CAPÍTULO 10 BASIDIOMICETOS (DIVISIÓN BASIDIOMYCOTA) Este grupo de hongos contiene más de 30,000 especies descritas, de las cuales lasmás conocidas son las setas o champiñones. Otras especies notables de basidiomicetos son los hongos gelatinosos, las royas, las estrellas de tierra, los tiznes (tizones o carbones) y los pedos de bruja. Estos nombres corresponden a la denominación dada al basidiocarpo o basidioma, que es el órgano reproductivo sexual y la parte más conspicua del hongo, la cual es sostenida nutricionalmente por el extenso micelio que subyace en el sustrato en el que vive el hongo. Generalidades1,2 Estos organismos se caracterizan por el llamativo cuerpo fructífero en forma de sombrilla al que todo el mundo asocia con la palabra hongo. Si bien muchas especies son comestibles y benéficas para la humanidad, hay algunas extremadamente dañinas para los cultivos, como las royas y los tizones3. La estructura común a todos los basidiomicetos es el basidio, órgano homólogo y quizá derivado del asco de los ascomicetos. El basidio se origina como una estructura binucleada en la que se lleva a cabo la cariogamia y la meiosis, siendo notable el hecho que las basidiosporas por él producidas están situadas por fuera, a diferencia de los ascomicetos que conservan sus ascosporas dentro del asco. El ciclo de vida típico de los basidiomicetos consta de un estado diploide muy corto y uno dicariótico mucho más prolongado (Figura 10.1), el cual se explica a continuación. Figura 10.1. Ciclo de vida de un basidiomiceto. A) Espora liberada de un basidio que germina y produce un micelio haploide, el cual origina un micelio dicariótico (B), tras fusionarse con otro micelio haploide compatible (C). El micelio dicariota es longevo y se organiza en una estructura macroscópica llamada basidiocarpo que inicia como una esfera de hifas con poca organización (D), la cual se desarrolla hasta una seta compleja en la que se puede distinguir: E) Volva, F) médula del pié, G) láminas o lamelas, H) velo, I) píleo, J) basidios en las lamelas, K) dicarión que da lugar al basidio en la secuencia ilustrada, L) anillo, M) pié. Con información de A.R.S.U.S.D.A.§ La norma es que las basidiosporas contengan un solo núcelo haploide, ya que se originaron por meiosis. Su germinación origina un micelio haploide monocariótico, el cual va adquiriendo septos que originan células uninucleadas. Esta fase del ciclo es de corta duración, pues los micelios monocarióticos se buscan y fusionan sus citoplasmas (plasmogamia). Cuando esto ocurre los núcleos de cada hifa fluyen a la otra, lográndose un intercambio nuclear que es seguido por la migración de los núcleos a lo largo de las hifas. Las hifas que resultan de este fenómeno poseen ahora núcleos de dos tipos genéticos, por lo que se dice que son dicarióticas, es decir, poseen la condición n + n. Este micelio prolifera manteniendo esta situación genética por bastante tiempo, lo cual logra mediante la formación de conexiones en asa (Figura 10.2A). Los micelios dicarióticos son identificables porque las conexiones en asa dejan una huella permanente de su existencia (Figura 10.2B). Cuando las condiciones ambientales son apropiadas, este micelio dicariótico experimenta cambios morfogenéticos que inician la formación del basidioma. Éste posee células estériles y fértiles, todas en la condición dicariótica. En las células fértiles, llamadas basidios, los dos núcleos haploides experimentan cariogamia y producen un nuevo núcleo diploide (2n), el cual entra rápidamete en meiosis originando así cuatro núcleos hijos haploides. En la superficie del basidio usualmente se desarrollan cuatro prolongaciones citoplasmáticas externas denominadas esterigmas, en cuyos respectivos ápices se formarán las iniciales de las basidiosporas. Figura 10.2. Conexiones en asa en los basidiomicetos. A) Esquema que muestra la formación del asa y la perpetuación del estado dicariótico: a) hifa terminal dicariótica madura con asa, b) formación de un abultamiento en la pared de la hifa terminal, más o menos entre los dos núcleos, c) división de los núcleos por mitosis, d) el núcleo más terminal se asocia al asa en formación y uno de sus núcleos hijos queda en el interior de dicha estructura. El otro núcleo recientemente formado se ubica lejos del ápice de la hifa y se separa de la célula terminal mediante un septo, formando así una célula uninucleada, la cual es contactada por el asa que continúa doblándose, e) disolución de las paredes celulares en el punto de contacto del asa con la célula posterior, con la siguiente entrada del núcleo del asa en la célula uninucleada, reconstituyendo la condición n + n. En la base del asa se forma un septo que separa las células permanentemente. B) Fotografía al microscopio de luz mostrando la existencia de una conexión en asa en una hifa de un basidiomiceto.§ El ápice de los esterigmas es de pared delgada y se dilata formando una estructura globosa en la que sucede la deposición continua de capas en su pared.3. Estas estructuras globosas se consideran células iniciales de las basidiosporas y están llenas de vesículas al principio. Universidad de Edimburgo. La basidiospora en formación recibe su núcleo debido a la intervención de los microtúbulos del citoplasma. los cuales también ayudan a migrar otros organelos.§ . el citoplasma del esterigma y el de la basidiospora se separan mediante la formación de un tapón en su punto de unión. mientras que metabasidio se asocia con el desarrollo de la meiosis. con esterigmas (B) y basidiosporas maduras (C). Fotografía electrónica de barrido de varios basidios (A). pero luego ganan mitocondrias y otros organelos. la cual se origina luego de la cariogamia. la cual ha originado una nutrida terminología que se usa con fines taxonómicos. El basidiocarpo maduro tiene como unidad estructural básica a los basidios. Lo más común es que ambos sean parte del mismo compartimento celular. que se caracterizan por poseer sus ápices dilatados. sobre los cuales hay generalmente cuatro esterigmas con sus respectivas basidiosporas (Figura 10. lugar donde se desarrolla el apéndice hilar. se ha usado el término probasidio para indicar la célula en la que ocurre la cariogamia. Entonces sucede la migración de los núcelos haploides a cada uno de los esterigmas y luego a las inciales. Foto de C Jeffree y J Deacon. Al final.3). Instituto de Biología Celular y Molecular. la cual se va engrosando paulatinamente. Es notable el hecho que los basidios presentan una gran variedad morfológica. Este apéndice es muy importante para la descarga de la basidiospora madura. Como el basidio altera su estructura a medida que se desarrolla. pero a veces se da que el metabasidio es una extensión del probasidio. Figura 10. de formas globosas o alargadas. con septos transversales o verticales que separan los núcleos hijos originados por meiosis. Los núcleos son genéticamente iguales y el micelio en cuestión puede formar basidiocarpos. Coprinus y Schizophyllum. mientras que cuando es fragmentado. En S. se le denomina fragmobasidio. de los cuales hasta un 25% presentan tipos apareantes determinados por alelos de un único locus. la formación inicial del asa.Cuando el basidio es entero y se compone de un solo espacio celular. Cuando dos de estos micelios se encuentran. puede decirse que es común entre los basidiomicetos pero ocurre mucho menos frecuentemente que entre los ascomicetos. En cuanto a la reproducción asexual. Una vez el basidiocarpo está maduro. Los locus A están involucrados en la formación de pares de núcleos. pero no se han observado otras características claves como núcleos paredaos y conexiones en asa. ocurre la plasmogamia y se regenera el estado dicarionte (n + n). y Bα y Bβ cercanamente ligados en otro cromosoma. el apareamiento es más complicado ya que involucra más de un par de genes en diferentes cromosomas y se le denomina bifactorial (tetrapolar). son los principales mecanismos conocidos. que es capaz de fructificar. mientras que los locus B se ocupan al parecer de la migración de los núcleos y de la fusión del extremo del asa con la hifa principal. también evidenciado en Coprinus. clamidosporas y oidios. Genética y compatibilidad1. donde una basidiospora germina y produce un micelio que rápidamente se organiza en segmentos binucleados con conexiones en asa. Si bien cualquier micelio homocariótico puede fusionarse con cualquier otro micelio homocariótico.2 Alrededor de un 10% de los basidiomicetos son homotálicos. . Esto hace evidente que la gran mayoría de los basidiomicetos son heterotálicos (90%). la división nuclear y la producción de septos. El homotalismo primario se ha caracterizado en Coprinus. es común referirse a él como holobasidio. A este tipo de heterotalismo se le denomina unifactorial (bipolar) y se le ha reportado en las royas. commune hay cuatro locus en dos cromosomas y su función es regular el cambio de un micelio homocariótico estéril. por lo que el número de combinaciones posibles es muy alto. Los locus son denominados Aα y Aβ. En las otras especies. La germinación de las esporas produce un micelio dicariótico con conexiones en asa. presentan reproducción sexual en un solo talo autocompatible. ubicados cercanamente en un mismo cromosoma. Se ha identificado tres clases de esta condición: homotalismo primario. los tizones. El tercer tipo de homotalismo es raro y de difícil clasificación. los afiloforales y algunas especies levaduriformes. secundario y sin clasificar. La mayoría de los basidiomicetos tienen más de un par de alelos en cada locus. Es notable también el hecho que los esterigmas pueden variar en tamaño y forma. a uno dicariótico fértil que puede producir basidios. desde pequeñas espículas hasta estructuras más masivas. las cuales germinan produciendo micelios haploides. Algunos ejemplos estudiados incluyen Ustilago. se verifica la dispersión de las basidiosporas haploides. Tanto los órganos reproductivos como el micelio somático pueden producir estas estructuras de reproducción asexual. La yemación y la producción de conidias. que reinicia el ciclo de vida. En el homotalismo secundario o falso homotalismo (pseudohomotalismo). es decir. Ha sido observado en Agaricus campetris porque el micelio derivado de una sola espora puede fructificar. los basidios poseen sólo dos basidiosporas que son heterocarióticas. el micelio secundario resultante no conducirá a una reproducción sexual completamente exitosa si los parentales no difieren en los locus Aα y/o Aβ y en el Bα y/o Bβ. Clase Agaricomycetes: Orden Agaricales Puede haber más de 5. siendo las lepiotas muy apreciadas por ser comestibles. por lo que la micología es. de las cuales la que posee la mayoría de los taxones es Agaricomycetes (Tabla 10.000 especies en los 300 géneros de estos basidiomicetos. por el contrario.1). los basidiomicetos quedaron divididos en tres subdivisiones: Agaricomycotina (con 21 órdenes). si bien se parecen a algunas amanitas. relación que es detallada en el capítulo 11.1). cuya significancia biológica es un enigma. tales como parásitas. Basidiomicetos I. Agaricus brunnescens y Flammulina velutipes. conocido como seta (Figuras 10. La palabra griega mykes. de la cual deriva el término “micología”. desde el ártico hasta los trópicos. como por ejemplo el champiñón.4). mencionando que si bien los micelios heterotálicos y dicarióticos son los más comunes. oidios y clamidosporas. así como también usan un amplísimo repertorio de sustratos para crecer. la mayoría de las especies son heterotálicas y producen un basidiocarpo muy bien desarrollado. En Chlorophyllum. poseen especies con diversos roles.Es pertinente concluir esta breve introducción al complejo mundo de la genética de los basidiomicetos. sin vegetación arbórea. hay notables variantes como micelios que viven establemente en la forma diploide (Armillaria). Varios basidiomicetos forman ectomicorrizas con plantas terrestres. quiere decir seta. La fase asexual en los agaricales es poco conspicua y sólo unos pocos desarrollan conidias. Posee tres clases5. El género Agaricus produce un píleo blanco a marrón. Es notable que los oidios pueden funcionar como espermacios que se fusionan con hifas de cepas opuestas o pueden germinar y formar un micelio. En cuanto a la reproducción sexual de los agaricales. hay especies muy . De igual forma. tanto así que entre ellos están las pocas especies de hongos que reciben nombres vulgares en algunos sitios. Subdivisión Agaricomycotina Este es el grupo de hongos más familiar para los humanos. brunnescens. u otros que siendo homotálicos presentan una condición multinucleada. saprótrofas y micorrícicas. más dos órdenes incertae sedis (Tabla 10. Un interesante fenómeno encontrado en algunos basidiomicetos como Armillaria. La familia más grande es Agaricaceae. el estudio de las setas. Sus especies se encuentran a menudo en áreas con pastos bien cuidados. con unos 25 géneros. Omphalotus y Panellus es la bioluminiscencia. rodmani y A. si bien algunas especies pueden ser levemente tóxicas. con lamelas libres y un anillo pero sin volva. Entre sus joyas gastronómicas están Agaricus campestris. A. Pucciniomycotina (18 órdenes) y Ustilaginomycotina (9 órdenes). Los hongos agaricales se hallan en un amplio rango rango de hábitats en el planeta. las cuales se originan de las hifas somáticas que crecen en el sustrato en el que vive el hongo. Clasificación Tras el trabajo de Hibbett et al. mutualistas. Las setas consisten en hifas dicarióticas densamente empacadas. etimológicamente hablando. En cada una de ellas se revisará a continuación algunos grupos importantes. Los géneros Lepiota y Chlorophyllum también son de este grupo. Mycena. a los que en conjunto se les denomina setas.4.1 y 10. Varias especies agaricales que han sido usadas como modelos de investigación en este aspecto son Coprinus cinereus. sólo que no poseen volva. referente a las interacciones ecológicas de los hongos. pero la mayoría son muy tóxicas. naranja. como Marasmius. posee esporas blancas. tanto por ser comestible como por ser capaza de atrapar nematodos y bacterias para su alimentación. Algunas especies notables son A. Otra toxina. por ejemplo. rojo). En esta diversa familia se puede destacar al género Armillaria. formadoras de líquenes (Omphalina) y algunas que forman corros de hadas muy notables. Frutos-C. Basidiocarpos de Hygrophorus. Amanita. Sus efectos celulares han sido usados para investigación. Casi todas son formadoras de ectomicorrizas. caesarea. la más mortal de todas. Figura 10. Sus lamelas son gruesas. la α-amanitina. adnadas a decurrentes y al apretarlas se tornan pegajosas. si bien algunas poseen desagradable olor. lamelas libres y presenta anillo y volva. en la que las esporas son blancas y que contiene especies comestibles. asociadas a termitas. pero sólo las amatoxinas causan intoxicación si son ingeridas por la boca. bioluminiscentes además. Algunas pocas son comestibles. A. Es común que desarrollen ectomicorrizas con pinos y robles. ya que la faloidina. Pleurotus es otro género importante. es un inhibidor específico de la ARN polimerasa. las cuales son muy tóxicas tras aplicación intravenosa. El género Hygrophorus es el núcleo de su respectiva familia y contiene muchas especies. que es patógeno serio de gimnospermas y otras especies maderables. A. comúnmente asociadas a robles (Figura 10.4). que vive asociada a las hormigas cortadoras de hojas del género Atta. Foto cortesía de I.§ La familia amanitácea es una de las más interesantes. siendo muy común que sus especies sean saprótrofas o ectomicorrícicas. Otro grupo notable es la gran familia Tricholomataceae. virosa y A.4. y posee hifas con núcleos diploides en lugar del conocido estado dicariótico de los basidiomicetos. su género tipo. Produce rizomorfos muy notables. Tanto el hígado como los riñones son los principales órganos afectados por la intoxicación con . phalloides. Otra especie notable es Leucocoprinus gongylophorus. Las especies de este género son comestibles.tóxicas. muscaria. Sus basidiocarpos pueden ser muy coloridos (amarillo. Las toxinas que poseen son ciclopéptidos denominados anatoxinas y falotoxinas. se une a la actina y sirve para localizarla si se usan agentes fluorescentes adheridos a ella. La especie más cultivada es P. mientras que el género Panaeolus. entre las cuales C. Sus basidiocarpos son pequeños. Cortinarius se encuentra a menudo en el suelo del bosque y posee especies ectomicorríccas y venenosas. que se ubica en la familia Strophariaceae. Vista inferior del píleo de una especie del género Suillus. unas 80 son alucinógenas. con o sin anillo. y su carácter es reconocido porque al maltratarlas producen una coloración azul.§ . que se hallan comúnmente en madera. menos oscuras que las agaricáceas y estrofariáceas.5. Poseen un velo conspicuo. a manera de cortina. Figura 10. Psilocybe es un género alucinógeno por excelencia. como sucede con C. denominada “hongo sagrado” en México. donde se usa ampliamente en ritos religiosos indígenas. Foto de M Fernández Vega. Se aprecia claramente el conjunto de poros por los que se dispersan las basidiosporas. atramentarius. destacándose también P. La familia Cortinariaceae es grande y con esporas de color marrón. suelo e incluso las hay parásitas de otros agaricales. cinereus. que le da una apariencia de tinta negra que gotea. Las coprináceas son setas de esporas oscuras. es de mala reputación porque casi todas sus especies son venenosas. mientras que Inocybe y Galerina son de píleo cónico y pequeño y poseen especies venenosas. de donde deriva su nombre. cubensis. mexicana. orellanus es famosa porque ha causado intoxicaciones masivas y mortales. Pholiota es otro género de esta familia que es comestible. estiércol. pero la combinación con alcohol puede traer desórdenes gastointestinales. Coprinus se caracteriza por presentar un píleo delicuescente. Algunas especies son comestibles.estos hongos. Una especie de este grupo ampliamente usada como modelo de experimentación es C. con un estipe largo. De las más de 140 especies reconocidas. que se parece bastante a Coprinus. Sus compuestos activos son la psilocina y la psilocibina. que son triptaminas N-metiladas cuyas propiedades alucinógenas son similares a las del LSD. Entre los síntomas más notables causados por las royas se puede citar la malformación de tejidos que produce agallas. son características importante para la clasificación de las boletas. según el tabajo de Hibbett et al. Se trata de importantes hongos que causan considerables daños en numerosas especies vegetales. Clase Pucciniomycetes: Orden Pucciniales A las especies de este grupo se les conoce comúnmente como “royas” (Figura 10. y anteriormente se les denominaba Uredinales. que se descompone fácilmente. Clase Tremellomycetes: Orden Tremellales Este se considera un grupo de temprana divergencia entre los himenomicetos (basidiomicetos con himenio)6. Basidiomicetos II. pues posee ocho clases. Las demás le suman 14 órdenes más a esta subdivisión (Tabla 10. El problema taxonómico más conocido en este grupo fue decidir si se incluía o no a la familia Filobasidiaceae. Este grupo es de distribución mundial y muchas especies forman asociaciones ectomicorrícicas. en la cual está el teleomorfo de Cryptococcus neoformans. tener dos hospederos naturales y presentar complicados ciclos de vida con órganos sexuales especializados. Filobasidiales. Es común que las especies sean dimórficas. La decisión actual es que los filobasidiáceos conforman un orden aparte. algunas muy específicas. tales como producir hasta cuatro tipos de esporas. si bien no poseen basidiocarpos.5).000 especies en unos 150 géneros.1). pues la fase haploide es lavaduriforme. que actualmente se ha separado en su propio orden. ya que el locus A posee dos alelos y el B muchos. que es usada en China para alimentación y usos médicos. enanismo. Entran en su hospedero bien sea por los estomas o por penetración directa de las células epidermales. lesiones necróticas. el arreglo de los poros (la boca de los tubos) y la naturaleza de la capa externa del píleo. como Suillus cavipes y Boletus edulis.Clase Agaricomycetes: Orden Boletales Algunos agaricomicetos poseen tubos verticales en el píleo en lugar de lamelas (Figura 10. de los cuales penden los basidios. También poseen septos doliporos y un sistema de apareamiento bifacterial modificado. mientras que la dicariótica es micelial y con conexiones en asa. para luego crecer intercelularmente y desarrollar haustorios. El color de las esporas. Entre ellos es particularmente conspicuo el grupo que se consideraba anteriormente la familia Boletaceae de los agaricales. Las royas son únicas en muchos aspectos. particularmente a los cereales7.5). Es un grupo que se caracteriza por descargar forzadamente las basidiosporas y por poseer un basidiocarpo suave. Algunas de las royas más destacables son las que atacan al cafeto y a las gramíneas.4. ramificación anormal. de las cuales cuatro poseen un solo orden. clorosis e incluso inhibición de la . lo que disminuye su productividad considerablemente. habiéndose estimado que hay más de 5. Las royas no matan a su hospedero pero la infección prolongada le causa un gran deterioro a su salud. Una gran cantidad de especies son parásitas de basidiomicetos y acomicetos y se caracterizan por las ramas haustoriales que se adhieren y penetran a las hifas del hospedero. Subdivisión Pucciniomycotina Es el taxón con más subgrupos dentro de los basidiomicetos. agente causal de la criptococosis. Una de las especies más comerciales es Tremella fuciformis. Es notable el hecho que la fase de levadura se origina por yemación de las basidiosporas. Las royas mantienen su estado dicariótico sin desarrollar conexiones en asa y se caracterizan por ser biótrofos obligados. Algunas especies son excelentes para la gastronomía. se debe mencionar el espermogonio.5. requieren dos hospederos diferentes para completar su ciclo de vida. Foto del Museo de Historia Natural en Karlsruhe. Generalmente los estados 0 y I son producidos en un hospedero y el II y III en otro. el estado III los telios y las teliosporas. otros micólogos consideran como primario al hospedero de mayor importancia económica. donde generalmente causa una característica coloración rojiza. los cuales son dicarióticos (n + n). Los dos hospederos vegetales de una roya pueden estar distantemente emparentados. una gimnosperma y una angiosperma (en Cronartium) o incluso una gimnosperma y un helecho (en Uredinopsis). Figura 10. mientras que el secundario es donde se desarrollan otros estados.floración y producción de hojas infectadas que semejan estructuras reproductivas. es decir. al parecer para que los engañados insectos visitantes sirvan de agentes dispersores del hongo. el estado I son los aecios y las aeciosporas. que son la cálula masculina y el tricogino. Por lo complejo del ciclo de vida de las royas. es necesario revisar una terminología básica que hace referencia a sus estructuras reproductivas. la epidermis o la corteza de su hospedero. Muchos autores consideran al hospedero donde se dearrolla el estado III como el primario. Roya del género Melampsorella creciendo sobre una hoja viva. Es común que el espermogonio exude un líquido con . el estado II los uredinios y las uredinosporas. principalmente. por lo que las que sí los presentan se denominan formas macrocíclicas. Empezando por el estado de desarrollo cero. una estructura que sostiene el espermacio y la hifa receptiva.y una monocotiledónea (en Puccinia). según la especie. y el estado IV incluye los basidios y las basidiosporas (n). también dicarióticos (n + n). Es necesario mencionar que no todas las especies exhiben todos estos estados de desarrollo. Las llamadas formas microcíclicas carecen de aeciosporas y de uredinosporas. respectivamente. El estado 0 se refiere a los espermogonios con espermacios e hifas receptivas. nombrados de 0 a IV. como una planta dico.§ La mayoría de las royas son heteroicas. Los espermogonios se producen en micelios primarios homocarióticos y se forman bajo la cutícula. Sin embargo. dicarióticos que pueden convertirse en diploides (n + n 2n). El complejo ciclo de vida de las royas puede comprender cinco estados. en contraste con las demicíclicas que carecen del estado uredinial. todos haploides (n). generalmente mediado por insectos o lluvia. los cuales se dividen conjugadamente y luego un par permanece en la célula esporógena mientras que el otro migra hacia la célula inicial de la aeciospora. intercelular y ramificado. Los primordios del aecidio se forman en el micelio primario y son uninucleados. Tras llegar a un hospedero adecuado. el cual arae insectos dispersores. cuneiforme y estéril denominada intercalar. En el uredinio inicial se forman una serie de células en empalizada de carácter esporógeno. Se ha visto que la formación del apresorio obedece a una señal topográfica. siendo las células más jóvenes las situadas adyacentes a la base de la célula esporógena. la espora inicia una fase de reconocimiento en la que germina y produce un tubo migrante que busca activamente un estoma para formar sobre él un apresorio. En la parte superior del espermogonio se forma la hifa receptiva. el núcelo del espermacio migra en la hifa receptiva generando un estado dicariótico. Cuano se realiza un contacto compatible. La inicial es separada de su progenitora por un septo y su par de núcleos se divide originando cuatro núcleos hijos. a una estructura rojiza con forma de acérvulo que se denomina uredinio. la cual se encargará con sus homólogas. Las aeciosporas de especies heteroicas son producidas en el hospedero alterno. Las urediniosporas son dicarióticas. Esto sucede tras la germinación de la aeciospora. las hifas de la roya producen haustorios especializados. Muchas especies de royas poseen un peridio. el cual se refiere a un grupo de hifas dicarióticas que viven dentro del hospedero y que dan origen a cadenas de esporas dicarióticas denominadas aeciosporas. una estructura que rodea las cadenas de esporas y las envuelve hasta que la presión interna la rompe. pero luego reciben un núcleo a través una hifa receptiva y se tornan dicarióticos. El proceso se repite muchas veces y se forma una cadena de aeciosporas con células intercalares. A dicha vesícula migra el citoplasma y núcleos del apresorio. Ésta formará un pedicelo. la cual es casi siempre incompatible con los espermacios de ese espermogonio ya que las royas son usualmente heterotálicas. subepidérmicamente. dos de los cuales forman una célula pequeña. para luego formar un micelio dicariótico. El aecidio es otro término crucial del siguiente estado de desarrollo. la cual produce tubos de germinación que penetran la epidermis o entran por los estomas de su hospedero. del cual se formará una vesícula subestomática. El tubo de germinación muestra crecimiento direccional ante la cutícula y capa de cera de la planta colonizada. poseen una pared gruesa cubierta de espinas diminutas y poseen una región donde hay un poro de germinación. El aecidio posee células esporógenas con dos núcleos. La germinación de la aeciospora conlleva a la formación de un micelio dicariótico que dará origen. pero sólo son capaces de infectar al hospedero primario. mientras que los otros dos constituyen la grande y redonda aeciospora. pues obstáculos o depresiones de .abundantes espermacios. Este proceso se inicia con la formación de una yema que se agranda y se divide por un septo en una célula superior y una inferior. Ya en el hospedero. liberándolas. de las cuales se originan las urediniosporas. Las urediniosporas producen compuestos químicos que inhiben su propia germinación. El tubo de germinación de algunas especies da lugar a apresorios que adhieren a la superficie y penetran la epidermis. de empujar la epidermis vegetal hasta romperla. a veces difícil de observar. mientras que la superior será la espora propiamente dicha. para luego formar una hifa de infección primaria. al parecer como un mecanismo para evitar competencia entre sus micelios. La fase de señalización se inicia una vez las estructuras fúngicas están en la cámara estomática. Su morfología es muy variada. al parecer. a veces inmersas en un material gelatinoso y el número y la localización del poro de germinación también varía. en el sentido que se piensa que puede desviar el flujo de nutrientes del apoplasto hacia el interior del apresorio. el cual penetra la pared celular vegetal e invagina la mebrana plasmática. de la cual se originará el haustorio infectivo. órgano al que algunos autores consideran derivado del uredinio. libres o agrupadas. el patógeno inhibe las respuestas defensivas del hospedero. que permiten el desarrollo de la infección luego de que. cada una de ellas puede germinar y producir un promicelio que origina basidios. se induce la fase parasítica. producen una matriz extraclular que lo adhiere a la superficie vegetal. sésiles o con tallo. la cual es rica en glicoproteínas ricas en aminoácidos acídicos y en polímeros de -1. tanto así que se usan con caracter taxonómico al interior de este orden. Es notable que la membrana plasmática de la célula vegetal que envuelve al cuerpo haustorial es difernte del resto del plasmalema vegetal y sus propiedades cambian mucho. La punta de este tapón se expande luego formando el cuerpo haustorial. de pared delgada y que es descargada forzadamente. Este cuello ha sido comparado con la banda de Caspary. donde la hifa de infección primaria busca y contacta una célula del mesófilo. Inicialmente las teliosporas son dicarióticas. son de pared gruesa y se producen en grandes cantidades en los ápices de las células binucleadas del telio. una estructura electrón densa que establece el límite entre el plasmalema vegetal normal y la membrana extrahaustorial. Pueden ser incoloras o muy pigmentadas. Una vez el núcleo diploide de cada célula de la teliospora migra hacia su promicelio. pero tras una rápida cariogamia se tornan uninucleadas diploides. Los tubos de germinación de algunas royas como Puccinia sorghi. Estas esporas sirven para sobrevivir al invierno en zonas templadas y si están compuestas por más de una célula.5 m inducen su formación. Las teliosporas poseen una o más células.0. Si la infección progresa. lisas o con espinas o diversas esculturas. . muere. en la cual el hongo absorbe nutrientes de su planta hospedera. ya que no puede obtener alimentos externos. La teliospora recientemente descrita es considerada un probasidio que germina si las condiciones ambientales son adecuadas. bien sea internos o externos según la especie.3-glucanos. Si la urediniospora no germina en el lugar adecuado y prontamente. Entre esta membrana extrahaustorial y la pared del haustorio se deposita una matriz poco conocida cuyos límites están marcadaos por el anillo del cuello del haustorio. son la característica central del siguiente estado de desarrollo de las royas. en el cual migra casi todo el contenido de la célula madre. En algunas especies ese núcleo haploide se divide por mitosis y produce una basidiospora binucleada. La célula fúngica produce una matriz extracelular y un tapón infectivo. dando lugar a así a un promicelio. Cada una de estas células produce un esterigma en cuyo ápice se origina una basidiospora con el núcleo haploide que migra a través del esterigma. Las teliosporas producidas en un órgano denominao telio. se produce la meiosis que origina cuatro núcleos hijos y consecuentemente cuatro células haploides. En este momento se inicia el intercambio de señales entre el hospedero y el patógeno. Un septo delimita la célula madre del haustorio. A. en la que la basidiospora produce una protuberancia que desarrolla un esterigma. Figura 10.6. usando el contenido citoplasmático de la espora inicial. cebada. F) uredinios en gramínea. En la primavera germinan produciendo un promicelio y el núcleo diploide experimenta meiosis produciendo dos núcleos + y dos –. avena) y una dicotiledónea (Berberis o Mahonia). G) ciclo asexual mediado por uredinosporas. formando espermogonios (antes llamados picnios) B y C).Una vez que la basidiospora es liberada puede germinar directamente formando un micelio que migra y busca el estoma.S. Ciclo de vida de Puccinia graminis. H) telios en gramínea.-U. pues sus hospederos son una gramínea (trigo.6). por la fusión de los dos núcleos de cada célula.S. Esta especie es heterotálica. macrocíclica y heteroica. el cual produce otra basidiospora en su ápice. I) teliosporas que originarán basidios. Con infomación de A. En zonas templadas produce sus teliosporas biceluladas y dicarióticas en verano sobre las hojas o tallos infectados y sobreviven el invierno en forma diploide y monocariótica. para luego originar una hifa que penetra la epidermis.R. pero más comúnmente desarrolla un apresorio en la punta de su hifa que se pega a su hospedero mediante material mucilaginoso. arroz. E) aeciospora.§ El típico ciclo de vida de una roya está ejemplarizado por Puccinia graminis (Figura 10. Cada uno de ellos formará una célula . El siguiente paso es la producción de espermogonios por parte de este micelio homocariótico (espermacio e hifa receptiva). Alternativamente existe la germinación indirecta.D. A) Basidiosporas liberadas que infectan Berberis. D) Aecidios en Berberis. las hifas originadas de la basidiospora producen un micelio homocariótico que crece intercelularmente y produce haustorios con los cuales se alimenta de las células vegetales. La germinación indirecta se considera una alternativa para cuando la basidiospora llega a un sustrato inadecuado. pero el individuo es autoincompatible. Una vez en su hospedero. que junto al trigo constituyen el patosistema probablemente más estudiado por los fitopatólogos. cuando se inicia la producción de teliosporas. Allí forma un apresorio y el micelio infectivo desarrolla rápidamente uredinosporas dicarióticas en grandes cantidadaes. Los espermogonios producen paráfisis. a los cuales llegan migrando a través de las hifas. las cuales dan el característico color rojizo a esta infección. Hacia el final de la estación reproductiva de la planta hay gran cantidad de teliosporas producidas en telios que son de apariencia negra y la productividad del cultivo está muy reducida. la cual es generalmente dispersada por el viento y germina para producir un micelio dicariótico si cae en un hospedero apropiado (la gramínea). según el hospedero que ataquen. Ésta es expulsada forzadamente y tranportada por el viento hasta su hospedero alternativo sobre el cual germina y forma un apresorio. en latín formae speciales. La más conocida y estudiada es Puccinia graminis f. además de un exudado fragante que atrae insectos que los dispersan y ayudan a que las cepas + y – se encuentren dando lugar a la fecundación (espermatización). Es notable que las formas especiales de hongos pueden estar compuestas de poblaciones de . sp. para originar un estado dicariótico. Figura 10.7. Esto permitió identificar hongos que a pesar de ser muy parecidos morfológicamente. espermacios e hifas receptivas. Tras la penetración del hospedero se forma un micelio homocariótico que después de varios días forma espermogonios cerca de la superficie foliar. a veces prácticamente indistinguibles. uno + y otro -. difieren en su capacidad de parasitar sus hospederos naturales.§ Los grandes daños que producen las royas en los cultivos han llevado a que se les dedique mucha investigación para entender su patogénesis. tritici. los núcleos espermáticos.independiente sobre la que se formará un esterigma y la subsiguiente basidiospora. En la parte inferior de la hoja el micelio homocariótico forma primordios de los aecidios. Ocasionalmente las lesiones pueden ocurrir en tallos verdes y frutos. Lo que sigue inmediatamente es la formación de la aeciospora con dos núcleos. Estas esporas reinfectan al hospedero y la infección se propaga muy rápidamente hasta que el cultivo empieza a madurar los granos. El daño inicialmente sólo cubre unos pocos milímetros pero se pude expandir a varios centímetros de diámetro. Por ello se hizo necesario denominar a algunas de estas variantes “formas especiales”. Lesiones causadas por la roya del cafeto (Hemileia vastatrix). 8). Cronartium. La roya del cafeto se presenta en forma de mcielio. Éstas no son infectivas en el cafeto y no se conoce un hospedero vegetal alterno. la primera con dos órdenes y la segunda con seis. temperatura. septadas y de crecimiento intercelular. como los demás basidiomicetos. . que carecen de dispersión forzada. Gymnosporangium. Endocronartium y Hemileia (roya del cafeto. trigo. La roya es la enfermedad más destructiva del café y ha afectado seriamente a muchos países productores de este grano. La teliospora en sí misma se considera un probasidio en el que sucede la cariogamia de los dos núcleos que inicialmente hay en él. Las hifas son largas.1). Hojas. Algunos tizones pueden formar esporas secundarias sobre sus basidiosporas. algunas de las cuales pueden ser liberadas forzadamente. figura 10. En la clasificación más reciente el grupo fue dividido en dos clases: la clase tipo mencionada y Exobasidiomycetes. como tiznada. son plantas susceptibles a este grupo de hongos. Es claro que hay un problema taxonómico complejo aquí. en las cuales causan millonarias pérdidas. tallos. pH y tipo de sustrato. lo que ha requerido un esfuerzo grande para poder unificar la terminología8. que en el caso de poseer patrones de virulencia similares en un grupo específico de plantas. ya que su infección produce grandes masas de teliosporas que dan una apariencia negruzca. Ellas son capaces de sobrevivir varios años en el suelo y su germinación está determinada por factores como la luz. Las teliosporas son de importancia taxonómica por su forma. pero su presencia no es realmente conspicua hasta cuando empiezan a esporular. y sólo ocasionalmente como teliosporas y basidiosporas. pero la preferencia se da por los órganos reproductivos y es común que la infección se restrinja a ciertos tejidos del hospedero.7)3. donde crece en forma de levadura uninucleada denominada esporidio. caña de azúcar). como por ejemplo en Tilletia. pues se trata de taxones que están por debajo del nivel de especie. raíces pueden ser infectadas. humedad. avena.genotipo idéntico. tamaño y ornamentación. La fase dicariótica del tizón es parásita obligada en las plantas con flores.200 especies de estos hongos afectan a unas 4. Urocystis y Tilletia3. probablemente porque no se desarrollan sobre un esterigma. varios géneros de este grupo son tremendos fitopatógenos. a las que se denomina biotipos. por lo que se constituye en un biótrofo. Clase Ustilaginomycetes: Orden Ustilaginales Estos hongos son conocidos como “tizones” o “carbones”. Basidiomicetos III. Subdivisión Ustilaginomycotina Este grupo es equivalente a los Ustilaginomycetes de otros autores. La infección masiva debilita la planta y hace caer las hojas bajando así la productividad de todas las especies de café. delgadas. siendo Coffea arabica la más sensible. Las gramíneas cultivadas (maíz. tales como Uromyces. Las más de 1. uredios y uredosporas. Además de Puccinia. Su germinación da lugar a un promicelio en el que se lleva a cabo la meiosis y posteriormente se originan las basidiosporas.000 especies de plantas. siendo algunos de los géneros fitopatógenos más notables Ustilago. incluyendo Colombia. a la planta infectada (Figura 10. y se originan siempre de un compartimento dicariótico. más un orden incertae sedis (Tabla 10. Los Ustilaginales son parásitos que alteran el crecimiento de su hospedero. son a su vez llamados razas. pero también causan infecciones extensivas en poblaciones de plantas silvestres sin importancia económica. La fase homocariótica no es patógena y se puede cultivar en el laboratorio. Esta enfermedad ocurre en todos los lugares donde se siembre maíz. en las cuales causa hipertrofia de los tejidos atacados.Figura 10. Los tubos de germinación pueden penetrar a través de estomas y se cree que también puede haber penetración directa. La mayoría de los tizones atacan los ovarios de los granos de gramíneas. especialmente de las teliosporas. Foto de JK Pataky. Es muy curiosa su similitud con los tafrinomicetos (ascomicetos). pero en general son las basidiosporas y los esporidios secundarios los principales agentes infecciosos. es necesario rotar cultivos. con hifas intracelulares y con himenios en la superficie del órgano infectado. el huitlacoche9. que sobreviven en semillas contaminadas.§ El promicelio de algunos tizones es infectivo. hace que en la siguiente siembra haya inóculo para la enfermedad.8). El tizón del maíz. Clase Exobasidiomycetes: Orden Exobasidiales Se trata de un pequeño grupo de hongos que parasita angiospermas en las familias Ericaceae. También coinciden en que las esporas . Ustilago zeae (Figura 10. En el caso del tizón del maís.8. pues no hay variedades de maíz completamente resistentes. eliminar el material contaminado y tratar las semillas de la planta para controlar esta enfermedad. pero es posible que infecten otros órganos como hojas y tallos. Lauraceae. (ornamentales) y Vaccinium angustifolium. ya que ambos grupos producen síntomas muy similares. si no hay un manejo adecuado del agroecosistema. material vegetal en descomposición o en el suelo. Las dos únicas especies de importancia económica atacadas por estos hongos son Rhododendron spp. La resistencia de los propágulos. si bien es más común en áreas cálidas y moderadamente secas. Theaceae. Symplocaceae y Empetraceae. Es notable que en México se use mazorcas infectadas por este hongo para preparar un alimento altamente apreciado. Las protuberancias en la mazorca son denominadas comúnmente “agallas” y son masas de millones de teliosporas que serán dispersadas por el viento. presentan septos simples en lugar de los doliporos y la tendencia a crecer como levaduras en cultivo. en la que se incluye al menos cinco géneros. Tabla 10. producen otra espora.1.haploides son el agente infectante. Los estudios fitopatológicos a nivel microscópico y ultrastrectural han mostrado resultados muy interesantes10. El orden se considera constitudido por la única familia Exobasidiaceae. (2007). Varias características hacen de este grupo un reto taxonómico: producen basidiosporas septadas que germinan indirectamente. Clasificación de los basidiomicetos tras la propuesta de Hibbett et al. Reino FUNGI: división Basidiomycota Subdivisión Agaricomycotina Clase Agaricomycetes Orden Agaricales Géneros: Agaricus Amanita Armillaria Chlorophyllum Clitocybe Coprinus Cortinarius Flammulina Galerina Gomphidius Hebeloma Hygrophorus Inocybe Laccaria Lentinula Marasmius Mycena Omphalina Omphalotus Panaeolus Panellus Pholiota Phylloporus Pleurotus Pluteus Psathyrella Psilocybe . ya que presenta una estructura apical electrondensa de naturaleza desconocida. pues se trata de especies que crecen intercelularmente en los tejidos de su hospedero y presentan un haustorio diferente al observado en otros hongos fitopatógenos. es decir. Suillus Termitomyces Tricholoma Volvariella Orden Atheliales Géneros: Athelia Piloderma Tylospora Orden Auriculariales Géneros: Auricularia Bourdotia Exidia Orden Boletales Géneros: Boletus Coniophora Pisolithus Rhizopogon Scleroderma Orden Cantharellales Géneros: Botryobasidium Cantharellus Craterellus Thanatephorus Tulasnella Orden Corticiales Géneros: Corticium Punctularia Vuilleminia Orden Geastrales Géneros: Geastrum Radiigera Sphaerobolus Orden Gloeophyllales . Géneros: Gloeophyllum Neolentinus Veluticeps Orden Gomphales Géneros: Gautieria Gomphus Ramaria Orden Hymenochaetales Géneros: Hymenochaete Phellinus Trichaptum Orden Hysterangiales Géneros: Austrogauteria Gallacea Hysterangium Phallogaster Orden Phallales Géneros: Clathrus Claustula Phallus Orden Polyporales Géneros: Fomitopsis Phanerochaete Polyporus Orden Russulales Géneros: Aleurodiscus Bondarzewia Hericium Lactarius Peniophora Russula Stereum Orden . Sebacinales Géneros: Piriformospora Sebacina Tremellodendron Orden Thelephorales Géneros: Bankera Polyozellus Thelephora Orden Trechisporales Géneros: Porpomyces Sistotremastrum Trechispora Clase Dacrymycetes Orden Dacrymycetales Géneros: Calocera Dacrymyces Guepiniopsis Clase Tremellomycetes Orden Cystofilobasidiales Géneros: Cystofilobasidium Itersonilia Mrakia Orden Filobasidiales Géneros: Filobasidiella (Cryptococcus) Orden Tremellales Géneros: Christiansenia Tetragoniomyces Tremella Trichosporon Subdivisión . Pucciniomycotina Clase Agaricostilbomycetes Orden Agaricostilbales Géneros: Agaricostilbum Chionosphaera Kondoa Orden Spiculogloeales Géneros: Mycogloea Spiculogloea Sporobolomyces Clase Atractiellomycetes Orden Atractiellales Géneros: Atractiella Helicogloea Saccoblastia Clase Classiculomycetes Orden Classiculales Géneros: Classicula Jaculispora Clase Cryptomycocolacomyce tes Orden Cryptomycocolacales Géneros: Colacosiphon Cryptomycocolax Clase Cystobasidiomycetes Orden Cystobasidiales Géneros: Cystobasidium Occultifur Rhodotorula . Orden Erythrobasidiales Géneros: Bannoa Erythrobasidium Rhodotorula Sporobolomyces Orden Naohideales Género: Naohidea Cystobasidiomycetes incertae sedis Géneros: Cyrenella Sakaguchia Clase Microbotryomycetes Orden Heterogastridiales Género: Heterogastridium Orden Leucosporidiales Géneros: Leucosporidiella Leucosporidium Mastigobasidium Orden Microbotryales Géneros: Microbotryum Ustilentyloma Orden Sporidiobolales Géneros: Sporidiobolus Sporobolomyces Rhodosporidium Rhodotorula Clase Mixiomycetes Orden Mixiales Géneros: Mixia Phytoceratiomyxa . Clase Pucciniomycetes Orden Helicobasidiales Géneros: Helicobasidium Tuberculina Orden Pachnocybales Géneros: Pachnocybe Orden Platygloeales Géneros: Eocronartium Platygloea Orden Pucciniales Géneros: Cronartium Gymnosporangium Melampsora Nyssopsora Phragmidium Pileolaria Puccinia Ravenelia Uredinopsis Uromyces Uropyxis Xenodochus Orden Septobasidiales Géneros: Auriculoscypha Septobasidium Subdivisión Ustilaginomycotina Clase Exobasidiomycetes Orden Doassansiales Géneros: Doassansia Nannfeldtiomyces Rhamphosora . Orden Entylomatales Géneros: Entyloma Tilletiopsis Orden Exobasidiales Géneros: Clinoconidium Dicellomyces Exobasidium Orden Georgefischeriales Géneros: Georgefischeria Phragmotaenium Tilletiaria Tilletiopsis Orden Microstromatales Géneros: Microstroma Sympodiomycopsis Volvocisporium Orden Tilletiales Géneros: Conidiosporomyces Erratomyces Tilletia Clase Ustilaginomycetes Orden Urocystales Géneros: Doassansiopsis Urocystis Ustacystis Orden Ustilaginales Géneros: Cintractia Ustilago Ustilaginomycotina incertae sedis Orden Malasseziales . Higher taxa of Basidiomycetes: An 18S rRNA gene perspective. Introductory mycology (4 ed. Yao YJ & Zhang N. Wang Z. Mycologia 98: 917925. Crous PW. Castlebury LA. Mims CW & Blackwell M. 1996.U. Walker C. 3. Kõljalg U. Untereiner WA. Spatafora JW. Schüßler A. Bischoff JF.A. Mycologia 85: 923-936. Sampaio JP. Hibbett DS. Lumbsch T. Agrios GN. 6. Matheny PB. Mycological Research 111: 509-547. 5. Blackwell M. Lücking R. Longcore J. 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