Aparicio Et Al. 2015 Anfibios Del Valle de La Paz Bolivia

Historia Natural de un valleen Los Andes: La Paz Edición: M. Isabel Moya Rosa Isela Meneses Jaime Sarmiento Título Historia Natural de un valle en Los Andes: La Paz Segunda edición en español Moya M. Isabel Editores Meneses Rosa Isela Sarmiento Jaime Museo Nacional de Historia Natural (Herbario Nacional de Bolivia - Colección Boliviana de Fauna) Derechos reservados 2015 Museo Nacional de Historia Natural ISBN 978-99974-53-24-2 DepósitoLegal 4-1-256-15 P.O. Editorial Museo Nacional de Historia Natural Méndez Raya Fabiana (Directora Ejecutiva, M.N.H.N.) Coordinación Villalba M. Lilian (Directora del, M.N.H.N. (2012-2014) Baudoin W. MarIo (Director del M.N.H.N. (2009-2011) Elaboración de la propuesta y Baudoin Weeks Mario gestión de fondos Corrección de estilo Evelyn Nava Cuba Elmer (mapas generales y de fauna) Elaboración de mapas Zenteno Freddy (mapas de vegetación) Maldonado Carlos (Dibujos vegetación) Nuñez Angela Dibujos Palabral Aguilera Arely Ticona Daniela (Dibujos láminas de aves) Omar Torrico, Stephan Beck (Contratapa). Fotos de la Tapa Isabel Gomez, Mauricio Ocampo, Mariana Da Silva, Zenteno Freddy Diseño y diagramación Martha Tantani Impreso Team Graphics S.R.L., Telf. 2444693 La Paz - Bolivia Moya, M.I., R. I. Meneses & J. Sarmiento (Eds.). 2015. Historia Natural de Cita del libro un Valle en Los Andes: La Paz. Segunda Edición. Museo Nacional de Historia Natural, La Paz, Bolivia. 801 p. Autor capítulo 2015. Nombre completo del capítulo. Pp. xx-xx- En: Moya, M.I., R. I. Meneses & J. Sarmiento (Eds.). 2015. Historia Natural de un Valle en Los Cita por capítulo Andes: La Paz. Segunda Edición. Museo Nacional de Historia Natural, La Paz, Bolivia. 801 p.  Anfibios del valle de La Paz Anfibios del valle de La Paz James Aparicio, Mauricio Ocampo, Alvaro J. Aguilar-Kirigin, Luis F. Pacheco , Alejandro Bruno Miranda-Calle, Jehan Ninon Rios-Rios, M. Esther Perez & Salvador Villarreal 1. Introducción Los patrones de diversidad global de anfibios consideran principales del grupo son, la ausencia de cola en adultos como las áreas de mayor diversidad a América del y un considerable desarrollo de las extremidades Sur tropical y África del Oeste tropical. Así mismo, y posteriores, que son más grandes que las anteriores en contraste con los patrones de alta diversidad de y están adaptadas casi siempre para saltar. El salto de los diferentes grupos de especies presentes en los las ranas es de dos a 10 veces la longitud de su cuerpo; trópicos, otro centro de alta diversidad de anfibios unas pocas especies son capaces de prodigiosos saltos se sitúa al sur este de los Estados Unidos, debido de 30 a 40 veces su tamaño. Por supuesto, no todas específicamente a la riqueza de salamandras presentes las ranas se mueven saltando, algunas utilizan un en esta región. Observando desde una perspectiva paseo típico de los vertebrados -la marcha-. La cabeza regional, las cinco naciones tropicales Andinas (Bolivia, es grande y, al no existir un cuello diferenciado da la Colombia, Ecuador, Perú y Venezuela) se ubican entre apariencia de estar unida directamente al tórax (38, los 15 países con la mayor diversidad de especies de 46, 50). anfibios del mundo, albergando colectivamente a, por lo menos, 1400 especies, lo que corresponde al 24 % Orden Caudata de la diversidad global (1). Las salamandras, caudados (cauda= cola) o urodelos, son los anfibios con cola, e incluye unas 650 especies, Hasta la fecha se han registrado 271 especies de anfibios conocidas como salamandras, tritones y ajolotes. en Bolivia, sin embargo, esta cifra se incrementa Los anfibios de este grupo poseen en general cuatro anualmente con el aumento de las prospecciones extremidades de igual tamaño, el cuerpo tiene forma herpetológicas en zonas todavía no evaluadas. de lagartija, con una cola larga y con la piel desnuda, similar a la de las ranas. Únicamente dos familias El primer relevamiento general de los anfibios del cuyos representantes son totalmente acuáticos tienen valle de La Paz, fue publicado en 1991 por Ergueta, extremidades atrofiadas (30, 46, 34). quien reportó seis especies de anfibios (Bufo spinulosus, Hyla pulchella, Gastrotheca marsupiata, Orden Gymnophiona Telmatobius marmoratus, Pleurodema cinerea y Las cecilias, también llamados apodos (a= sin, podos= Pleurodema marmorata). Para el presente manuscrito patas) o gymnophiones (serpiente desnuda), con solo se reevaluaron las áreas muestreadas por Ergueta 189 especies conocidas, constituyen un grupo poco (1991) y se amplío la zona de estudio a los municipios conocido de anfibios. Presentan un cuerpo vermiforme de Palca y Mecapaca, permitiéndonos actualizar la (en forma de gusano) y segmentado, con anillos que se situación taxonómica y de conservación de las especies asemejan a las lombrices de tierra. Tienen la cabeza previamente registradas. de forma redonda con un cráneo compacto y una cola muy corta. Los ojos son pequeños y cubiertos de piel 1.1. Clase Amphibia o hueso, sirviendo quizás únicamente para diferenciar entre claro y oscuro. Una particularidad de los Los anfibios (del griego amphi = doble, bios = vida), gymnophiones es la presencia de un tentáculo móvil son un grupo de vertebrados, compuesto por poco entre el ojo y el agujero de la fosa nasal que funciona más de 7100 especies a nivel mundial, que surgen como un órgano quimico-sensorial (30, 46, 50). evolutivamente hace 300 a 250 millones de años, durante el Período Triásico Inferior. Las especies Los anfibios en su conjunto pueden caracterizarse de la vivientes están agrupadas en tres órdenes (34). siguiente manera (46): Orden Anura a) Piel húmeda y glandular, sin presencia de Los anuros (a= sin, uros= cola) constituyen el grupo escamas o estructuras protectoras externas. La más diverso y conocido de anfibios en el mundo, e dermis contiene una combinación de glándulas incluye alrededor de 6200 especies entre ranas y sapos, mucosas, que mantienen húmedo al animal y también llamados batracios. Las dos características glándulas venenosas que impiden el desarrollo de 507 Anfibios del valle de La Paz infecciones. En algunos casos estas glándulas de de huevos; coloración; la existencia de sacos vocales veneno están especializadas como mecanismos en los machos de muchos anuros; el gran desarrollo de de defensa, produciendo sustancias que se ciertas glándulas cutáneas o de órganos para agarrar a cuentan entre las más toxicas de la naturaleza. las hembras durante la fecundación en los machos de b) En general dos pares de patas adaptadas para algunos anuros (51, 38, 37). caminar, saltar o nadar. Las extremidades están ausentes en todas las cecilias y existe una familia La reproducción de los anfibios es siempre bisexual. de salamandras (Sirenidae), que posee sólo Para evitar la mezcla de diferentes especies extremidades anteriores. (hibridación) y también el acoplamiento entre machos, c) Respiración por branquias, pulmones, cutánea existen varios mecanismos muy efectivos, como las (por la piel), o por la mucosa de la boca, paradas nupciales de los tritones europeos, las señales separadamente o en combinación. olorosas específicas de muchas salamandras nocturnas d) Ectotermos, es decir, la temperatura del cuerpo y el reconocimiento por el canto en los anuros. Basta depende de la temperatura del ambiente. con oír uno de esos conciertos de ranas tan frecuentes e) Fecundación externa o interna, ovípara o vivípara. en los trópicos, para comprender la importancia que Gran diversidad de modos reproductivos, algunos pueden tener estos medios sonoros de reconocimiento incluyen cuidado parental. Huevos con algo de para asegurar el aislamiento de las distintas especies. vitelo y envueltos en una cubierta gelatinosa, sin Si no fuera por estas señales altamente específicas, membranas extraembrionarias. difícilmente, podrían encontrarse en la oscuridad las f) En muchos casos, de los huevos salen larvas hembras y machos de una especie dada en medio acuáticas pisciformes, que respiran por branquias del gran número de anuros distintos que coexisten, y y carecen de extremidades. Luego de un proceso están activos al mismo tiempo, en tantos ecosistemas de desarrollo fisiológico y anatómico, estas tropicales. Así mismo, la atracción de las hembras larvas desarrollan extremidades y pulmones, por la vocalización de los machos de una especie es reabsorben la cola, convirtiéndose en adultos vital, en áreas donde se presentan bajas densidades terrestres ecológica, anatómica y biológicamente poblacionales o bien en especies que tiene épocas de diferentes a los juveniles. A este proceso se reproducción distintas (51, 37). denomina metamorfosis. Con pocas excepciones, los anuros tienen fecundación externa, es decir que las hembras depositan los 1.2. La piel de los anfibios huevos, en el lugar de la puesta de los huevos, por ejemplo en el agua y posteriormente el macho los Los anfibios, son suaves y húmedos a excepción de las fecunda depositando su esperma sobre ellos. Para que cecilias, que tienen pequeñas estructuras quitinosas a esto sea posible, dado que los adultos de la mayoría de manera de escamas dérmicas imbuidas en la piel de las especies son terrestres, el macho casi siempre más los pliegues exteriores del cuerpo. El interior de la piel pequeño, sube al dorso de la hembra y es transportado de los anfibios presenta abundantes vasos sanguíneos, por la misma hasta el sitio de ovoposición. Este abrazo que contribuyen a la respiración, y multitud de sexual recibe el nombre de amplexus y puede durar, glándulas que pueden segregar fluidos a menudo dependiendo de la especie, desde varias horas hasta irritantes y venenosos. Las células responsables de varias semanas. Puede presentarse en las crías el la coloración de la piel (cromatóforas) pueden, por desarrollo directo o indirecto. Cuando depositan contracción o expansión, producir cambios en la huevos de los que nacen larvas acuáticas o renacuajos, coloración de esta, como ocurre en algunas ranas éstos respiran por medio de branquias y sufren una arborícolas, que modifican su color dependiendo si es metamorfosis, es decir sus cuerpos cambian y se de día o de noche. El exterior de la piel se renueva de transforman hasta convertirse en adultos que respiran forma continua y en ocasiones se desprenden grandes por la piel y pulmones (46, 37). parches de este tejido que sirven de alimento para el mismo animal. La piel es permeable al agua, siendo En el caso de las cecilias, la fecundación es interna, una de las razones para que la mayoría de las especies los machos poseen órganos copuladores que son una sean de actividad nocturna, a fin de reducir la perdida porción de la pared de la cloaca que se proyecta hacia de agua por la piel (51, 38, 46). afuera del cuerpo (evaginación). Existen especies vivíparas y ovíparas y en caso de estas últimas, puede 1.3. Reproducción presentarse desarrollo directo o indirecto (46, 37). Por lo general en la mayoría de los anfibios, el En las salamandras la fecundación es interna en casi macho y la hembra presentan dimorfismo sexual, todas las especies a excepción de las formas primitivas. es decir, difieren en tamaño, siendo éste mayor en Este proceso es interno aunque no existen órganos las hembras de la mayoría de anuros y de algunos copuladores. El macho, en estos anfibios, deposita un urodelos, ya que ello permite una mayor producción espermatóforo, pequeña masa gelatinosa en forma 508  Anfibios del valle de La Paz de campana, de disco o de copa, que contiene los origen tanto de los anfibios y reptiles vivientes, como espermatozoides. Acto seguido, la hembra aprieta de todos los otros grupos de vertebrados (43). dicho espermatóforo entre los labios de su cloaca y extrae los gametos masculinos que, una vez liberados De acuerdo a la clasificación clásica de la clase de su envoltura, fecundan los huevos. En algunas Amphibia, esta incluía a los representantes actuales de ocasiones, como sucede en la salamandra común, Anura, Urodela y Gymnophiona (Lissamphibia) como a los espermatozoides pueden conservarse durante los tetrápodos anamniotas fósiles, haciendo que este bastante tiempo en la espermateca de la hembra, que grupo sea parafilético (incluye al antepasado común, es una porción de la cloaca donde se almacena este pero no a todos los descendientes de este) al no incluir material reproductivo (46, 37). a los Amniota. Pero actualmente, se tiende a restringir el concepto de Amphibia para comprender a los 1.4. Alimentación representantes actuales y sus antecesores más directos en un contexto evolucionista, que comprendería a Los anfibios adultos se alimentan sobre todo de varios grupos fósiles extintos (Nectridea, Colosteidae y artrópodos y otros invertebrados; los renacuajos se Microsauria) y Temnospondyli (que comprende también alimentan básicamente de zooplancton y fitoplancton animales fósiles y a los Lissamphibia actuales) (38). presente en el medio acuático donde transcurre su desarrollo, aunque se conoce también que algunos Los cecilidos están ampliamente distribuidos en renacuajos son carnívoros (37). la región de los trópicos alrededor del mundo, exceptuando Madagascar y Oceania. Las salamandras, 1.5. Periodos de actividad ocurren principalmente en Norteamérica y Europa, pero la familia Plethodontidae ha tenido una radiación Los anfibios al igual que los reptiles, son animales extensa con más de 210 especies en América Central y ectotermos porque dependen de las condiciones Sur. Los anuros son el grupo de anfibios más exitoso, se térmicas del ambiente para sus actividades. Regulan los encuentra incluso en latitudes árticas y antárticas su temperatura fundamentalmente a través de la (30, 38, 50). conducta, por lo que son bastante activos durante la noche, que es cuando obtienen su alimento y se A principios del Terciario, una herpetofauna reproducen. Aunque algunas especies presentan compuesta por elementos neotropicales dominó gran actividad diurna como las ranas de las familias parte del continente sudamericano, la misma que se Dendrobatidae, Aromabatidae y ciertas especies originó a partir de refugios evolutivos como el guyano- del género Pristimantis, que ocasionalmente son brasileño, cuyas especies se distribuyeron alcanzado escuchadas vocalizando después de las lluvias. las pampas de la Patagonia norte y otro refugio En ciertas especies oportunistas la actividad del austral, probablemente en el sur Patagónico, desde apareamiento puede ser desencadenado por períodos donde se dispersaron elementos como los anuros cortos y esporádicos de lluvias, mientras que otras leptodactylinos. Cambios paleo climáticos ocasionaron especies presentan épocas de actividad reproductiva la disociación faunística entre el escudo de Guayana y continuas determinadas por las condiciones climáticas los relieves costeros del oriente Brasileño, por su parte que se presentan cada año (34, 37). cambios paleo geográficos como el levantamiento de los Andes incidieron sobre el refugio Austral, con un 1.6. Baja capacidad de desplazamiento efecto dramático sobre la flora y fauna Patagónica, que condujeron a la extinción de la mayor parte de Los anfibios, a diferencia de aves y mamíferos, tienen los anfibios tropicales del sur, los sobrevivientes se una fuerte restricción para desplazarse grandes restringieron a los ecosistemas de las pendientes distancias, porque tienen una baja capacidad de cordilleranas orientales durante las glaciaciones del moverse de un sitio a otro y además tienen una alta Pleistoceno y fluctuaron hacia el este, desde otro fidelidad al sitio de reproducción. Estas características refugio evolutivo denominado Valdiviano, en una los hace especialmente vulnerables a cabios secuencia correlacionada con la expansión y retroceso ambientales y perturbaciones de sus hábitats (34). de los glaciares hasta su distribución actual (11). 2. Relaciones filogenéticas y biogeográficas La fauna de anfibios de Sudamérica durante el Mezosoico de anfibios Tardío – Cenozoico Temprano estuvo conformada principalmente por Cecílidos, Rhinatremátidos, Los anfibios actuales (cecilias, salamandras y ranas/ Typhlonectidos y los anuros Amphignathodonthinos, sapos), son descendientes altamente especializadas de Brachrycephalidos, Centrolenidos, la mayoría de las los primeros vertebrados terrestres que aparecieron Terrarana, Hemiphractinos y Pipidos, los cuales se hace aproximadamente 370 millones de años en el originaron y diferenciaron en las selvas tropicales de periodo Devónico. Estos primeros tetrápodos son el tierras bajas, sin embargo algunos autores proponen 509 Anfibios del valle de La Paz que algunos grupos como las ranas dendrobatidas se 7 especies de estos grupos de vertebrados, donde han diversificado desde los Andes hacia los trópicos los elementos que más se distinguen en regiones ocasionadas por repetidas inmigraciones hacia la como esta son los leptodactylidos de los géneros Amazonia y Chocó, más que por diversificación in Telmatobius, Pleurodema y Phrynopus; hilidos del situ. Otros grupos como Cecilidos, algunos géneros género Gastrotheca y bufónidos (Bufo spinulosus) (8). de anuros como bufonidos, hylidos, microhylidos y Terrarana, se originaron también en estas selvas bajas 3. Los Anfibios del valle de La Paz pero tuvieron una irradiación hacia Centroamérica y a los Andes. Alrededor del Paleoceno los anuros En el valle de La Paz, se registraron seis especies de batrachylinos, la mayoría de bufonidos, ceratophryinos anfibios (Tabla 1), en un área no tan extensa con y leptodactylinos provenientes de ambientes sureños 1469.95 km2, pero si con una gran variación altitudinal temperados y subtropicales invadieron la zona tropical. que va desde los 2400 m en la localidad de Tahuapalca Con la formación del Itsmo de Panama las salamandras (Municipio de Palca) hasta más de 5000 m en la zona plethodóntinas (Bolitoglossa) y los anuros ranidos de Pampalarama (Municipio de La Paz). invadieron recientemente Sudamerica desde las selvas de Centroamérica (37, 21). Después de la publicación en 1991 del primer libro del valle de La Paz, se han realizado estudios sobre la Dentro de este contexto la anurofauna del valle de herpetofauna en la región altoandina de nuestro país La Paz, se originó por invasiones separadas desde en localidades como Huaraco (La Paz) (3), el Parque las tierras bajas a partir de dos conglomerados Nacional Sajama (Oruro) (4), la Reserva Nacional faunísticos: uno sureño compuesto de inmigrantes Eduardo Avaroa (Potosí) (39), la Reserva Nacional de de la Patagonia y Selvas Australes y el conglomerado Fauna Ulla Ulla (La Paz) (5), y en la región de Huajara faunístico norteño conformado por inmigrantes de (Oruro) (42), registrándose un menor número de tierras bajas tropicales (11, 20), siendo esta diversidad especies de anfibios, pese a que algunas localidades de especies influenciada inversamente por la elevación como la RNFA-Ulla Ulla, son más extensos en pudiéndose encontrar en las regiones del Altiplano comparación a la actual región de estudio. y las partes más altas de la cordillera no más de 5 o Tabla Nº 1. Lista de especies de anfibios del valle de La Paz y presencia en sus ecorregiones. Los anfibios del valle, al igual que la mayoría de desplazamiento y el comportamiento gregario de varias las especies de anuros, cumplen roles ecológicos especies, sobre todo durante la época reproductiva o importantes en los ecosistemas que habitan. Uno durante su desarrollo de la etapa larval (renacuajos) a de ellos es que sirven de alimento tanto en su etapa adulta. Esto se puede observar fácilmente en lagunas de renacuajo como de adulto, para aves, mamíferos, y charcos en el valle durante la época de lluvias que reptiles, peces, ciertos artrópodos (arañas, larvas coincide con la época de reproducción, donde hay una de libélulas) e incluso para los mismos anfibios. Por abundancia de renacuajos de las especies de Rhinella esto, muchos predadores desarrollaron habilidades o spinulosa (sapo) y Pleurodema cinereum (rana). comportamientos especializados para la captura de anfibios. Si se observa con detalle al sapo (Rhinella spinulosa) en las áreas verdes que aún quedan en el valle, es posible Varias de las características que definen a los anuros encontrarlo en el suelo, a lado del camino de hormigas, hacen que sea considerado como alimento de alta alimentándose de estas. De todos los vertebrados, calidad. Por ejemplo, la ausencia de estructuras de los anfibios son los principales consumidores de defensa, pelos, garras o plumas, permite que sean invertebrados y aprovechan estos recursos de hábitat más fáciles de digerir y que su masa se aproveche acuáticos y terrestres constituyéndose en reguladores casi totalmente. También por su poca capacidad de de poblaciones de invertebrados. En nuestra zona de 510  Anfibios del valle de La Paz estudio esto no es diferente, tenemos a la especie Gastrotheca marsupiata, Pleurodema cinereum, acuática Telmatobius marmoratus y a los sapos de Pleurodema marmoratum y Telmatobios marmoratus), tres especies Pleurodema marmoratum, P. cinereum pero la rana arborícola Hypsiboas riojanus, presente e Hypsiboas riojanus, cumpliendo este importante rol. en la ecorregión más baja del valle está ausente. Las seis especies de anfibios en el valle, presentan El Altoandino, se encuentra por encima de los 4500 larvas o renacuajos que se desarrollan completamente m de altitud, alberga solo tres especies de anfibios en el agua, excepto en Gastrotheca marsupiata, que (Gastrotheca marsupiata, Pleurodema marmoratum una parte de su desarrollo larval lo realiza en una bolsa y Telmatobios marmoratus). Con solo el 50 % de los a manera de marsupio ubicada en la espalda de la anfibios del valle, es la ecorregión más pobre para madre. Los renacuajos generalmente son herbívoros este grupo de vertebrados, ocasionado, posiblemente, y se alimentan filtrando algas microscópicas, detritos por las condiciones ambientales más extremas que del agua y plantas acuáticas, por lo que constituyen presentan estos ambientes a esta altitud. un importante control sobre el crecimiento de estas Las especies Gastrotheca marsupiata y Telmatobius plantas, además de transferir de manera efectiva la marmoratus, pese a tener registros históricos de su energía producida por plantas a otros predadores presencia en varias localidades del valle, reportes de carnívoros. Por estas mismas funciones, los anfibios la primera edición del presente libro (1991), durante en su etapa de renacuajos también cumplen un rol el estudio solo se pudo registrar dos pequeñas importante en los cuerpos de agua dulce. poblaciones de G. marsupiata dentro la ecorregión Dentro del valle de La Paz podemos encontrar de puna húmeda entre los 4100 a 4200 m, estando cinco modos reproductivos, los huevos sumergidos ausente de todas las localidades anteriormente completamente en el agua y adheridos a troncos de reportadas. Un caso similar es el de T. marmoratus vegetación sumergida como en Hypsiboas riojanus y que fue registrada solo en una localidad dentro la Telmatobios marmoratus. Otro modo es cuando los ecorregión altoandina a los 4590 m, no pudiendo ser huevos se adhieren a una especie de sustancia viscosa observada en otras localidades. entre la vegetación sumergida que mantiene los huevos unidos y evita que se dispersen por el agua, por ejemplo 4. Estado de conservación de los Anfibios en la especie Pleurodema marmoratum. También podemos encontrar huevos en collar depositados De las más de 6.200 especies conocidas a nivel global, cerca de la orilla pero sumergidos, típico de Rhinella cerca del 30% están en peligro de extinción. Otro 25% spinulosa o en otros casos, se realiza la deposición de están mal estudiadas y no se cuenta con información los huevos en un nido de espuma sobre la superficie sobre el estado de conservación de sus poblaciones. del agua, como ocurre con Pleurodema cinereum. Actualmente, se considera que cerca de 150 especies Finalmente, el modo reproductivo más complejo que ya se han extinguido en las últimas décadas. El mayor presenta la especie Gastrotheca marsupiata, donde número de especies en peligro se encuentran en los huevos se desarrollan hasta renacuajos en un saco Colombia, México y Ecuador, aunque en las islas del sobre el dorso de la hembra, para luego ser liberados Caribe, incluyendo la República Dominicana, Cuba, en charcos o lagunas donde termina su metamorfosis. Jamaica y Haití, del 80 al 90% de las especies de ranas están amenazadas o extintas (50). 3.1. Distribución de los anfibios por ecorregiones De las 254 especies de anfibios evaluadas en el 2009 Se presentan tres ecorregiones en el valle de La Paz, para Bolivia, el 21% (54 especies) están categorizadas donde la presencia de las especies de anfibios estaría como amenazadas (entre vulnerables y críticamente determinada por las características particulares amenazadas), ocho se encuentran en la categoría En que presentan cada una de ellas como, rango de Peligro Crítico, 20 especies En Peligro y 26 están como temperaturas ambientales, intensidad y frecuencia de Vulnerables (36). La pérdida de hábitat es un factor lluvias, tipos de vegetación, disponibilidad de cuerpos significativo para el deterioro de muchas especies, de agua permanentes y varias otras. aunque la infección por un agente fúngico llamado quitridiomicosis está diezmando poblaciones de ranas El Valle Seco, se encuentra por debajo de los 3600 m y sapos en todo el mundo. El hongo aparentemente se de altitud y es la ecorregión del valle de La Paz donde ha extendido rápidamente como respuesta al cambio se han registrado cinco de las seis especies presentes climático global (50). en la zona de estudio (Rhinella spinulosa, Gastrotheca marsupiata, Pleurodema cinereum, Hypsiboas riojanus En la década de los 90s, se empezó a sospechar que y Telmatobios marmoratus). las enfermedades podrían tener un impacto negativo La puna húmeda, abarca desde 3600 hasta los 4500 sobre las poblaciones de anfibios que estaban m de altitud. Esta ecorregión también presenta cinco colapsando en hábitats no amenazados. Se encontró especies de anfibios del valle (Rhinella spinulosa, que un hongo quitridio llamado Batrachochytrium 511 Anfibios del valle de La Paz dendrobatidis (Bd), era la causa de una mortandad torceduras, sumado a uso en rituales pagano-religiosos muy alta en los anfibios. Los hongos quitridios existen de especies como Pleurodema cinereum y Telmatobius naturalmente en diversos ecosistemas y tienen un marmoratus y el uso comercial de Rhinella spinulosa papel importante en la digestión de proteínas, como para la taxidermia de ejemplares, el consumo local de la quitina de los exoesqueletos de insectos, la celulosa las ancas de rana en diferentes restaurantes vecinos al de las plantas, la queratina del pelo, la piel y el polen. lago Titicaca o como jugos vigorizantes en varios sitios En los anfibios parece que el Bd ataca a la queratina de del departamento de La Paz y aún más extendido su los picos y dentículos córneos de los renacuajos y de la aprovechamiento en el vecino país de Perú, afectando piel de los adultos, aunque el mecanismo de la muerte directamente a las especies del género Telmatobius (5, es aún desconocido. El Bd puede producir una toxina 6, 36). que mata al huésped, o tal vez afecte el pasaje de la humedad, los nutrientes o los contaminantes a través Lamentablemente al ser estas actividades informales, de la piel permeable (36). Este hongo fue registrado no se cuenta con datos exactos que permitan estimar por primera vez en el país en los renacuajos del sapo la magnitud del daño. Sin embargo en el valle de La Paz, Rhinella quechua (7), llamando la atención sobre la además debemos sumar el deterioro del hábitat de disminución de algunas poblaciones de anfibios en el los anfibios, por la fuerte contaminación de nuestros país, ya que esta podría ser la causa de su declinación. ríos, arroyos y vertientes con residuos domésticos e industriales, así como la desecación de las pequeñas Otra causa es la contaminación de los cuerpos de agua lagunas y bofedales que se tenían, para la construcción por las actividades minero-metalúrgicas, el uso de de casas, edificios, unidades educativas, áreas de agroquímicos, los residuos urbanos e industriales, que cultivos y parques urbanos, que individualmente afectan la sobrevivencia de las poblaciones de anfibios, o en conjunto todas estas causas están afectando especialmente en la región andina del país. Así mismo seriamente la sobrevivencia de nuestras especies de el uso medicinal de anfibios, como el uso del sapo anfibios. (Rhinella spinulosa), a manera de parche para golpes y 5. Historia Natural de las especies de Anfibios del valle de La Paz Orden Anura (Ranas y Sapos) Familia Bufonidae La familia Bufonidae, tiene una distribución mundial, naturalmente presente en todos los continentes excepto en la Antártida y Australia, aunque la especie Rhinella marina ha sido introducido ampliamente en el Caribe, Oceanía, Filipinas y Australia, como contralor biológico de plagas. Esta familia está constituida por 48 géneros, con 558 especies. Los Bufonidos varían mucho en tamaño, desde los pequeños Dendrophryniscus carvalhoi, (<20 mm de longitud corporal en adultos [SVL]) a los gigantes, como Rhinella marina, que tiene un máximo de longitud corporal (SVL) de 230 mm. Los Bufonidos son los únicos anuros que poseen el órgano de Bidder (ovario rudimentario que se desarrolla en la parte anterior de los testículos de los machos) en renacuajos masculinos y persiste en la mayoría de los adultos. Todos los adultos carecen de dientes en la mandíbula superior, por lo tanto los bufonidos son anfibios sin dientes (38, 50). La mayoría de los Bufonidos son terrestres o semi-subterráneo (semifossorial), algunos (Pseudobufos) son acuáticos y otros (Pedostibes) son arborícolas. La mayoría tienen glándulas prominentes en la piel que a menudo secretan sustancias tóxicas, como la bufotoxina e inclusive la tetraodontoxina. Muchos tienen una piel gruesa, verrugosa y a menudo espinosa. Las concentraciones de glándulas en el área temporal formando prominentes glándulas parótidas. Sin embargo el género Atelopus carece de las prominentes inflamaciones glandulares, pero sus secreciones por la piel son letales para los depredadores; su brillante coloración rojo, amarillo, o marcas de color naranja sobre un fondo negro anuncia su toxicidad para los depredadores. Bufo y muchas otros bufonidos se reproducen utilizando amplexus axilar (raramente inguinal, por ejemplo en Osornophyrne e Incilius fastidiosus); típicamente depositan cadenas de huevos pigmentadas en el agua, y éstos eclosionan renacuajos en vida libre. Los renacuajos se desarrollan rápidamente y metamorfosean dentro de 2 a 10 semanas. Otros bufonidos tienen huevos terrestres y desarrollo directo (por ejemplo, Osornophryne) e incluso la fertilización es interna y las crías naces vivas (vivíparos), como en Nectophrynoides y Nimbaphrynoides occidentalis (38, 50). 512  Anfibios del valle de La Paz Nombre científico: Rhinella spinulosa Nombre común: Sapo, Thoko (aymara) Autor: Jehan Ninon Rios Rios Descripción Es la especie de anfibio más grande del valle de La Paz, con una longitud corporal de hasta 100 mm en hembras, mientras que los machos son de menor tamaño (24). Su cuerpo es robusto y sus apéndices cortos, adaptados a la vida terrestre. Su piel cubierta por glándulas a manera de granulaciones con espinas córneas. Las glándulas parótidas están muy desarrolladas y se disponen en el dorso inmediatamente detrás de los ojos (49, 45). La coloración dorsal es marrón claro con manchas oscuras pequeñas distribuidas regularmente sobre la espalda. Estos colores los hacen bastante crípticos con su medio natural. Ventralmente su piel es blanquecina a amarillenta. Distribución Esta especie de anfibio se distribuye ampliamente dentro de la región altoandina continental, en Perú, Bolivia, Argentina y Chile desde los 4500 m de altitud hasta el nivel del mar (9, 49). En Bolivia está en la región altoandina de La Paz, Oruro, Cochabamba, Potosí, Chuquisaca y Tarija, en ambientes naturales y antrópicos (17). En el valle se cuenta con registros históricos de localidades desde los 3022 hasta los 4487 m de altitud: Mecapaca, Las Carreras, Huajchilla, Calacoto, Següencoma, Cota Cota. Chuquiaguillo, Laguna Chojna Kota, Hampaturi, Laguna Challapata, Alto Achachicala, Achocalla y Palca, ocupando las ecorregiones de valle seco y puna húmeda. En los últimos años debido al avance de la frontera urbana esta especie ha restringido su distribución dentro del valle a hábitats menos antropizados. Historia Natural Los hábitos de esta especie de anfibio varían según su edad. Las larvas y juveniles tienen actividad diurna (31) y los adultos son principalmente nocturnos, ocultándose durante el día en grietas, debajo de piedras y desagües (10, 31). Los adultos son más terrestres que acuáticos pudiendo mantenerse bastante independientes del medio acuático (10) y los juveniles son más dependientes de ambientes húmedos y con vegetación. Su dieta es omnívora y generalista (24), se alimentan de insectos coleópteros, himenópteros, dípteros, lepidópteros. Ocasionalmente puede tambien alimentarse de arácnidos, anfibios pequeños (Pleurodema cinerea) y material vegetal. Su reproducción se inicia en el valle coincidiendo con las primeras lluvias. Durante esta época los adultos se aparean cerca de las charcas de agua temporales o las orillas de cuerpos de agua permanentes. El amplexo es pectoral y puede durar muchas horas (24). Posteriormente las hembras depositan cintas conteniendo millares de huevos de color negro envueltos por un material gelatinoso que protege a los huevos y los mantiene juntos. Se ha reportado que las larvas de R. spinulosa pueden acelerar su desarrollo metamórfico en respuesta a la rápida desecación de las charcas en donde fueron depositados (35). Las principales amenazas para esta especie en el valle de La Paz son la destrucción y contaminación de su hábitat por la ampliación de la frontera urbana; el tráfico ilegal de especímenes vivas o taxidermizadas para su uso en rituales paganos, religiosos, folklóricos y medicina tradicional; y su captura con fines educativos (disecciones) para prácticas de anatomía y fisiología de colegios y universidades.  Figura 1. Rhinella spinulosa (Foto: M. Ocampo) 513 Anfibios del valle de La Paz Familia Hemiphractidae La familia de las ranas marsupiatas, contiene seis géneros y 88 especies. Su distribución abarca las regiones andina y tropical de América del Sur, Costa Rica, Panamá, y Trinidad y Tobago. Se caracteriza por que todas las especies tienen desarrollo directo. Especies del género Hemiphractus son robustos de cuerpo y terrestres, mientras que otros géneros son arborícolas como Flectonotus fitzgeraldi de solo 19-24 mm de longitud. Otras especies pueden ser mucho mas grandes como Gastrotheca cornuta que tiene una longitud corporal (SVL) 66-81 mm) y Gastrotheca orophylax que tiene una longitud corporal de (SVL) 59-74 mm (50). Las hembras de esta familia transportan los huevos en compartimientos especializados como sacos, depresiones o bolsas en la parte dorsal. Huevos de los géneros Hemiphractus, Cryptobatrachus y Stefania se desarrollan abiertamente en el dorso de la hembra hasta completar en ranitas. Mientras que los géneros Flectonotus, Fritziana y Gastrotheca tienen una bolsa dorsal especializada en forma de campana, donde los huevos se desarrollan. Estas bolsas de tejido desarrollan una extensa red capilar que actúa como una placenta para la transferencia materna de gases, agua y nutrientes (50). Nombre científico: Gastrotheca marsupiata Nombre común: Rana. Picaldo (aymara) Autor: James Aparicio Descripción Se caracteriza por la presencia de una barra interorbital ó marca en forma de “T”, que no está conectada a las manchas nítidas, verdosas y de contorno irregular sobre fondo beige presentes en el dorso. Presenta una marca característica en el hocico, la membrana interdigital de la mano poco desarrollada, dedos con discos terminales expandidos, pupila horizontal, tímpano pequeño y la textura de la piel dorsal tiene un aspecto rugoso. Hembras con saco incubatorio dorsal (22, 28, 15). Los ejemplares adultos presentan un tamaño corporal entre 28 a 38 mm. Distribución Se distribuye desde el Nudo de Pasco en la parte central del Perú hasta el sur de Bolivia (22). En Bolivia presente en los departamentos de Chuquisaca, Cochabamba, Oruro, Potosí, Santa Cruz y La Paz (17). En el valle fue reportado por Ergueta (1991) como una especie poco frecuente. Registros posteriores la reportaron en Cota Cota, Achachicala, Alto Achachicala, Koani, Meseta de Achumani, Llojeta y Alto de Animas. Actualmente solo fueron registradas dos poblaciones, una en la comunidad de Taucachi (Municipio de Achocalla) y otra en la comunidad de Tumusa (Municipio de Mecapaca), entre los 4100 a 4200 m de altitud, dentro la ecorregión puna húmeda. Historia Natural Es un anfibio que tiene hábitos nocturnos, durante el día pasa escondida debajo de piedras, en grietas o pequeñas cuevas (3). Presente en el Bosque nublado de ceja de montaña, vegetación altoandina, bosque lluvioso montano de Yungas (17). En el valle su época reproductiva inicia con el cortejo y el apareamiento en el mes de diciembre, los huevos se desarrollan en una especie de bolsa en el dorso de la madre, se encuentran renacuajos de avanzado desarrollo en los cuerpos de agua (charcas, estanques, pequeñas lagunas, otros) los meses de febrero y marzo, los cuales terminan la metamorfosis hasta mediados del mes de abril. Se alimenta de insectos. Figura 2. Gastrotheca marsupiata (Foto: M. Ocampo) 514  Anfibios del valle de La Paz Familia Hylidae La familia de las ranas de árbol Hylidae, presenta tres subfamilias, Hylinae, Pelodryadinae y Phyllomedusinae, con 901 especies. Se distribuye en Norte y Sur América, las Indias Occidentales, disjunta en Eurasia, y la región australo-papúa. Estos anfibios han ampliado los discos o ventosas de los dedos del pie (38, 50) y pueden variar en tamaño desde pequeñas ranas (12-20 mm SVL adulto, por ejemplo, Microbelos litoria) a los gigantes (135-140 mm SVL adulto, por ejemplo, Osteopilus vasta). La mayoría son ranas de árbol ya que viven en hábitats arbóreos, aunque unos pocos, como Acris y Pseudacris son terrestres o viven cerca de la tierra en gramíneas y arbustos; algunas especies de Smilisca y Triprion usan madrigueras; y especies de Pseudis son acuáticas. La reproducción es variable dentro los hylidos, aunque la mayoría de las especies tienen renacuajos acuáticos. Muchas especies depositan sus huevos en estanques, lagunas o pantanos, mientras que otros los depositan en arroyos o riachuelos torrentosos, o en huecos de árboles para su desarrollo. Algunas especies de Hypsiboas construyen nidos circulares en el borde de los arroyos de barro o arena suave; los huevos se depositan en el nido como una película en la superficie. Todos los hylidos tienen amplexus axilar. Algunas especies de este grupo se las conoce como ranas gladiadores porque utilizan bastante fuerza durante la competencia entre machos (50). El comportamiento reproductivo de los Hylidos incluye la vocalización del macho para atraer a las hembras y el amplexus axilar es estimulado por las hembras cuando estas se aproximan al macho. Deposición de huevos se produce en el agua en sitios que van desde los huecos de árboles y bromelias, a los estanques y lagos. Los huevos eclosionan en renacuajos que nadan libremente y finalmente metamorfosearse en ranitas. El cuidado de los padres es poco común, pero ocurre en las ranas gladiadores (por ejemplo, Hypsiboas boans, H. faber, H. rosenbergi). Los machos cantan para atraer las hembras a su nido para la deposición de huevos y luego cuidan los huevos y los renacuajos. Osteocephalus y algunas especies que anidan en bromelias o los huecos de los árboles, depositan huevos no fecundados para alimentar a los renacuajos que se están desarrollando a partir de huevos depositados previamente por los mismos padres. El género Pseudis presenta ranas netamente acuáticas con pies totalmente palmeados. La mayoría vive en cuerpos de agua permanentes, por lo general en lagos, pantanos, o grandes estanques. En la región del Chaco donde los ríos y lagos se secan, P. paradoxa entra en letargo en sus madrigueras dentro el barro seco (50). Pseudis es paradójica, ya que tienen renacuajos gigantes que llegan a 220 mm de longitud total y 98 g de peso, sin embargo, se metamorfosean en notablemente pequeñas ranitas. Las ranitas son un tercio o menos de la longitud del renacuajo. Nombre científico: Hypsiboas riojanus Nombre común: Rana Autor: Mauricio Ocampo Descripción Es una especie que en promedio mide unos 52 mm de longitud hocico cloaca, y alcanza un máximo de 75 mm de longitud. El diseño y coloración es muy variado, desde verde claro intenso hasta dorado o marrón; también puede presentar diseños reticulados blancos con bordes oscuros en el dorso y las patas traseras, o simplemente un línea dorso lateral no muy definida desde la parte posterior del ojo hasta la ingle. En las partes escondidas de los muslos presenta unas manchas oscuras con coloración celeste pálido encima (24). Distribución En el valle se la ha registrado desde los 2397 hasta 3456 m, está muy asociada a los cuerpos de agua y ocasionalmente se la encuentra trasladándose de un charco a otro durante la noche. Se la ha encontrado en la zona de Cota Cota, Palca, Mecapaca, Tahuapalca, Quillihuaya, Pinaya, Chujuni, Chañurani, Quillihuaya, Aramani, Cebollullo, pero siempre asociado a zonas con alta humedad y disponibilidad de agua, dentro la ecorregión Valles seco. Historia Natural Es un anfibio que tiene hábitos diurnos y nocturnos, se la encuentra asoleándose en los troncos de molles, retamas, o juncos cerca a los charcos de agua. Es bastante común escucharlos cantar produciendo un sonido metálico. La reproducción como todos los anfibios del valle es a inicios de la época de lluvias, coloca pequeñas cantidades de huevos oscuros en una masa gelatinosa pegada a la vegetación sumergida circundante del cuerpo de agua. Los renacuajos son bastante grandes a comparación de las otras especies del valle. Se alimenta de insectos acuáticos y terrestres, también de algunos arácnidos. 515 Anfibios del valle de La Paz Figura 3. Hypsiboas riojanus (Foto: James Aparicio) Familia Leptodactylidae Distribuida desde México, América Central hasta el sur del continente Sudamericano. Presenta siete géneros, con 86 especies. La mayoría de moderado tamaño (por ejemplo, Physalaemus centralis, 30-40 mm SVL; Pleurodema mamoratum, 28-32 mm SVL), aunque las especies de Pseudopaludicola son ranas diminutas (P. saltica, 15-22 mm SVL; P. mystacalis, 13-17 mm SVL). La mayoría de los géneros depositan los huevos en un nido de espuma sobre el agua; los huevos eclosionan rápidamente y los renacuajos experimentan un desarrollo en el agua. La excepción es Pseudopaludicola, que deposita directamente en el agua, pequeñas tiras de menos de 300 huevos. En algunas especies de Physalaemus, sobre todo en las regiones secas, los eventos de reproducción incluyen a una gran cantidad de ranas activas cantando de noche como durante todo el día. Presentan amplexus axilar (50). Nombre científico: Pleurodema cinereum Nombre común: Rana. Jaampatito (Aym.) Autores: Luis F. Pacheco, Anahí Pacheco Roldán y Mayendyé Pacheco Roldán Descripción Rana pequeña (37 a 45 mm de longitud total), sin diferencia entre machos y hembras (24). Coloración verdusca más clara que la otra especie del valle Pleurodema marmoratum, del cual se distingue por dos manchas lumbares que vistas desde arriba asemejan ojos. Distribución Se encuentra en las regiones andinas de Perú, Bolivia, Argentina y Chile. En Bolivia está en los departamentos de Cochabamba, Chuquisaca, La Paz, Oruro, Potosí, Tarija y Santa Cruz, entre los 2260 y 4500 m de altitud (29, 24, 26). En el valle de La Paz, habita en casi cualquier tipo de hábitat que ofrezca cuerpos de agua estacionales o permanentes, en los pisos de Valle Seco y Puna; entre 2880 m (Mecapaca) y 3800 m en Taucachi. Es frecuente en los jardines, donde busca refugio en huecos, canaletas, desagües o bajo piedras. Historia Natural Es una especie de hábitos nocturnos, pasa el día escondida debajo piedras o entre la vegetación de las lagunas que habita. En estado adulto se alimenta principalmente de insectos y arañas, aunque también puede comer isópodos (chanchitos de la humedad). Los renacuajos filtran el agua para alimentarse o toman alimento raspando la vegetación; aunque en cautiverio aceptan alimento balanceado para peces. Un caso de canibalismo ha sido reportado en Bolivia (41), pero debe ser muy raro. Es común escuchar a esta rana cantando durante la época de reproducción, principios de noviembre. Los nidos se observan cuando se forman los charcos, pero en lagunas permanentes puede ocurrir antes. Solamente los machos vocalizan. Un coro puede oírse desde > 1 km de distancia. Durante los meses de septiembre a noviembre, los coros de gran intensidad de esta especie suelen anticipar precipitación pluvial. La puesta de huevos es realizada en bordes de lagunas o en charcos, nunca en agua corriente; y se realiza en nidos que semejan espuma de jabón. Estos nidos tienen 10-25 cm de diámetro y contienen entre unas decenas a algo más de 300 huevos, de color oscuro. Los huevos eclosionan 2 ó 3 días después de la puesta, los renacuajos emergen con una LT de ~2 mm. En condiciones “normales”, en que no falte agua, material vegetal en descomposición y no caigan heladas, un renacuajo se convierte en rana en ~ 30 días. Los últimos nidos son puestos en febrero. Las ranitas ya formadas son pequeñas (10-15 mm de LT), pero crecen rápidamente y alcanzan en un año el tamaño adulto (35-41 mm), pueden vivir al menos tres años. 516  Anfibios del valle de La Paz Figura 4. Pleurodema cinereum (Foto: James Aparicio) Nombre científico: Pleurodema marmoratum Nombre común: Rana. Jaampatito (aymara) Autor: Salvador Villarreal Descripción Anfibio de pequeño tamaño corporal (24-37 mm), que se distingue por el dorso del cuerpo de aspecto verrugoso, generalmente de color café plomizo con manchas oscuras (24, 2, 25, 14). Distribución Se encuentra presente en Perú, Bolivia (departamentos de Cochabamba, La Paz, Oruro Potosí y Tarija), Argentina y Chile distribuida entre los 2400 a 5400 m. Habita en lugares húmedos, como bofedales (ambientes con predominancia de vegetación de crecimiento en cojín con permanente disponibilidad de agua), pajonales, cultivos, áreas urbanas y orillas de lagunas o riachuelos (23, 25, 14). En el valle se presenta en los municipios de La Paz y Palca dentro las ecorregiones Puna húmeda y Altoandino. Historia Natural Su alimentación consiste principalmente de insectos en los individuos adultos, mientras que en los renacuajos consiste de materia vegetal y detritos presentes en los cuerpos de agua en los cuales se desarrolla (24, 2). Presentan al menos dos tipos de cantos uno asociado a la reproducción (denominado canto de anuncio) y otro asociado a la defensa o liberación, emitido cuando es capturado (23, 14). El apareamiento y la ovoposición de huevos ocurren irregularmente durante todo el año (2, 19). Generalmente colocan una gran cantidad de huevos (entre 400-500) en masas gelatinosas dispuestas en cuerpos de agua con poca corriente o lagunas temporales con bastante sedimento y poca turbidez, entre la vegetación cerca de la orilla (19). Se encuentra activo durante el crepúsculo y la noche (24, 14); permaneciendo durante el día oculto bajo piedras o refugios subterráneos, que suelen ser compartidos hasta por cuatro individuos (14). Se distingue de la especie P. cinereum que también habita en el valle por la ausencia de glándulas lumbares (24, 2). Actualmente no se encuentra en ninguna categoría de amenaza de conservación. Figura 5. Pleurodema marmoratum (Foto: James Aparicio) 517 Anfibios del valle de La Paz Familia Telmatobiidae Esta familia presenta un género, Telmatobius, con 60 especies. Se distribuyen en la región andina de Sudamérica, desde Ecuador a Chile y Argentina. Los representantes de esta familia pueden ser terrestres o totalmente acuáticos. Presentan amplexus axilar. Las especies terrestres depositan sus huevos en estanques u otros cuerpos de agua inmóviles y tienen una etapa de renacuajo. Las formas corporales varían, algunos tienen cuerpos achaparrados con grandes cabezas y bocas anchas, como Telmatobius culeus, una especie grande (250 mm de longitud corporal [SVL]) que es la rana acuática que vive en el Lago Titicaca en Perú y Bolivia. Estas ranas tienen una piel altamente plegada y obtienen oxígeno principalmente por respiración cutánea (50). Nombre científico: Telmatobius marmoratus Nombre común: Sapo acuático Autor: M. Esther Pérez Descripción Es un anfibio de cuerpo robusto, cabeza ancha y deprimida, hocico redondeado y truncado (47). La etimología del nombre específico se refiere al aspecto marmolado de la piel (32) que, dorsal y ventralmente, es lisa con pliegues cutáneos en los costados del cuerpo, sobre la cloaca y en los bordes internos de los brazos, incrementando la superficie respiratoria (27). La coloración varía desde gris claro hasta negro, tanto en el dorso como en el vientre, que generalmente es más claro. Tiene manchas dorsales oscuras las que pueden ser grandes o pequeñas, de contorno definido o indefinido y distribución regular o irregular. Los machos miden en promedio 66.5 mm y las hembras 64.6 mm (16). Distribución Ampliamente distribuido en el Altiplano boliviano y en la zona andina de Perú, Chile y Argentina (16, 27, 32, 33). En Bolivia está presente en los departamentos de La Paz, Oruro y Cochabamba; alrededor de la cuenca del Lago Titicaca, lago Poopó y río Desaguadero (13, 16). La localidad de registro de la especie a menor altitud corresponde al río Charazani (3100 m) (16) y la más alta en la Laguna Estrellani (4650 m). En el valle de La Paz fue registrado en Achocalla, Aranjuez, Cota Cota, Laguna Limani, Laguna Incachaca, Alto Achachicala, Achachicala, Hampaturi y Rio La Paz, entre los 3303 y 4650 m. Ocupando las ecorregiones de Valle Seco, Puna Húmeda y Altoandino. Historia Natural Es acuático y no abandona este hábitat para reproducirse ni alimentarse. Vive en arroyos, lagos pequeños, aguas termales y bofedales (47), donde se oculta en agujeros o bajo piedras. Se pueden encontrar larvas, juveniles y adultos durante todo el año (18, 24). Las hembras desovan en promedio 961 huevos (18). En época reproductiva los machos tienen los brazos y antebrazos muy engrosados (49) y presentan en el primer dedo de la mano callosidades nupciales negras formadas por pequeñas espinas córneas. La dieta consiste principalmente de insectos, en menor proporción crustáceos, ácaros, anélidos, moluscos y materia vegetal (27). Rara vez se han encontrado larvas y juveniles de esta especie (49). Es principalmente de hábitos nocturnos (14). A nivel mundial y nacional es una especie amenazada, incluida en la categoría Vulnerable (VU) (13). Las principales amenazas son su distribución restringida y la fuerte presión antropogénica de sus hábitats. También, en el rango de su distribución, se ha registrado la presencia del hongo Batrachochytrium dendrobatidis (44) responsable de que sus poblaciones estén declinando. Debido a que, es cada vez más difícil observar esta especie en los puntos de su distribución original, se piensa que, en valle de La Paz está enfrentando un riesgo alto de desaparecer. Figura 6. Telmatobius marmoratus (Foto: M. Ocampo) 518  Anfibios del valle de La Paz 6. Clave dicotómica para las especies de anfibios del valle de La Paz. 1. Anfibios con discos adhesivos en la punta de los dedos (figura 7A)……….……………….....................................… 2 1’. Anfibios sin discos adhesivos en la punta de los dedos (figura 7B) .………………….....................................….… 3 2. Anfibios de mediano tamaño verdes, dorados o cafés, con o sin diseño dorsal y si presenta diseño estas generalmente son dos líneas irregulares y discontinuas post oculares blanca y café oscuro que se extienden dorso lateralmente, con barras oscuras transversas en la parte escondida de los muslos……………………………………………………....................................................….......….… Hypsiboas riojanus 2’. Anfibios de pequeño tamaño de color verde claro, grises o cafés, con pequeñas manchas verde oscuras granuladas, línea oscura pre y post oculares, que parte de la comisura bucal en la punta del hocico y termina sobre el tímpano …........….….................................................... Gastrotheca marsupiata 3. Glándulas parótidas desarrollas, redondeadas y con hilera de granulaciones que recorre el cuerpo dorsolateralmente hasta la región inguinal, el resto del cuerpo también cubierto de granulaciones más finas (figura 7C) ……………………………….…….............................................................………. Rhinella spinulosa 3’. Sin glándulas parótidas evidentes, piel variable………………..…………………..........................................…………… 4 4. Anfibios de tamaño mediano, oscuros casi negros a amarillentos con puntos negros en toda la parte dorsal, ojos grandes y algo más dorsales, Patas traseras palmeadas………....…... Telmatobius marmoratus 4’. Anfibios de tamaño pequeño, de color beige o plomizos, con bandas oscuras supra labiales que parte de la comisura bucal llegando al ojo, barras transversales en muslos y piernas, patas traseras no palmeadas …………………..……………………………..........................................................................……….……….. 5 5. Anfibios de color beige claro o algo más oscuro, con aspecto granuloso y pequeñas manchas cafés dispersas, con un par de glándulas negras en región lumbar a manera de ojos falsos (figura 7D) …………………………………..………………………………….........................................................….. Pleurodema cinereum 5’. Anfibios de color plomizo, con aspecto granuloso, grandes manchas cafés oscuras casi negras ocupando densamente el dorso………..........…....……...................................………... Pleurodema marmoratum A B C D Figura 7. Caracteristicas externas para la identificación de los anfibios del valle (Dibujos: A, B, C Angela Nuñez y D Carlos Maldonado) 519 Anfibios del valle de La Paz 7. Referencias bibliográficas 1. Angulo, A., Rueda-Almonacid, J. V., Rodriguez-Mahecha, 18. Díaz, N. F. 1982. Estrategia reproductiva de Telmatobius J. V. & E. La Marca. (Eds.). 2006. Técnicas de inventario y marmoratus (Anura, Leptodactylidae) del Altiplano monitoreo para los anfibios de la región tropical andina. chileno. pp. 317-326. En: Veloso A. & E. Bustos (eds.) La Conservación Internacional. Serie Manuales de Campo Vegetación y Vertebrados Ectotérmicos del Transecto Nº 2. Panamericana Formas e Impresiones S.A., Bogotá, Arica-Lago Chungará, Vol. I. Montevideo. ROSTLAC. Colombia. 298 p. 19. Díaz-Páez, H. y J. C. Ortiz. 2001. The reproductive cycle 2. Aparicio, J. 1993. Herpetofauna de Huaraco un ecosistema of Pleurodema thaul (Anura, Leptodactylidae) in central andino en el altiplano central de Bolivia. 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Introducción Hasta la fecha se tiene un total de 344 especies de reptiles voladores llamados generalmente aves, así reptiles reportadas para Bolivia, sin embargo, estas mismo muchos de los principales grupos de animales cifras se incrementan a medida que aumentan los ahora extintos (incluyendo ictiosaurio, phytosaurus, estudios de campo en zonas todavía no evaluadas. pterosaurus, y los dinosaurios), también son miembros de esta clase (62). El primer estudio sobre el relevamiento general de los reptiles del valle de La Paz, fue publicado en 1991 por Los reptiles no voladores pueden caracterizarse en su Baudoin y Pacheco, donde se reportó tres especies de conjunto de la siguiente manera (62): lagartijas (Liolaemus multiformis, Liolaemus alticolor alticolor y Liolaemus alticolor walkeri), y dos especies 1. Ectotérmico, depende de las fuentes de calor de culebras (Leptotyphlops albifrons y Tachymenis ambientales; temperatura corporal fluctuante, peruviana). Para el presente estudio se reevaluaron las temperaturas corporales son reguladas por las áreas muestreadas en 1991 y se amplió la zona ajustes fuertes en el comportamiento. de estudio al municipio de Palca, permitiéndonos 2. Mandíbula inferior compuesta de varios huesos. actualizar la situación taxonómica y de conservación de las especies previamente registradas e incrementar 3. Eficaz sistema circulatorio de doble circuito. a nueve las especies de reptiles, con el registro de dos Una de las vías lleva y recoge sangre de los nuevas especies de culebras (Phylodrias boliviana pulmones. La otra vía lleva y recoge sangre del y Oxyrhopus rhombifer) y dos nuevas especies de resto del cuerpo. lagartijas (Liolaemus ornatus y Liolaemus puna). 4. Huevos cleidoicos, embrión rodeado por una compleja serie de capas de protección, Los reptiles habitan en casi todas las regiones del incluyendo una correosa o concha calcárea planeta, incluyendo océanos, desiertos y círculos en formas ovíparas, y que contiene un rico polares. Los encontramos en gran número de hábitats, suministro de alimentos en forma de yema desde el fondo de los estanques hasta en la vegetación (permite la reproducción ovípara en un medio arbórea de gran altitud, o como minadores bajo el seco y terrestre). suelo (fosoriales). Son especialmente abundantes y diversos en los trópicos y en los desiertos. El único 5. No experimentan metamorfosis alguna. factor que parece limitar su distribución geográfica es 6. Sin pelo o plumas. su incapacidad para generar su propio calor corporal. Este es el motivo por el cual no hay reptiles en la 7. No presentan glándulas mamarias. Antártida ni en los océanos polares, y solo algunos en el círculo polar ártico (76). 1.1. Respiración. Este grupo cuenta con 10.038 especies (77) y Los reptiles presentan un revestimiento externo de piel contiene los vertebrados tetrápodos que no pueden escamosa o coraza ósea. Esta es casi completamente ser considerados anfibios, ya que tienen un huevo impermeable al agua y a los gases, por lo que la que presenta capas de protección y alimentación respiración es siempre pulmonar. No obstante, las (amniótico), ni tampoco aves, ya que carecen de tortugas acuáticas también pueden respirar por la plumas, o mamíferos ya que carecen de glándulas piel, por el recubrimiento de la garganta o mediante mamarias y pelo. Los primeros restos de reptiles en sacos de paredes delgadas de la cloaca; gracias a estas el registro fósil datan de hace 300 millones de años y otras adaptaciones, las tortugas toleran niveles bajos en el Carbonífero Superior. Este grupo constituye en de oxígeno, lo que les permite quedarse aletargadas realidad uno de los dos mayores linajes evolutivos, bajo el agua durante semanas sin tener que salir a la que se compone de todos los amniotas no-mamíferos superficie (48, 60, 62). (no-synapsida) vivientes, incluyendo los tuataras, lagartos, serpientes, tortugas, cocodrilos y estos 522