peces los de Sadler (2). arcos branquiales sostienen a las agallas o Tal como se ha descrito, la cresta neural branquias (de allí su nombre filogenético) se ha considerado como el cuarto tejido respiratorias las cuales consisten enunas embrionario, que derivado del ectodermo, 4. Rychel AL, Smith SE, Shimamoto HT, ranuras producto de la comunicación de las se constituye en un éxito de la adaptación Swalla BJ. Evolution and development hendiduras y las bolsas. En los amniotos, evolutiva de los vertebrados, lo que ha per- of the chordates: collagen and pharyngeal las bolsas faríngeas nunca se comunican mitido el desarrollo –a partir de la CCN– de cartilage. Mol Biol Evol. 2006; 23(3):541- con las hendiduras branquiales, a excepción una serie de estructuras cráneo-faciales que 9. de la primera que constituye el conducto les permitieron pasar de un estilo de vida 5. Cameron CB, Garey JR, Swalla BJ. auditivo externo.14 suspensívora-filtradora a una predadora Evolution of the chordate body plan: activa mucho mas eficiente. New insights from phylogenetic analyses De igual forma, cada arco branquial se of deuterostome phyla. PNAS. 2000; encuentra constituido por un arco aórtico, AGRADECIMIENTOS 97(9):4469-74. un componente muscular, un nervio y un 6. Gerhart J, Lowe C,Kirschner M. bastón cartilaginoso, los cuales reciben Esta revisión sistemática de la literatura Hemichordates and the origin of chordates. contribuciones endodérmicas, mesodérmi- fue desarrollada en el marco del proyecto CurrOpin Genet Dev 2005, 15(4):461-7. cas, ectodérmicas y de las crestas neurales de investigación “Atlas histológico del 7. Winchel CJ, Sullivam J, Cameron CB, rara contribuir con la histogenia de huesos, desarrollo embrionario –estadios de Wits- Swalla BJ, Mallatt. Evaluating hypotheses cartílagos y tejido conectivo.31,51,65-67 Cada chi– de la rata albina Wistar (Rattus norve- of deuterostome phylogeny and Chordate bastón de cartílago se encuentra consti- gicus)”, el cual fue financiado a través de Evolution with new LSU and SSU tuido por cinco elementos articulados, los la Convocatoria Interna de Investigaciones ribosomal DNA data. Mol Biol Evol. cuales fueron descritos por Kardong8 en Capital Semilla 2014-2015 de la Pontificia 2002; 19(5):762-76. orden dorso-ventral: faringo-branquial, Universidad Javeriana (Cali, Colombia). 8. Kardong KV. Vertebrates: comparative epi-branquial, cerato-branquial, hipo- anatomy, function and evolution. Sixth branquial y basi-branquial. Para el caso REFERENCIAS edition. Mc. Graw Hill: New York; 2012. de los arcos branquiales, estos se numeran 9. Forey PL, Janvier P. Agnathans and the en sentido cefalo-caudal. El primer arco, 1. Gilbert SF. Biología del desarrollo. origin of jawed vertebrates. Nature. 1993; en los gnatostomados, se denomina man- Séptima edición. Editorial Médica 361:129-34. dibular, el segundo arco hiomandibular y Panamericana: Buenos Aires; 2006. 10. Shimeld SM, Holland PWH. Vertebrate los subsiguientes de forma numérica. Cabe 2. Sadler TW. Embriología médica de innovations. PNAS. 2000; 97(9):4449-52. recordar que estos tres grupos de arcos se Langman. 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